Идентификация в растении Thellungiella salsuginea генов TsABF и Ts14-3-3, анализ взаимодействия кодируемых ими белков тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.06, кандидат биологических наук Высоцкий, Денис Александрович

  • Высоцкий, Денис Александрович
  • кандидат биологических науккандидат биологических наук
  • 2013, Москва
  • Специальность ВАК РФ03.01.06
  • Количество страниц 112
Высоцкий, Денис Александрович. Идентификация в растении Thellungiella salsuginea генов TsABF и Ts14-3-3, анализ взаимодействия кодируемых ими белков: дис. кандидат биологических наук: 03.01.06 - Биотехнология (в том числе бионанотехнологии). Москва. 2013. 112 с.

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Высоцкий, Денис Александрович

Оглавление

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ

ВВЕДЕНИЕ

ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1. Функции генов, регулируемых действием абиотического стресса

1.2. Ключевые элементы сигнальных каскадов, возникающих при абиотическом стрессе

1.3. Гормональный ответ при абиотическом стрессе

1.4. Регуляция транскрипции генов при абиотическом стрессе

1.5.Факторы транскрипции АБК-независимого пути передачи сигнала

1.6.Факторы транскрипции АБК-зависимого пути передачи сигнала

1.7. факторы транскрипции ABF/AREB как ключевой элемент регуляции АБК-зависимой экспрессии генов

1.7.1. ABRE как главный cis-элемент регуляции АБК-зависимой экспрессии генов

1.7.2. ABF/AREB как подсемейство факторов транскрипции bZIP

1.7.3. Структура белков ABF/AREB

1.7.4. Особенности экспрессии и функции ABF/AREB факторов транскрипции

1.7.5. Модификация функций факторов транскрипции ABF/AREB, регуляция их активности

1.8. Регуляторные белки 14-3-3, их место в сигнальной трансдукции

1.8.1. История открытия, номенклатура белков 14-3-3

1.8.2. Структура и функции белков 14-3-3

1.9. Заключение

Материалы и методы

2.1. Биологический материал

2.2. Выделение РНК и синтез первой цепи кДНК

2.3. Определение концентрации нуклеиновых кислот

2.4. Полимеразная цепная реакция и электрофорез фрагментов ДНК

2.5. Приготовление компетентных клеток

2.6. Клонирование ПЦР-продуктов методом TA-cloning

2.7. Идентификация генов 14-3-3 и ABF в растениях Thelungiella

2.8. Измерение экспрессии генов ABFn 14-3-3 в растениях Arabidopsis и Thellungiella

2.8.1. Получение растительного материала

2.8.2. ОТ-ПЦР в реальном времени

2.3.3. Измерение тканеспецифичной экспрессии

2.9. Дрожжевой двугибридный анализ

2.9.1. Качественная оценка взаимодействия белков 14-3-3 с ABF факторами транскрипции

2

2.9.2 Количественная оценка интенсивности взаимодействия белков 14-3-3 с ABF факторами

транскрипции

РЕЗУЛЬТАТЫ

3.1. Идентификация генов ABF и 14-3-3 в Thellungiella

3.1.1. Идентификация генов ABF

3.1.2. Идентификация генов 14-3-3

3.2. Анализ экспрессии генов ABF и 14-3-3 в Thellungiella

3.2.1. Анализ экспрессии генов ABF в разных экотипах Thellungiella под воздействием солевого стресса

3.2.2. Оценка орган-специфичности экспресси генов 14-3-3 в растениях Thellungiella

3.2.3. Анализ экспрессии генов 14-3-3 в нормальных условиях и в ответ на стрессовые воздействия

3.3. Анализ возможного взаимодействия факторов транскрипции ABF с регуляторными белками 14-3-3

3.3.1. Качественная оценка взаимодействия факторов транскрипции ABF с белками 14-3-3

3.2.2. Количественный анализ интенсивности взаимодействия факторов транскрипции ABF с белками 14-3-3

ОБСУЖДЕНИЕ

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ВЫВОДЫ

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

ПРИЛОЖЕНИЯ

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ

ABF - ABRE-binding factor (ABRE-связывающий фактор)

AREB - ABA-responsive element binding factor

АР2 - APETALA2

bZIP - Basic region/leucine zipper motif (основной домен/ лейциновая

молния)

LEA - Late embryogenesis abundant (преобладающие белки позднего

эмбриогенеза)

cADPR - Циклическая АДФ-рибоза

CBF - C-repeat binding factor

CDPK - Са2+-зависимая протеинкиназа

СЕ - Coupling element (сопряженный элемент)

СІРК - CBL-взаимодействущая протеинкиназа

CRT - C-repeat

DRE - Dehydration-responsive element

DREB - DRE-binding protein

EST - Expressed sequence tag (маркер экспрессирующейся

последовательности)

ERF - Etheylene-responsive element-binding factor

GF14 - G-box Factor 14-3-3

GRF - General Regulatory Factor

ІРз - Инозит-1,4,5-трифосфат

IP6 - Инозитол гексафосфат

IPTG - Изопропил-Р-Б-тиогалактозид

NAC - NAM, ATAF и CUC факторы транскрипции

NCBI - Национальный центр биотехнологической информации

SnRK2 - SNF1-подобные киназы 2 типа

SOS - Salt overly sensitive

МАРК - Митоген-активируемая протеинкиназа

PP2C - Протеинфосфатаза 2С-типа

X-Gal - 5-бромо-4-хлоро-3-индолил-бета-В-галактопиранозид

ZFP - Белки с доменом «цинковые пальцы»

АБК - Абсцизовая кислота

АФК - Активные формы кислорода

ЖК - Жасмоновая кислота

ОНФГ - Орто-нитрофенил-Р-Б-галактопиранозид

CK - Салициловая кислота

Рекомендованный список диссертаций по специальности «Биотехнология (в том числе бионанотехнологии)», 03.01.06 шифр ВАК

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Идентификация в растении Thellungiella salsuginea генов TsABF и Ts14-3-3, анализ взаимодействия кодируемых ими белков»

ВВЕДЕНИЕ

Абиотические стрессовые воздействия, такие как повышенные и пониженные температуры, засуха, засоление почв, отрицательные температуры, тяжелые металлы и т.п. являются основными факторами, способными снижать урожайность культурных растений на 70% (Boyer 1982). Особенно актуальной проблема снижения урожайности от абиотических стрессовых факторов становится на фоне глобальных изменений климата и деградации пахотных земель вследствие интенсивных технологий сельскохозяйственного производства (Flowers 2004; Глушко 2010; Lobeil et al. 2011). При этом, высокая степень засоления почв и длительная засуха обладают самыми пагубными последствиями, приводя к жесткому дефициту влаги (Yoshida et al. 2010). На сегодняшний день, немалая доля пахотных земель находится в зонах, подверженных данным стрессовым воздействиям (Kogan 1997).

Понимание механизмов передачи стрессорного сигнала и адаптации клеток имеет важнейшее фундаментальное значение для последующей разработки стратегии получения трансгенных растений, устойчивых к стрессам, и повышения эффективности сельскохозяйственного производства. В зависимости от типа и характера стрессового воздействия, растения и отдельные их клетки используют различные механизмы передачи сигнала, приводящие, в конечном итоге, к изменению экспрессии многих генов, реализуя, тем самым, программу адаптации к агрессивным условиям (Новикова et al. 2007; Huang et al. 2012). В то же время, различные сигнальные пути взаимосвязаны и имеют множество общих элементов.

В условиях острого осмотического стресса, вызванного сильной засоленностью почвы, происходит накопление фитогормона абсцизовой кислоты (АБК). За последние годы было выявлено и подробно изучено множество аспектов метаболизма АБК и передачи АБК-зависимого сигнала (Finkelstein et al. 2002; Nambara and Marion-Poll 2005; Christmann et al 2006; Verslues and Zhu 2007). Несмотря на то, что АБК регулирует множество

физиологических биохимических процессов в растениях, основной ее функцией является регуляция водного баланса растения и адаптация к осмотическому стрессу (Schroeder et al. 2001; Finkelstein et ah 2002; Zhu 2002; Himmelbach et ah 2003). В условиях солевого стресса АБК запускает каскады реакций в клетках растения, приводящие к изменению экспрессии сотен генов (Hoth et al. 2002; Seki et ah 2002; Takahashi et ah 2004). Обширные генетические ресурсы Arabidopsis, доступные для исследователей, позволили выявить ключевые элементы АБК-зависимого сигнального пути (Hirayama and Shinozaki 2007; Chinnusamy and Zhu 2009; Cutler et ah 2010). Несмотря на это, целый ряд пробелов в понимании механизмов передачи стрессорного сигнала с участием АБК по-прежнему ожидают заполнения.

В частности, не в полной мере изучены механизмы регуляции активности белков ABF (ABRE Binding Factor), ключевых факторов транскрипции, регулирующих экспрессию генов в рамках АБК-зависимого пути передачи стрессорного сигнала. Так, недавно был установлен факт взаимодействия факторов транскрипции ABF ячменя с регуляторными белками 14-3-3. Однако, какова физиологическая роль такового взаимодействия для белков ABF и для процессов адаптации в целом, не вполне ясно. Принимая во внимание разнообразие изоформ 14-3-3 в различных растениях, встает вопрос о возможной специфичности их взаимодействий с факторами транскрипции ABF или же, наоборот, о том, какую роль может играть возможное многообразие вариантов взаимодействия белков 14-3-3 и ABF. Слабая изученность данной области сигнальной трансдукции, а также важность понимания фундаментальных основ передачи стрессовых сигналов послужила причиной нашего интереса к изучению возможных механизмов взаимодействия белков 14-3-3 с факторами транскрипции ABF.

В качестве объекта исследований было использовано растение Thellungiella salsuginea, близкородственное Arabidopsis, но проявляющее большую устойчивость к таким факторам абиотического стресса, как

высокие концентрации солей в почве и воздействие пониженных температур. Данное растение было принято научной общественностью в качестве нового модельного объекта для изучения механизмов устойчивости к абиотическому стрессу.

Исходя из освещенных выше вопросов, была сформулирована следующая цель работы:

- выяснить, возможна ли посттрансляционная регуляция активности факторов транскрипции АВБ на основе их взаимодействия с регуляторными белками 14-3-3, а также выяснить, есть ли какие либо отличительные особенности в структуре факторов транскрипции АВБ и регуляторных белков 14-3-3, а также в экспрессии кодирующих их генов в растениях 1Ъе11ищ1е11а яаки&пеа

Для достижения поставленной цели было необходимо решить следующие задачи:

- идентифицировать в 7Ъе11и^1е11а БаЫщтеа гены факторов транскрипции АВБ;

- охарактеризовать первичную структуру белков АВР из растений ТкеПип^еНа',

- охарактеризовать особенности экспрессии генов АВР из Тке11ищ1е11а под влиянием высоких концентраций солей в питательной среде;

- идентифицировать гены, кодирующие разные изоформы белков 14-3-3 в растениях ТЪе11и^1е11а, и охарактеризовать их первичную структуру;

- охарактеризовать особенности экспрессии генов 14-3-3 в 1Ъе11ищ1е11а в нормальных условиях и в ответ на стрессовые воздействия;

- выяснить, возможно ли взаимодействие регуляторных белков 14-3-3 с факторами транскрипции АВР и если таковое взаимодействие имеет место, установить, какой мотив в аминокислотной последовательности белков АВР является сайтом связывания белками 14-3-3;

охарактеризовать степень специфичности взаимодействий регуляторных белков 14-3-3 с факторами транскрипции АВР в ТЪеИип^еИа.

ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1. Функции генов, регулируемых действием абиотического стресса

Существенный прогресс в понимании адаптации растений к стрессовым

условиям окружающей среды был достигнут за последние десятилетия благодаря использованию современных технологий молекулярной биологии. С использованием различных методологий было идентифицировано и охарактеризовано множество генов, индуцируемых абиотическими стрессами (Hirayama and Shinozaki 2010). Так, большой прогресс в этой области был достигнут после секвенирования генома Arabidopsis. Благодаря использованию технологии ДНК микрочипов и полученной информации о геноме Arabidopsis стало возможным следить за изменениями в экспрессии сотен и тысяч генов в различных стрессовых условиях. Было выявлено множество генов, индуцируемых разными видами абиотического стресса (Fowler and Thomashow 2002; Kreps et al. 2002; Bray 2004; Maruyama et al. 2004; Vogel et al. 2005; Matsui et al. 2008; Singh et al. 2011).

Гены, индуцируемые абиотическим стрессом, кодируют не только

различные белки, участвующие в синтезе необходимых для адаптации

растения метаболитов, но также и белки сигнального аппарата растения,

участвующие в последующих этапах передачи стрессорного сигнала. Таким

образом, индуцируемые стрессом гены можно условно разделить на две

большие функциональные группы. В первую группу входят гены,

кодирующие белки, непосредственно участвующие в адаптивных реакциях в

клетках растений: шапероны, дегидрины - LEA белки (late embryogenesis

abundant - преобладающие белки позднего эмбриогенеза), антифризные

белки, РНК-связывающие белки, ионные каналы, транспортные белки,

ингибиторы протеиназ, ферменты синтеза осмолитов, аквапорины, и т.д.

(Yamaguchi-Shinozaki and Shinozaki 2006). Вторая группа включает в себя

гены белков, участвующих в передаче сигнала по различным сигнальным

путям, а также в регуляции экспрессии других генов. Сюда входят

многочисленные факторы транскрипции, регулирующие экспрессию

8

различных генов в зависимости от вида стресса. Отдельные семейства факторов транскрипции могут изменять экспрессию сотен генов, или же специфичных групп генов, а также выступать в роли связующих звеньев между разными сигнальными путями. К другим белкам этой группы относятся протеинкиназы, протеинфосфатазы, ферменты, участвующие в метаболизме фосфолипидов и другие сигнальные молекулы, такие как Са2+-связывающие белки, регуляторные белки 14-3-3 и т.п. Не смотря на успехи современной науки механизмы работы многих из таких белков изучены не полностью (Yamaguchi-Shinozaki and Shinozaki 2006). В то же время, эксперименты с трансгенными растениями показали, что сверхэкспрессия многих индуцируемых стрессом генов, таких как гены факторов транскрипции, приводит к существенному повышению устойчивости растений к абиотическому стрессу (Zhang et ah 2004; Tester and Bacic 2005; Vinocur and Altman 2005).

1.2. Ключевые элементы сигнальных каскадов, возникающих при абиотическом стрессе

Адаптивная реакция растения на стресс на молекулярном уровне

представляет собой сложный комплекс сигнальных каскадов,

подразумевающих всевозможные перекрестные каскады различных

сигнальных путей. Технический прогресс и успехи разных направлений

молекулярной биологии последних лет позволили выявить разные

направления и особенности передачи стрессовых сигналов в ответ на стресс.

Начинаясь с восприятия стрессового сигнала молекулами-рецепторами,

процесс его передачи сопровождается повышением концентрации вторичных

л I

мессенджеров (посредников), таких как Са и АФК (активные формы кислорода).

л I

Ионы Са участвуют в регуляции роста пыльцевой трубки, в развитии и дифференциации клеток, в регуляции программируемой гибели клеток и тропизмов, взаимодействия растений с фитопатогенами и клубеньковыми бактериями (Hepler 2005; Медведев 2005; Kudla et al. 2010). Кроме того,

Са

является одним из важнейших вторичных мессенджеров в системе адаптивных реакций растения на абиотический стресс (Harper et al. 2004; Ludwig et al 2004; Plieth 2005; Galon et al 2010; Reddy et al 2011). Ca2+-связывающие белки контролируют активность ферментов углеродного и азотного метаболизма, мембранных переносчиков и ионных каналов, белков цитоскелета и факторов транскрипции (Медведев 2005; Dodd et al. 2010; Kim et al 2010). Концентрация ионов Ca2+ в клетке под воздействием абиотического стресса возрастает, вероятнее всего, в результате работы таких сигнальных молекул, как инозит-1,4,5-трифосфат (1Р3), циклическая

АДФ-рибоза (cADPR), инозитол гексафосфат (IP6) (Hirayama and Shinozaki

^ j

2010). Повышение концентрации Са приводит к активации нескольких классов протеинкиназ. К одному из таких классов, CIPK (CBL-взаимодействущие протеинкиназы), принадлежит детально охарактеризованная киназа SOS2 (SALT OVERLY SENSITIVE 2). SOS2 является компонентом SOS-каскада, сигнального пути, приводящего к адаптации растительной клетки к солевому стрессу (Mahajan et al. 2008; Luan 2009). Другой класс протеинкиназ, чья активность регулируется ионами кальция, так и называется, Са2+-зависимые протеинкиназы (CDPK, Са2+-dependent protein kinase). У Arabidopsis насчитывается более 30 таких протеинкиназ (Hrabak et al. 2003). Как показано в ряде работ, некоторые из этих киназ участвуют в ответе растения на воздействие абиотического стресса. Так, СРКЗ, СРК4, СРК6 и СРК11 регулируют передачу стрессорного сигнала в устьичных клетках при участии АБК (Mori et al. 2006). В ходе каскада реакций СРК4, СРК11 и СРК32 фосфорилируют ряд факторов транскрипции, среди которых ABF/AREB (ABRE-Binding Factor/ ABA Responsive Elemement Binding Factor) (Choi et al 2005; Zhu et al 2007).

В растительной клетке АФК играют двоякую роль, выступая, с одной стороны, как посредники в различных путях передачи сигналов, а с другой стороны, как токсичный побочный продукт, накапливающийся в клетках в результате разного рода стрессовых воздейтсвий (Miller et al 2008). Разные

формы стресса, как абиотического, так и биотического, нарушают многие метаболические процессы, приводя к повышенному производству АФК в растительной клетке. Считается, что реализация сигнальной функции АФК осуществляется посредством изменения активности редокс-чувствительных клеточных систем, через регуляцию процессов

фосфорилирования/дефосфорилирования сигнальных белков (редокс-чувствительных факторов транскрипции и т.п.), регуляцию уровня вторичных мессенджеров, таких как Са2+, а также через изменение антиоксидантной активности в клетке (Jaspers and Kangasjarvi 2010; Креславский étal. 2012).

Помимо упомянутых выше CDPK, к одним из ключевых элементов сигнальной трансдукции в ответ на действие стрессовых факторов относятся протеинкиназы, принадлежащие к семейству МАРК (митоген-активируемые протеинкиназы). Запускаемые при их участии МАРК-каскады весьма детально изучены для многих видов эукариотических организмов. Растительные MAP киназы наиболее хорошо изучены на примере Arabidopsis. Так, у Arabidopsis на данный момент разделяют 4 класса MAP киназ - МАР4К, МАРЗК, МАР2К и МАРК. Как показано на рисунке 1, в ходе МАРК-каскада, киназы более высокого порядка фосфорилируют киназы последующего порядка и так до МАРК. При этом, МАР4К могут фосфорилировать МАРЗК и МАР2К, но также могут выступать в роли посредников в других сигнальных реакциях (Champion et al. 2004; Colcombet and Hirt 2008; Taj et al. 2010). В конечном счете, последовательные фосфорилирования в ходе МАРК-каскада приводят к активации ряда факторов транскрипции, фосфолипаз, каталаз, белков цитоскелета и т.д. (Taj et al. 2010; Liu 2012). У Arabidopsis насчитывают более 100 генов, кодирующих протеинкиназы семейства МАРК (Champion et al. 2004; Новикова et al. 2007).

Signal

A 1

MAPKKK

w

MAPKK

L„

МАРК

tn

Ribosomal Transcription Protein Kinases/ Microtubule cytoskelton-protein factors Phosphatase/ binding associated proteins

J I Li|ase protein

RPSL8A, WRKY42, WRKY22, ^¿^ I

RPL27C... MYB- MKP1, estrase, NtMAP65-1 ARC

Phospholipase like protein

Рисунок 1. Сигнальный каскад с участием MAP киназ. Последовательные реакции фосфорилирования серина/треонина/тирозина в специфичных мотивах (выделены ромбами) MAP киназ приводят в конечном итоге к фосфорилированию ряда факторов транскрипции и регуляторных белков, реализующих программы адаптации клеток к стрессу. (Taj et al. 2010)

1.3. Гормональный ответ при абиотическом стрессе Накапливаясь в клетках под воздействием засухи и высоких

концентраций солей в почве, АБК играет важнейшую роль в адаптации

растений к стрессу, изменяя экспрессию сотен генов. За последние

десятилетия значительно увеличился объем информации, касающейся

изучения процессов синтеза и катаболизма АБК, как во время роста и

развития растения, так и во время стрессовых воздействий (Seo and Koshiba

2002; Schwartz et al. 2003; Xiong and Zhu 2003; Nambara and Marion-Poll 2005;

Cutler et al. 2010; Hauser et al. 2011). На сегодняшний день, механизм

действия АБК при абиотическом стрессе является одной из наиболее

актуальных тем современных исследований (Wasilewska et al. 2008; Qin et al.

2011). И одним из основных вопросов является поиск рецепторов АБК

(Razem et al. 2006; Razem et al. 2008; Risk et al. 2008). В настоящее время,

неоднократное подтверждение тому, что данные белки действительно являются рецепторами АБК, было получено лишь для одного семейства белков - PYR/PYL/RCAR (Pyrabactin Resistance/ PYRl-like protein/ Regulatory Component of ABA Receptor). Данные об остальных потенциальных рецепторах АБК, в силу своей противоречивости, ожидают дальнейшего подтверждения или опровержения (Klingler et al. 2010; Guo et al. 2011). PYR/PYL/RCAR были идентифицированы как рецепторы АБК в недавних работах параллельно двумя группами исследователей (Ма et al. 2009; Park et al. 2009). Различными методами было показано, что данные белки связываются непосредственно с протеинфосфатазами 2С-типа (РР2С), такими как ABI1 (ABA Insensitive 1), и ингибируют их активность. Было показано, что данное взаимодействие стимулируется действием АБК (Ma et al. 2009; Park et al. 2009). Факт данного взаимодействия объясняет механизм передачи стрессового сигнала, при котором АБК регулирует клеточные процессы, модулируя активность РР2С. В дополнение, в недавних исследованиях было выявлено, что фосфатазы РР2С группы А взаимодействуют с протеинкиназами семейства SnRK2 (SNF1 (sucrose nonfermenting l)-related kinase 2), эффективно инактивируя их посредством дефосфорилирования специфичных аминокислотных мотивов (Umezawa et al. 2009). Поскольку известно, что SnRK2 регулируют активность факторов транскрипции ABF/AREB (Fujii et al. 2007; Fujii and Zhu 2009; Fujita et al. 2009), то механизм одного из наиболее важных путей передачи стрессового сигнала можно представить в виде целостной картины, от восприятия сигнала рецепторами вплоть до изменения экспрессии генов (рисунок 2). Поскольку РР2С регулируют активность и других белков, таких как АКТ2 и SWI3, подразумевается существование и других ответвлений данной сигнальной цепи (Hirayama and Shinozaki 2010).

рчя/рчи I | РУШРУи

I «С*Н \ КСАР

Рисунок 2. Передача стрессорного сигнала с участием АБК. После взаимодействия с АБК рецепторный белок РУК ингибирует активность протеинфосфатаз РР2С, являющихся, в свою очередь, игнгибиторами протеинкиназ семейства 8пКК2. В Активной форме БпКК2 фосфорилируют факторы транскрипции АВБ, модулируя активность последних (КНп§1ег ег а1. 2010).

Другие растительные гормоны, прямо или косвенно, также играют важную роль в передаче сигнала при абиотическом стрессе.

Так, было показано, что повышенные концентрации солей в почве снижают уровень гиббереллинов в клетках, что приводит к накоплению белков БЕЬЬА. Поскольку данные белки являются репрессорами роста растения, во время стресса действия ОЕЬЬА носят адаптивный характер, приводя к существенному замедлению накопления биомассы (АсЬагс! е1 а1. 2006). Кроме того, БЕЬЬА способствуют увеличению экспрессии генов, кодирующих ряд антиоксидантов (Ас1шгс1 е1 а1. 2008).

Недавние исследования цитокинин-зависимых сигналов показали, что цитокинины также принимают участие в каскадах ответных реакций на абиотический стресс. Так, было показано, что двойные мутанты по генам

рецепторов цитокининов, АНК2 и АНКЗ {Arabidopsis histidine kinase 2 и 3), проявляют повышенную устойчивость к осмотическому стрессу. Данные рецепторы выступают в роли негативных регуляторов в ответных реакциях растения на абиотический стресс (Tran et al. 2007b).

Исследования действия ауксина, этилена и салициловой кислоты показали, что эти гормоны также принимают участие в реакциях растений на действие абиотических стрессовых факторов (Qin et al. 2011). Тем не менее, по мнению большинства исследователей, АБК является центральным гормоном многих каскадов ответных реакций растения на абиотический стресс. Количество генов, регулируемых действием АБК, составляет более 10% от общего генома, что в разы больше чем для любого отдельно взятого фитогормона, участвующего в передаче сигналов при абиотическом стрессе (Cutler et al. 2010). Исходя из этого факта, большинство авторов, рассматривая различные вопросы сигнальной трансдукции, чаще всего говорят либо об АБК-зависимой, либо об АБК-независимой передаче сигналов при абиотичеком стрессе (Zhu 2002; Zhang et al. 2004; Yamaguchi-Shinozaki and Shinozaki 2006; Huang et al. 2012).

1.4. Регуляция транскрипции генов при абиотическом стрессе

Как было упомянуто выше, множество факторов транскрипции

участвует в передаче сигнала при воздействии на растение абиотического стресса. Регуляция транскрипции генов в ответ на стресс осуществляется на основе взаимодействия факторов транскрипции с определенными цис-элементами, специфичными последовательностями в промоторных областях. Кроме того, разные факторы транскрипции могут взаимодействовать друг с другом, а также с другими элементами транскрипционного аппарата (Priest et al. 2009). В Arabidopsis более 2000 факторов транскрипции осуществляют регуляцию экспрессии тысяч генов в сложном комплексе сигнальных каскадов (Riechmann et al. 2000; Guo et al. 2008; Zhang et al. 2011). Совокупность данных, накопленных в ходе многочисленных транскриптомных исследований на примере Arabidopsis, а также других

15

модельных растений, указывает на существование различных сигнальных путей, предполагающих наличие сложной сети специфичных и пересекающихся путей регуляции экспрессии генов при участии соответствующих факторов транскрипции. На рисунке 3 представлены наиболее охарактеризованные на сегодняшний день семейства факторов транскрипции, регулирующих экспрессию генов при абиотическом стрессе.

^ Засуха, ^ s*--холодку

ЧМСОЛСНИО почв/ д___S

\ /

^ i \

'myc/myb; í/drebvv nac

Факторы транскрипции 1 i (MYCRSaiYBRS)ABRE])(DRE/CRT; ( NACRS Регуляторныо элементы

Похожие диссертационные работы по специальности «Биотехнология (в том числе бионанотехнологии)», 03.01.06 шифр ВАК

Заключение диссертации по теме «Биотехнология (в том числе бионанотехнологии)», Высоцкий, Денис Александрович

выводы

1. Показано специфичное взаимодействие между изоформами белков Ts 14-3-3 и факторами транскрипции TsABF2 и TsABF4, что указывает на вероятность участия фосфорилирования мотива RRTLT/SGP белков ABF в механизме передачи стрессового сигнала с участием фитогормона абсцизовой кислоты.

2. Идентифицировано 4 гена TsABFl-4, кодирующих факторы транскрипции, участвующие в гормональной регуляции АБК в растении Thellungiella salsuginea, проявляющем повышенную устойчивость к абиотическоиму стрессу.

3. Установлено, что экспрессия генов TsABFl-4 растений Thellungiella значительно возрастает под действием высоких концентраций солей, причем скорость индукции экспрессии рассматриваемых генов в несколько раз выше в сравнении с аналогичными генамим Arabidopsis.

4. Идентифицировано 9 изоформ регуляторных белков 14-3-3 в растениях Thellungiella, три из которых Chi, Omicron и Mu существенно отличаются по аминокислотной последовательности С-концевых участков от их аналогов в Arabidopsis.

5. Уровни экспрессии генов большинста изоформ 14-3-3 выше в листьях и цветках по сравнению с другими органами растений, причем наибольший уровень экспрессии оказался у изоформы X.

I 1 f »» « {

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Одним из ключевых элементов в механизме регуляции зависимой от действия АБК экспрессии генов, являются факторы транскрипции ABF. В нашем исследовании мы идентифицировали и охарактеризовали четыре гена, кодирующих факторы транскрипции семейства ABF из растения Thellungiella salsuginea.

В ходе работы было выявлено, что аминокислотные последовательности факторов транскрипции ABF из Thellungiella содержат 5 характерных для всех белков данного семейства консервативных доменов. В то же время, рассматриваемые факторы транскрипции отличаются от таковых из Arabidopsis главным образом их междоменными областями. Отличия аминокислотных последовательностей могут служить причиной разной функциональной активности белков, поэтому необходимо дальнейшее сравнительное изучение данных белков в рассматриваемых видах растений. Следует также отметить, что обнаруженный у факторов транскрипции TsABF потенциальный мотив для связывания с белками 14-3-3 является практически идентичным во всех изоформах TsABF 1-4, что свидетельствует о важности данного мотива для реализации физиологических функций белков ABF.

Измерение экспрессии исследуемых генов в условиях стресса показало их высокую индуцибельность. Более того, быстрая индукция экспрессии генов, связанных с адаптацией к стрессовым воздействиям (наибольший рост отмечался уже через 2-8 часов), характерна для Thellungiella, что свидетельствует о существовании в этом растении механизмов регуляции экспрессии генов, вероятно обуславливающих его преимущества как экстремофила.

Многообразие взаимодействующих с факторами транскрипции белков 14-3-3 в растениях Thellungiella, а также отличительные особенности отдельных изоформ Ts 14-3-3 от их аналогов в Arabidopsis могут служить предпосылкой к существованию в Thellungiella уникальных белковых комплексов с факторами транскрипции ABF.

Кроме этого, стабилизируя димерную (тетрамерную) структуру молекул факторов транскрипции и модулируя их активность, белки 14-3-3 могут влиять на эффективность связывания ДНК, как было показано для факторов транскрипции человека. Более того, белки 14-3-3 способны связывать несколько белков в более сложные структуры, действуя как каркасные белки. В этой связи необходимо отметить, что отличия белков 14-3-3 растений Thellungiella могут служить фактором, обусловливающим возникновение уникальных белковых структур, играющих важную роль в регуляции процессов адаптации этого растения.

Перспективно также использование идентифицированных генов в биотехнологии растений, поскольку известно, к примеру, что трансгенные растения риса, обладающие сверхэкспрессией генов ABF, проявляют повышенную устойчивость к стрессовым факторам абиотическоой природы. Также целесообразно дальнейшее исследование механизмов регуляции экспрессии данных генов, поскольку скорость изменения экспрессии важных для адаптации генов существенно выше в растениях Thellungiella в сравнении с Arabidopsis.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Высоцкий, Денис Александрович, 2013 год

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Abe, H., T. Urao, T. Ito, M. Seki, K. Shinozaki and K. Yamaguchi-Shinozaki (2003). Arabidopsis AtMYC2 (bHLH) and AtMYB2 (MYB) function as transcriptional activators in abscisic acid signaling. Plant Cell. 15(1): 63-78.

Abe, H., K. Yamaguchi-Shinozaki, T. Urao, T. Iwasaki, D. Hosokawa and K. Shinozaki (1997). Role of arabidopsis MYC and MYB homologs in drought- and abscisic acid-regulated gene expression. Plant Cell. 9(10): 1859-1868.

Achard, P., H. Cheng, L. De Grauwe, J. Decat, H. Schoutteten, T. Moritz, D. Van Der Straeten, J. Peng and N. P. Harberd (2006). Integration of plant responses to environmentally activated phytohormonal signals. Science. 311(5757): 91-94.

Achard, P., J. P. Renou, R. Berthome, N. P. Harberd and P. Genschik (2008). Plant DELLAs restrain growth and promote survival of adversity by reducing the levels of reactive oxygen species. Curr Biol. 18(9): 656-660.

Agarwal, M., Y. Hao, A. Kapoor, C. H. Dong, H. Fujii, X. Zheng and J. K. Zhu (2006a). A R2R3 type MYB transcription factor is involved in the cold regulation of CBF genes and in acquired freezing tolerance. J Biol Chem. 281(49): 37636-37645.

Agarwal, P. and B. Jha (2010). Transcription factors in plants and ABA dependent and independent abiotic stress signalling. Biologia Plantarum. 54(2): 201-212.

Agarwal, P. K., P. Agarwal, M. K. Reddy and S. K. Sopory (2006b). Role of DREB transcription factors in abiotic and biotic stress tolerance in plants. Plant Cell Rep. 25(12): 1263-1274.

Aleman, F., M. Nieves-Cordones, V. Martinez and F. Rubio (2009). Differential regulation of the HAK5 genes encoding the high-affinity K+ transporters of Thellungiella halophila and Arabidopsis thaliana. Environmental and Experimental Botany. 65(2-3): 263-269.

Amtmann, A., H. J. Bohnert and R. A. Bressan (2005). Abiotic stress and plant genome evolution. Search for new models. Plant Physiol. 138(1): 127-130.

Araki, S., M. Ito, T. Soyano, R. Nishihama and Y. Machida (2004). Mitotic cyclins stimulate the activity of c-Myb-like factors for transactivation of G2/M phase-specific genes in tobacco. J Biol Chem. 279(31): 32979-32988.

Bensmihen, S., J. Giraudat and F. Parcy (2005). Characterization of three homologous basic leucine zipper transcription factors (bZIP) of the ABI5 family during Arabidopsis thaliana embryo maturation. J Exp Bot. 56(412): 597-603.

Bensmihen, S., S. Rippa, G. Lambert, D. Jublot, V. Pautot, F. Granier, J. Giraudat and F. Parcy (2002). The homologous ABI5 and EEL transcription factors function antagonistically to fine-tune gene expression during late embryogenesis. Plant Cell. 14(6): 1391-1403.

Bornke, F. (2005). The variable C-terminus of 14-3-3 proteins mediates isoform-specific interaction with sucrose-phosphate synthase in the yeast two-hybrid system. J Plant Physiol. 162(2): 161-168.

Boyer, J. S. (1982). Plant productivity and environment. Science. 218(4571): 443-448.

Brandt, J., H. Thordal-Christensen, K. Vad, P. L. Gregersen and D. B. Collinge (1992). A pathogen-induced gene of barley encodes a protein showing high similarity to a protein kinase regulator. Plant J. 2(5): 815-820.

Bray, E. A. (2004). Genes commonly regulated by water-deficit stress in Arabidopsis thaliana. J Exp Bot. 55(407): 2331-2341.

Bressan, R. A., C. Zhang, H. Zhang, P. M. Hasegawa, H. J. Bohnert and J. K. Zhu (2001). Learning from the Arabidopsis experience. The next gene search paradigm. Plant Physiol. 127(4): 1354-1360.

Busk, P. K. and M. Pages (1998). Regulation of abscisic acid-induced transcription. Plant Mol Biol. 37(3): 425-435.

Bustin, S. (2000). Absolute quantification of mRNA using real-time reverse transcription polymerase chain reaction assays. J Mol Endocrinol. 25(2): 169-193.

Champion, A., A. Picaud and Y. Henry (2004). Reassessing the MAP3K and MAP4K relationships. Trends Plant Sci. 9(3): 123-129.

Chaudhri, M., M. Scarabel and A. Aitken (2003). Mammalian and yeast 14-3-3 isoforms form distinct patterns of dimers in vivo. Biochem Biophys Res Commun. 300(3): 679-685.

Chen, F., Q. Li, L. Sun and Z. He (2006). The rice 14-3-3 gene family and its involvement in responses to biotic and abiotic stress. DNA Res. 13(2): 53-63.

Chen, Z., H. Fu, D. Liu, P. F. Chang, M. Narasimhan, R. Ferl, P. M. Hasegawa and R. A. Bressan (1994). A NaCl-regulated plant gene encoding a brain protein homology that activates ADP ribosyltransferase and inhibits protein kinase C. Plant J. 6(5): 729-740.

Chinnusamy, V. and J. K. Zhu (2009). Epigenetic regulation of stress responses in plants. Curr Opin Plant Biol. 12(2): 133-139.

Choi, H., J. Hong, J. Ha, J. Kang and S. Y. Kim (2000). ABFs, a family of ABA-responsive element binding factors. J Biol Chem. 275(3): 1723-1730.

Choi, H. I., H. J. Park, J. H. Park, S. Kim, M. Y. Im, H. H. Seo, Y. W. Kim, I. Hwang and S. Y. Kim (2005). Arabidopsis calcium-dependent protein kinase AtCPK32 interacts with ABF4, a transcriptional regulator of abscisic acid-responsive gene expression, and modulates its activity. Plant Physiol. 139(4): 1750-1761.

Christmann, A., D. Moes, A. Himmelbach, Y. Yang, Y. Tang and E. Grill (2006). Integration of Abscisic Acid Signalling into Plant Responses. Plant biol (Stuttg). 8(03): 314,325.

Coblitz, B., M. Wu, S. Shikano and M. Li (2006). C-terminal binding: an expanded repertoire and function of 14-3-3 proteins. FEBS Lett. 580(6): 1531-1535.

Colcombet, J. and H. Hirt (2008). Arabidopsis MAPKs: a complex signalling network involved in multiple biological processes. Biochem J. 413(2): 217-226.

Correa, L. G., D. M. Riano-Pachon, C. G. Schrago, R. V. dos Santos, B. Mueller-Roeber and M. Vincentz (2008). The role of bZIP transcription factors in green plant evolution: adaptive features emerging from four founder genes. PLoS One. 3(8): e2944.

Cutler, S. R., P. L. Rodriguez, R. R. Finkelstein and S. R. Abrams (2010). Abscisic acid: emergence of a core signaling network. Annu Rev Plant Biol. 61: 651-679.

de Vetten, N. C., G. Lu and R. J. Feri (1992). A maize protein associated with the G-box binding complex has homology to brain regulatory proteins. Plant Cell. 4(10): 12951307.

DeLille, J. M., P. C. Sehnke and R. J. Ferl (2001). The arabidopsis 14-3-3 family of signaling regulators. Plant Physiol. 126(1): 35-38.

Denison, F. C., A. L. Paul, A. K. Zupanska and R. J. Ferl (2011). 14-3-3 proteins in plant physiology. Semin Cell Dev Biol. 22(7): 720-727.

Ding, Z., S. Li, X. An, X. Liu, H. Qin and D. Wang (2009). Transgenic expression of MYB15 confers enhanced sensitivity to abscisic acid and improved drought tolerance in Arabidopsis thaliana. J Genet Genomics. 36(1): 17-29.

Dodd, A. N., J. Kudla and D. Sanders (2010). The language of calcium signaling. Annu Rev Plant Biol. 61: 593-620.

Ferl, R. J., M. S. Manak and M. F. Reyes (2002). The 14-3-3s. Genome Biol. 3(7): REVIEWS3010.

Finkelstein, R. R., S. S. Gampala and C. D. Rock (2002). Abscisic acid signaling in seeds and seedlings. Plant Cell. 14 Suppl: SI5-45.

Finkelstein, R. R. and T. J. Lynch (2000). The Arabidopsis abscisic acid response gene ABI5 encodes a basic leucine zipper transcription factor. Plant Cell. 12(4): 599-609.

Flowers, T. J. (2004). Improving crop salt tolerance. J Exp Bot. 55(396): 307-319.

Fong, J. H., A. E. Keating and M. Singh (2004). Predicting specificity in bZIP coiled-coil protein interactions. Genome Biol. 5(2): Rll.

Fowler, S. and M. F. Thomashow (2002). Arabidopsis transcriptome profiling indicates that multiple regulatory pathways are activated during cold acclimation in addition to the CBF cold response pathway. Plant Cell. 14(8): 1675-1690.

Fujii, H., V. Chinnusamy, A. Rodrigues, S. Rubio, R. Antoni, S. Y. Park, S. R. Cutler, J. Sheen, P. L. Rodriguez and J. K. Zhu (2009). In vitro reconstitution of an abscisic acid signalling pathway. Nature. 462(7273): 660-664.

Fujii, H., P. E. Verslues and J. K. Zhu (2007). Identification of two protein kinases required for abscisic acid regulation of seed germination, root growth, and gene expression in Arabidopsis. Plant Cell. 19(2): 485-494.

Fujii, H. and J. K. Zhu (2009). Arabidopsis mutant deficient in 3 abscisic acid-activated protein kinases reveals critical roles in growth, reproduction, and stress. Proc Natl Acad Sci U S A. 106(20): 8380-8385.

Fujita, M., Y. Fujita, K. Maruyama, M. Seki, K. Hiratsu, M. Ohme-Takagi, L. S. Tran, K. Yamaguchi-Shinozaki and K. Shinozaki (2004). A dehydration-induced NAC protein, RD26, is involved in a novel ABA-dependent stress-signaling pathway. Plant J. 39(6): 863-876.

Fujita, Y., M. Fujita, R. Satoh, K. Maruyama, M. M. Parvez, M. Seki, K. Hiratsu, M. Ohme-Takagi, K. Shinozaki and K. Yamaguchi-Shinozaki (2005). AREB1 is a transcription activator of novel ABRE-dependent ABA signaling that enhances drought stress tolerance in Arabidopsis. Plant Cell. 17(12): 3470-3488.

Fujita, Y., M. Fujita, K. Shinozaki and K. Yamaguchi-Shinozaki (2011). ABA-mediated transcriptional regulation in response to osmotic stress in plants. J Plant Res. 124(4): 509525.

Fujita, Y., K. Nakashima, T. Yoshida, T. Katagiri, S. Kidokoro, N. Kanamori, T. Umezawa, M. Fujita, K. Maruyama, K. Ishiyama, M. Kobayashi, S. Nakasone, K. Yamada, T. Ito, K. Shinozaki and K. Yamaguchi-Shinozaki (2009). Three SnRK2 protein kinases are the main positive regulators of abscisic acid signaling in response to water stress in Arabidopsis. Plant Cell Physiol. 50(12): 2123-2132.

Furihata, T., K. Maruyama, Y. Fujita, T. Umezawa, R. Yoshida, K. Shinozaki and K. Yamaguchi-Shinozaki (2006). Abscisic acid-dependent multisite phosphorylation regulates the activity of a transcription activator AREB1. Proc Natl Acad Sci USA. 103(6): 1988-1993.

Galon, Y., A. Finkler and H. Fromm (2010). Calcium-regulated transcription in plants. Mol Plant. 3(4): 653-669.

German, D. A. (2008). Genus Thellungiella (Cruciferae). Europe Bot. Zhurn. (Moscow and St-Petersburg). 93: 1273-1280.

Gietz, D., A. St Jean, R. A. Woods and R. H. Schiestl (1992). Improved method for high efficiency transformation of intact yeast cells. Nucleic Acids Res. 20(6): 1425.

Gilmour, S. J., D. G. Zarka, E. J. Stockinger, M. P. Salazar, J. M. Houghton and M. F. Thomashow (1998). Low temperature regulation of the Arabidopsis CBF family of AP2 transcriptional activators as an early step in cold-induced COR gene expression. Plant J. 16(4): 433-442.

Gomez-Porras, J. L., D. M. Riano-Pachon, I. Dreyer, J. E. Mayer and B. Mueller-Roeber (2007). Genome-wide analysis of ABA-responsive elements ABRE and CE3 reveals divergent patterns in Arabidopsis and rice. BMC Genomics. 8: 260.

Gong, Q., P. Li, S. Ma, S. Indu Rupassara and H. J. Bohnert (2005). Salinity stress adaptation competence in the extremophile Thellungiella halophila in comparison with its relative Arabidopsis thaliana. Plant J. 44(5): 826-839.

Gong, W., Y. P. Shen, L. G. Ma, Y. Pan, Y. L. Du, D. H. Wang, J. Y. Yang, L. D. Hu, X. F. Liu, C. X. Dong, L. Ma, Y. H. Chen, X. Y. Yang, Y. Gao, D. Zhu, X. Tan, J. Y. Mu, D. B. Zhang, Y. L. Liu, S. P. Dinesh-Kumar, Y. Li, X. P. Wang, H. Y. Gu, L. J. Qu, S. N. Bai, Y. T. Lu, J. Y. Li, J. D. Zhao, J. Zuo, H. Huang, X. W. Deng and Y. X.

Zhu (2004). Genome-wide ORFeome cloning and analysis of Arabidopsis transcription factor genes. Plant Physiol. 135(2): 773-782.

Guiltinan, M. J., W. R. Marcotte, Jr. and R. S. Quatrano (1990). A plant leucine zipper protein that recognizes an abscisic acid response element. Science. 250(4978): 267-271.

Guo, A. Y., X. Chen, G. Gao, H. Zhang, Q. H. Zhu, X. C. Liu, Y. F. Zhong, X. Gu, K. He and J. Luo (2008). PlantTFDB: a comprehensive plant transcription factor database. Nucleic Acids Res. 36(Database issue): D966-969.

Guo, J., X. Yang, D. J. Weston and J. G. Chen (2011). Abscisic acid receptors: past, present and future. J Integr Plant Biol. 53(6): 469-479.

Haake, V., D. Cook, J. L. Riechmann, O. Pineda, M. F. Thomashow and J. Z. Zhang (2002). Transcription factor CBF4 is a regulator of drought adaptation in Arabidopsis. Plant Physiol. 130(2): 639-648.

Hanahan, D. (1985). Techniques for transformation of E. coli. DNA cloning: A Practical Approach. D. M. Glover. London, IRL Press. 1: 109-135.

Harper, J. F., G. Breton and A. Harmon (2004). Decoding Ca(2+) signals through plant protein kinases. Annu Rev Plant Biol. 55: 263-288.

Hattori, T., M. Totsuka, T. Hobo, Y. Kagaya and A. Yamamoto-Toyoda (2002). Experimentally determined sequence requirement of ACGT-containing abscisic acid response element. Plant Cell Physiol. 43(1): 136-140.

Hauser, F., R. Waadt and J. I. Schroeder (2011). Evolution of abscisic acid synthesis and signaling mechanisms. Curr Biol. 21(9): R346-355.

He, X. J., R. L. Mu, W. H. Cao, Z. G. Zhang, J. S. Zhang and S. Y. Chen (2005). AtNAC2, a transcription factor downstream of ethylene and auxin signaling pathways, is involved in salt stress response and lateral root development. Plant J. 44(6): 903-916.

Hepler, P. K. (2005). Calcium: a central regulator of plant growth and development. Plant Cell. 17(8): 2142-2155.

Higginson, T., S. F. Li and R. W. Parish (2003). AtMYB103 regulates tapetum and trichome development in Arabidopsis thaliana. Plant J. 35(2): 177-192.

Himmelbach, A., Y. Yang and E. Grill (2003). Relay and control of abscisic acid signaling. Curr Opin Plant Biol. 6(5): 470-479.

Hirayama, T. and K. Shinozaki (2007). Perception and transduction of abscisic acid signals: keys to the function of the versatile plant hormone ABA. Trends Plant Sci. 12(8): 343351.

Hirayama, T. and K. Shinozaki (2010). Research on plant abiotic stress responses in the postgenome era: past, present and future. Plant J. 61(6): 1041-1052.

Hoagland, D. R., D. I. Arnon, F. D. o. Agriculture and C. C. o. t. R. o. E. t. Agriculture (1950). Growing Plants Without Soil by the Water-culture Method. Committee on Relation of Electricity to Agriculture.

Hobo, T., M. Asada, Y. Kowyama and T. Hattori (1999). ACGT-containing abscisic acid response element (ABRE) and coupling element 3 (CE3) are functionally equivalent. Plant J. 19(6): 679-689.

Hoth, S., M. Morgante, J. P. Sanchez, M. K. Hanafey, S. V. Tingey and N. H. Chua (2002). Genome-wide gene expression profiling in Arabidopsis thaliana reveals new targets of abscisic acid and largely impaired gene regulation in the abil-1 mutant. J Cell Sci. 115(Pt 24): 4891-4900.

Hrabak, E. M., C. W. Chan, M. Gribskov, J. F. Harper, J. H. Choi, N. Halford, J. Kudla, S. Luan, H. G. Nimmo, M. R. Sussman, M. Thomas, K. Walker-Simmons, J. K. Zhu and A. C. Harmon (2003). The Arabidopsis CDPK-SnRK superfamily of protein kinases. Plant Physiol. 132(2): 666-680.

Huang, G. T., S. L. Ma, L. P. Bai, L. Zhang, H. Ma, P. Jia, J. Liu, M. Zhong and Z. F. Guo (2012). Signal transduction during cold, salt, and drought stresses in plants. Mol Biol Rep. 39(2): 969-987.

Ichimura, T., H. Sugano, R. Kuwano, T. Sunaya, T. Okuyama and T. Isobe (1991). Widespread distribution of the 14-3-3 protein in vertebrate brains and bovine tissues: correlation with the distributions of calcium-dependent protein kinases. J Neurochem. 56(4): 1449-1451.

Inan, G., Q. Zhang, P. Li, Z. Wang, Z. Cao, H. Zhang, C. Zhang, T. M. Quist, S. M. Goodwin, J. Zhu, H. Shi, B. Damsz, T. Charbaji, Q. Gong, S. Ma, M. Fredricksen, D. W. Galbraith, M. A. Jenks, D. Rhodes, P. M. Hasegawa, H. J. Bohnert, R. J. Joly, R. A. Bressan and J. K. Zhu (2004). Salt cress. A halophyte and cryophyte Arabidopsis relative model system and its applicability to molecular genetic analyses of growth and development of extremophiles. Plant Physiol. 135(3): 1718-1737.

Jakoby, M., B. Weisshaar, W. Droge-Laser, J. Vicente-Carbajosa, J. Tiedemann, T. Kroj and F. Parcy (2002). bZIP transcription factors in Arabidopsis. Trends Plant Sci. 7(3): 106-111.

James, P., J. Halladay and E. A. Craig (1996). Genomic libraries and a host strain designed for highly efficient two-hybrid selection in yeast. Genetics. 144(4): 1425-1436.

Jaspers, P. and J. Kangasjarvi (2010). Reactive oxygen species in abiotic stress signaling. Physiol Plant. 138(4): 405-413.

Kang, J. Y., H. I. Choi, M. Y. Im and S. Y. Kim (2002). Arabidopsis basic leucine zipper proteins that mediate stress-responsive abscisic acid signaling. Plant Cell. 14(2): 343-357.

Kidou, S., M. Umeda, A. Kato and H. Uchimiya (1993). Isolation and characterization of a rice cDNA similar to the bovine brain-specific 14-3-3 protein gene. Plant Mol Biol. 21(1): 191-194.

Kim, J. B., J. Y. Kang and S. Y. Kim (2004a). Over-expression of a transcription factor regulating ABA-responsive gene expression confers multiple stress tolerance. Plant Biotechnol J. 2(5): 459-466.

Kim, S., H. I. Choi, H. J. Ryu, J. H. Park, M. D. Kim and S. Y. Kim (2004b). ARIA, an Arabidopsis arm repeat protein interacting with a transcriptional regulator of abscisic acid-responsive gene expression, is a novel abscisic acid signaling component. Plant Physiol. 136(3): 3639-3648.

Kim, S., J. Y. Kang, D. I. Cho, J. H. Park and S. Y. Kim (2004c). ABF2, an ABRE-binding bZIP factor, is an essential component of glucose signaling and its overexpression affects multiple stress tolerance. Plant J. 40(1): 75-87.

Kim, S. Y. (2006). The role of ABF family bZIP class transcription factors in stress response. Physiologia Plantarum. 126(4): 519-527.

Kim, S. Y., J. Ma, P. Perret, Z. Li and T. L. Thomas (2002). Arabidopsis ABI5 subfamily members have distinct DNA-binding and transcriptional activities. Plant Physiol. 130(2): 688-697.

Kim, T. H., M. Bohmer, H. Hu, N. Nishimura and J. I. Schroeder (2010). Guard cell signal transduction network: advances in understanding abscisic acid, C02, and Ca2+ signaling. Annu Rev Plant Biol. 61: 561-591.

Kirik, V., K. Kolle, S. Misera and H. Baumlein (1998). Two novel MYB homologues with changed expression in late embryogenesis-defective Arabidopsis mutants. Plant Mol Biol. 37(5): 819-827.

Kizis, D. and M. Pages (2002). Maize DRE-binding proteins DBF1 and DBF2 are involved in rabl7 regulation through the drought-responsive element in an ABA-dependent pathway. Plant J. 30(6): 679-689.

Klempnauer, K. H., T. J. Gonda and J. M. Bishop (1982). Nucleotide sequence of the retroviral leukemia gene v-myb and its cellular progenitor c-myb: the architecture of a transduced oncogene. Cell. 31(2 Pt 1): 453-463.

Klingler, J. P., G. Batelli and J. K. Zhu (2010). ABA receptors: the START of a new paradigm in phytohormone signalling. J Exp Bot. 61(12): 3199-3210.

Kobayashi, Y., M. Murata, H. Minami, S. Yamamoto, Y. Kagaya, T. Hobo, A. Yamamoto and T. Hattori (2005). Abscisic acid-activated SNRK2 protein kinases function in the

gene-regulation pathway of ABA signal transduction by phosphorylating ABA response element-binding factors. Plant J. 44(6): 939-949.

Kogan, F. N. (1997). Global Drought Watch from Space. Bull Amer Meteor Soc. 78(4 ): 621636.

Konagaya, K.-i., Y. Matsushita, M. Kasahara and H. Nyunoya (2004). Members of 14-3-3 protein isoforms interacting with the resistance gene product N and the elicitor of <i>Tobacco mosaic virus</i&gt. Journal of General Plant Pathology. 70(4): 221231.

Korthout, H. A. and A. H. de Boer (1994). A fusicoccin binding protein belongs to the family of 14-3-3 brain protein homologs. Plant Cell. 6(11): 1681-1692.

Kreps, J. A., Y. Wu, H. S. Chang, T. Zhu, X. Wang and J. F. Harper (2002). Transcriptome changes for Arabidopsis in response to salt, osmotic, and cold stress. Plant Physiol. 130(4): 2129-2141.

Kudla, J., O. Batistic and K. Hashimoto (2010). Calcium signals: the lead currency of plant information processing. Plant Cell. 22(3): 541-563.

Lata, C. and M. Prasad (2011). Role of DREBs in regulation of abiotic stress responses in plants. J Exp Bot. 62(14): 4731-4748.

Laughner, B., S. D. Lawrence and R. J. Ferl (1994). Two tomato fruit homologs of 14-3-3 mammalian brain proteins. Plant Physiol. 105(4): 1457-1458.

Lee, S. J., D. I. Cho, J. Y. Kang, M. D. Kim and S. Y. Kim (2010a). AtNEK6 interacts with ARIA and is involved in ABA response during seed germination. Mol Cells. 29(6): 559566.

Lee, S. J., D. I. Cho, J. Y. Kang and S. Y. Kim (2009). An ARIA-interacting AP2 domain protein is a novel component of ABA signaling. Mol Cells. 27(4): 409-416.

Lee, S. J., J. Y. Kang, H. J. Park, M. D. Kim, M. S. Bae, H. I. Choi and S. Y. Kim (2010b). DREB2C interacts with ABF2, a bZIP protein regulating abscisic acid-responsive gene expression, and its overexpression affects abscisic acid sensitivity. Plant Physiol. 153(2): 716-727.

Lenka, S. K., B. Lohia, A. Kumar, V. Chinnusamy and K. C. Bansal (2009). Genome-wide targeted prediction of ABA responsive genes in rice based on over-represented cis-motif in co-expressed genes. Plant Mol Biol. 69(3): 261-271.

Liao, Y., H. F. Zou, H. W. Wang, W. K. Zhang, B. Ma, J. S. Zhang and S. Y. Chen (2008). Soybean GmMYB76, GmMYB92, and GmMYB177 genes confer stress tolerance in transgenic Arabidopsis plants. Cell Res. 18(10): 1047-1060.

Lippold, F., D. H. Sanchez, M. Musialak, A. Schlereth, W. R. Scheible, D. K. Hincha and M. K. Udvardi (2009). AtMyb41 regulates transcriptional and metabolic responses to osmotic stress in Arabidopsis. Plant Physiol. 149(4): 1761-1772.

Liu, Q., M. Kasuga, Y. Sakuma, H. Abe, S. Miura, K. Yamaguchi-Shinozaki and K. Shinozaki (1998). Two transcription factors, DREB1 and DREB2, with an EREBP/AP2 DNA binding domain separate two cellular signal transduction pathways in drought- and low-temperature-responsive gene expression, respectively, in Arabidopsis. Plant Cell. 10(8): 1391-1406.

Liu, Y. (2012). Roles of mitogen-activated protein kinase cascades in ABA signaling. Plant Cell Rep. 31(1): 1-12.

Lobell, D. B., W. Schlenker and J. Costa-Roberts (2011). Climate trends and global crop production since 1980. Science. 333(6042): 616-620.

Lu, G., A. J. DeLisle, N. C. de Vetten and R. J. Ferl (1992). Brain proteins in plants: an Arabidopsis homolog to neurotransmitter pathway activators is part of a DNA binding complex. Proc Natl Acad Sci USA. 89(23): 11490-11494.

Lu, G., M. F. Rooney, K. Wu and R. J. Ferl (1994). Five cDNAs encoding Arabidopsis GF14 proteins. Plant Physiol. 105(4): 1459-1460.

Lu, P. L., N. Z. Chen, R. An, Z. Su, B. S. Qi, F. Ren, J. Chen and X. C. Wang (2007). A novel drought-inducible gene, ATAF1, encodes a NAC family protein that negatively

regulates the expression of stress-responsive genes in Arabidopsis. Plant Mol Biol. 63(2): 289-305.

Luan, S. (2009). The CBL-CIPK network in plant calcium signaling. Trends Plant Sci. 14(1): 37-42.

Ludwig, A. A., T. Romeis and J. D. Jones (2004). CDPK-mediated signalling pathways: specificity and cross-talk. J Exp Bot. 55(395): 181-188.

Ma, Y., I. Szostkiewicz, A. Korte, D. Moes, Y. Yang, A. Christmann and E. Grill (2009). Regulators of PP2C phosphatase activity function as abscisic acid sensors. Science. 324(5930): 1064-1068.

Mahajan, S., G. K. Pandey and N. Tuteja (2008). Calcium- and salt-stress signaling in plants: shedding light on SOS pathway. Arch Biochem Biophys. 471(2): 146-158.

Maruyama, K., Y. Sakuma, M. Kasuga, Y. Ito, M. Seki, H. Goda, Y. Shimada, S. Yoshida, K. Shinozaki and K. Yamaguchi-Shinozaki (2004). Identification of cold-inducible downstream genes of the Arabidopsis DREB1A/CBF3 transcriptional factor using two microarray systems. Plant J. 38(6): 982-993.

Matsui, A., J. Ishida, T. Morosawa, Y. Mochizuki, E. Kaminuma, T. A. Endo, M. Okamoto, E. Nambara, M. Nakajima, M. Kawashima, M. Satou, J. M. Kim, N. Kobayashi, T. Toyoda, K. Shinozaki and M. Seki (2008). Arabidopsis transcriptome analysis under drought, cold, high-salinity and ABA treatment conditions using a tiling array. Plant Cell Physiol. 49(8): 1135-1149.

Miller, G., V. Shulaev and R. Mittler (2008). Reactive oxygen signaling and abiotic stress. Physiol Plant. 133(3): 481-489.

Miller, J. H. (1972). Assay of p-galactosidase. Experiments in Molecular Genetics. NY, CSH Laboratory Press, Cold Spring Harbor: 352-355.

Moore, B. W. and V. J. Perez (1967). Specific acidic proteins of the nervous system. Physiological and Biochemical Aspects of Nervous Integration (Woods Hole, MA: Prentice Hall). 343-359.

Mori, I. C., Y. Murata, Y. Yang, S. Munemasa, Y. F. Wang, S. Andreoli, H. Tiriac, J. M. Alonso, J. F. Harper, J. R. Ecker, J. M. Kwak and J. I. Schroeder (2006). CDPKs CPK6 and CPK3 function in ABA regulation of guard cell S-type anion- and Ca(2+)-permeable channels and stomatal closure. PLoS Biol. 4(10): e327.

Muller, P. Y., H. Janovjak, A. R. Miserez and Z. Dobbie (2002). Processing of gene expression data generated by quantitative real-time RT-PCR. Biotechniques. 32(6): 13721374,1376,1378-1379.

Mundy, J., K. Yamaguchi-Shinozaki and N. H. Chua (1990). Nuclear proteins bind conserved elements in the abscisic acid-responsive promoter of a rice rab gene. Proc Natl Acad Sci USA. 87(4): 1406-1410.

Mustilli, A. C., S. Merlot, A. Vavasseur, F. Fenzi an'd J. Giraudat (2002). Arabidopsis OST1 protein kinase mediates the regulation of stomatal aperture by abscisic acid and acts upstream of reactive oxygen species production. Plant Cell. 14(12): 3089-3099.

Nakashima, K., Y. Ito and K. Yamaguchi-Shinozaki (2009). Transcriptional regulatory networks in response to abiotic stresses in Arabidopsis and grasses. Plant Physiol. 149(1): 88-95.

Nakashima, K., Z. K. Shinwari, Y. Sakuma, M. Seki, S. Miura, K. Shinozaki and K. Yamaguchi-Shinozaki (2000). Organization and expression of two Arabidopsis DREB2 genes encoding DRE-binding proteins involved in dehydration- and high-salinity-responsive gene expression. Plant Mol Biol. 42(4): 657-665.

Nambara, E. and A. Marion-Poll (2005). Abscisic acid biosynthesis and catabolism. Annu Rev Plant Biol. 56: 165-185.

Narusaka, Y., K. Nakashima, Z. K. Shinwari, Y. Sakuma, T. Furihata, H. Abe, M. Narusaka, K. Shinozaki and K. Yamaguchi-Shinozaki (2003). Interaction between two cis-acting elements, ABRE and DRE, in ABA-dependent expression of Arabidopsis rd29A gene in response to dehydration and high-salinity stresses. Plant J. 34(2): 137-148.

Newman, L. J., D. E. Perazza, L. Juda and M. M. Campbell (2004). Involvement of the R2R3-MYB, AtMYB61, in the ectopic lignification and dark-photomorphogenic components of the det3 mutant phenotype. Plant J. 37(2): 239-250.

Obsil, T. and V. Obsilova (2011). Structural basis of 14-3-3 protein functions. Semin Cell Dev Biol. 22(7): 663-672.

Obsilova, V., P. Herman, J. Vecer, M. Sulc, J. Teisinger and T. Obsil (2004). 14-3-3zeta C-terminal stretch changes its conformation upon ligand binding and phosphorylation at Thr232. J Biol Chem. 279(6): 4531-4540.

Obsilova, V., J. Silhan, E. Boura, J. Teisinger and T. Obsil (2008). 14-3-3 proteins: a family of versatile molecular regulators. Physiol Res. 57 Suppl 3: SI 1-21.

Oh, D. H., M. Dassanayake, J. S. Haas, A. Kropornika, C. Wright, M. P. d'Urzo, H. Hong, S. Ali, A. Hernandez, G. M. Lambert, G. Inan, D. W. Galbraith, R. A. Bressan, D. J. Yun, J. K. Zhu, J. M. Cheeseman and H. J. Bohnert (2010). Genome structures and halophyte-specific gene expression of the extremophile Thellungiella parvula in comparison with Thellungiella salsuginea (Thellungiella halophila) and Arabidopsis. Plant Physiol. 154(3): 1040-1052.

Oh, D. H., E. Leidi, Q. Zhang, S. M. Hwang, Y. Li, F. J. Quintero, X. Jiang, M. P. D'Urzo, S. Y. Lee, Y. Zhao, J. D. Bahk, R. A. Bressan, D. J. Yun, J. M. Pardo and H. J. Bohnert (2009). Loss of halophytism by interference with SOS1 expression. Plant Physiol. 151(1): 210-222.

Park, S. Y., P. Fung, N. Nishimura, D. R. Jensen, H. Fujii, Y. Zhao, S. Lumba, J. Santiago, A. Rodrigues, T. F. Chow, S. E. Alfred, D. Bonetta, R. Finkelstein, N. J. Provart, D. Desveaux, P. L. Rodriguez, P. McCourt, J. K. Zhu, J. I. Schroeder, B. F. Volkman and S. R. Cutler (2009). Abscisic acid inhibits type 2C protein phosphatases via the PYR/PYL family of START proteins. Science. 324(5930): 1068-1071.

Paul, A. L., F. C. Denison, E. R. Schultz, A. K. Zupanska and R. J. Ferl (2012). 14-3-3 phosphoprotein interaction networks - does isoform diversity present functional interaction specification? Front Plant Sci. 3: 190.

Paz-Ares, J., D. Ghosal, U. Wienand, P. A. Peterson and H. Saedler (1987). The regulatory cl locus of Zea mays encodes a protein with homology to myb proto-oncogene products and with structural similarities to transcriptional activators. EMBO J. 6(12): 3553-3558.

Plieth, C. (2005). Calcium: just another regulator in the machinery of life? Ann Bot. 96(1): 1-8.

Priest, H. D., S. A. Filichkin and T. C. Mockler (2009). Cis-regulatory elements in plant cell signaling. Curr Opin Plant Biol. 12(5): 643-649.

Purwestri, Y. A., Y. Ogaki, S. Tamaki, H. Tsuji and K. Shimamoto (2009). The 14-3-3 protein GF14c acts as a negative regulator of flowering in rice by interacting with the florigen Hd3a. Plant Cell Physiol. 50(3): 429-438.

Qin, F., K. Shinozaki and K. Yamaguchi-Shinozaki (2011). Achievements and challenges in understanding plant abiotic stress responses and tolerance. Plant Cell Physiol. 52(9): 1569-1582.

Rajagopalan, S., A. M. Jaulent, M. Wells, D. B. Veprintsev and A. R. Fersht (2008). 14-3-3 activation of DNA binding of p53 by enhancing its association into tetramers. Nucleic Acids Res. 36(18): 5983-5991.

Razem, F. A., A. El-Kereamy, S. R. Abrams and R. D. Hill (2006). The RNA-binding protein FCA is an abscisic acid receptor. Nature. 439(7074): 290-294.

Razem, F. A., A. El-Kereamy, S. R. Abrams and R. D. Hill (2008). Retraction. The RNA-binding protein FCA is an abscisic acid receptor. Nature. 456(7223): 824.

Reddy, A. S., G. S. Ali, H. Celesnik and I. S. Day (2011). Coping with stresses: roles of calcium- and calcium/calmodulin-regulated gene expression. Plant Cell. 23(6): 20102032.

Ren, X., Z. Chen, Y. Liu, H. Zhang, M. Zhang, Q. Liu, X. Hong, J. K. Zhu and Z. Gong

(2010). AB03, a WRKY transcription factor, mediates plant responses to abscisic acid and drought tolerance in Arabidopsis. Plant J.

Riechmann, J. L., J. Heard, G. Martin, L. Reuber, C. Jiang, J. Keddie, L. Adam, O. Pineda, O. J. Ratcliffe, R. R. Samaha, R. Creelman, M. Pilgrim, P. Broun, J. Z. Zhang, D. Ghandehari, B. K. Sherman and G. Yu (2000). Arabidopsis transcription factors: genome-wide comparative analysis among eukaryotes. Science. 290(5499): 2105-2110.

Risk, J. M., R. C. Macknight and C. L. Day (2008). FCA does not bind abscisic acid. Nature. 456(7223): E5-6.

Rooney, M. F. and R. J. Ferl (1995). Sequences of three Arabidopsis general regulatory factor genes encoding GF14 (14-3-3) proteins. Plant Physiol. 107(1): 283-284.

Rosenquist, M., M. Alsterfjord, C. Larsson and M. Sommarin (2001). Data mining the Arabidopsis genome reveals fifteen 14-3-3 genes. Expression is demonstrated for two out of five novel genes. Plant Physiol. 127(1): 142-149.

Rosenquist, M., P. Sehnke, R. J. Ferl, M. Sommarin and C. Larsson (2000). Evolution of the 14-3-3 protein family: does the large number of isoforms in multicellular organisms reflect functional specificity? J Mol Evol. 51(5): 446-458.

Saibo, N. J., T. Lourenco and M. M. Oliveira (2009). Transcription factors and regulation of photosynthetic and related metabolism under environmental stresses. Ann Bot. 103(4): 609-623.

Sakuma, Y., Q. Liu, J. G. Dubouzet, H. Abe, K. Shinozaki and K. Yamaguchi-Shinozaki

(2002). DNA-binding specificity of the ERF/AP2 domain of Arabidopsis DREBs, transcription factors involved in dehydration- and cold-inducible gene expression. Biochem Biophys Res Commun. 290(3): 998-1009.

Sambrook, J. and D. Russell (2001). Molecular Cloning: A Laboratory Manual. Cold Spring Harbor Laboratory Press.

Schoonheim, P. J., D. D. Costa Pereira and A. H. De Boer (2009). Dual role for 14-3-3 proteins and ABF transcription factors in gibberellic acid and abscisic acid signalling in barley (Hordeum vulgare) aleurone cells. Plant Cell Environ. 32(5): 439-447.

Schoonheim, P. J., M. P. Sinnige, J. A. Casaretto, H. Veiga, T. D. Bunney, R. S. Quatrano and A. H. de Boer (2007a). 14-3-3 adaptor proteins are intermediates in ABA signal transduction during barley seed germination. Plant J. 49(2): 289-301.

Schoonheim, P. J., H. Veiga, C. Pereira Dda, G. Friso, K. J. van Wijk and A. H. de Boer (2007b). A comprehensive analysis of the 14-3-3 interactome in barley leaves using a complementary proteomics and two-hybrid approach. Plant Physiol. 143(2): 670-683.

Schroeder, J. I., J. M. Kwak and G. J. Allen (2001). Guard cell abscisic acid signalling and engineering drought hardiness in plants. Nature. 410(6826): 327-330.

Schwartz, S. H., X. Qin and J. A. Zeevaart (2003). Elucidation of the indirect pathway of abscisic acid biosynthesis by mutants, genes, and enzymes. Plant Physiol. 131(4): 15911601.

Sehnke, P. C., J. M. DcLille and R. J. Ferl (2002). Consummating signal transduction: the role of 14-3-3 proteins in the completion of signal-induced transitions in protein activity. Plant Cell. 14 Suppl: S339-354.

Sehnke, P. C., B. Laughner, H. Cardasis, D. Powell and R. J. Ferl (2006). Exposed loop domains of complexed 14-3-3 proteins contribute to structural diversity and functional specificity. Plant Physiol. 140(2): 647-660.

Seki, M., J. Ishida, M. Narusaka, M. Fujita, T. Nanjo, T. Umezawa, A. Kamiya, M. Nakajima, A. Enju, T. Sakurai, M. Satou, K. Akiyama, K. Yamaguchi-Shinozaki, P. Carninci, J. Kawai, Y. Hayashizaki and K. Shinozaki (2002). Monitoring the expression pattern of around 7,000 Arabidopsis genes under ABA treatments using a full-length cDNA microarray. Funct Integr Genomics. 2(6): 282-291.

Seo, M. and T. Koshiba (2002). Complex regulation of ABA biosynthesis in plants. Trends Plant Sci. 7(1): 41-48.

Shen, Q. and T. H. Ho (1995). Functional dissection of an abscisic acid (ABA)-inducible gene reveals two independent ABA-responsive complexes each containing a G-box and a novel cis-acting element. Plant Cell. 7(3): 295-307.

Shen, Q., P. Zhang and T. H. Ho (1996). Modular nature of abscisic acid (ABA) response complexes: composite promoter units that are necessary and sufficient for ABA induction of gene expression in barley. Plant Cell. 8(7): 1107-1119.

Shen, W., A. C. Clark and S. C. Huber (2003). The C-terminal tail of Arabidopsis 14-3-3omega functions as an autoinhibitor and may contain a tenth alpha-helix. Plant J. 34(4): 473-484.

Siberil, Y., P. Doireau and P. Gantet (2001). Plant bZIP G-box binding factors. Modular structure and activation mechanisms. Eur J Biochem. 268(22): 5655-5666.

Silhan, J., V. Obsilova, J. Vecer, P. Herman, M. Sulc, J. Teisinger and T. Obsil (2004). 143-3 protein C-terminal stretch occupies ligand binding groove and is displaced by phosphopeptide binding. J Biol Chem. 279(47): 49113-49119.

Singh, K., S. L. Singla-Pareek and A. Pareek (2011). Dissecting out the crosstalk between salinity and hormones in roots of Arabidopsis. OMICS. 15(12): 913-924.

Sinnige, M. P., P. ten Hoopen, P. W. J. van den Wijngaard, I. Roobeek, P. J. Schoonheim, J. N. M. Mol and A. H. de Boer (2005). The barley two-pore K+-channel HvKCOl interacts with 14-3-3 proteins in an isoform specific manner. Plant Science. 169(3): 612619.

Sirichandra, C., M. Davanture, B. E. Turk, M. Zivy, B. Valot, J. Leung and S. Merlot (2010). The Arabidopsis ABA-activated kinase OST1 phosphorylates the bZIP transcription factor ABF3 and creates a 14-3-3 binding site involved in its turnover. PLoS One. 5(11): el3935.

Swanson, K. D. and R. Ganguly (1992). Characterization of a Drosophila melanogaster gene similar to the mammalian genes encoding the tyrosine/tryptophan hydroxylase activator and protein kinase C inhibitor proteins. Gene. 113(2): 183-190.

Taj, G., P. Agarwal, M. Grant and A. Kumar (2010). MAPK machinery in plants: recognition and response to different stresses through multiple signal transduction pathways. Plant Signal Behav. 5(11): 1370-1378.

Taji, T., M. Seki, M. Satou, T. Sakurai, M. Kobayashi, K. Ishiyama, Y. Narusaka, M. Narusaka, J. K. Zhu and K. Shinozaki (2004). Comparative genomics in salt tolerance between Arabidopsis and aRabidopsis-related halophyte salt cress using Arabidopsis microarray. Plant Physiol. 135(3): 1697-1709.

Takahashi, S., M. Seki, J. Ishida, M. Satou, T. Sakurai, M. Narusaka, A. Kamiya, M. Nakajima, A. Enju, K. Akiyama, K. Yamaguchi-Shinozaki and K. Shinozaki (2004). Monitoring the expression profiles of genes induced by hyperosmotic, high salinity, and oxidative stress and abscisic acid treatment in Arabidopsis cell culture using a full-length cDNA microarray. Plant Mol Biol. 56(1): 29-55.

Tester, M. and A. Bacic (2005). Abiotic stress tolerance in grasses. From model plants to crop plants. Plant Physiol. 137(3): 791-793.

Testerink, C., R. M. van der Meulen, B. J. Oppedijk, A. H. de Boer, S. Heimovaara-Dijkstra, J. W. Kijne and M. Wang (1999). Differences in spatial expression between 14-3-3 isoforms in germinating barley embryos. Plant Physiol. 121(1): 81-88.

Tran, L. S., K. Nakashima, Y. Sakuma, Y. Osakabe, F. Qin, S. D. Simpson, K. Maruyama, Y. Fujita, K. Shinozaki and K. Yamaguchi-Shinozaki (2007a). Co-expression of the stress-inducible zinc finger homeodomain ZFHD1 and NAC transcription factors enhances expression of the ERD1 gene in Arabidopsis. Plant J. 49(1): 46-63.

Tran, L. S., K. Nakashima, Y. Sakuma, S. D. Simpson, Y. Fujita, K. Maruyama, M. Fujita, M. Seki, K. Shinozaki and K. Yamaguchi-Shinozaki (2004). Isolation and functional analysis of Arabidopsis stress-inducible NAC transcription factors that bind to a drought-responsive cis-element in the early responsive to dehydration stress 1 promoter. Plant Cell. 16(9): 2481-2498.

Tran, L. S., T. Urao, F. Qin, K. Maruyama, T. Kakimoto, K. Shinozaki and K. Yamaguchi-Shinozaki (2007b). Functional analysis of AHK1/ATHK1 and cytokinin receptor histidine kinases in response to abscisic acid, drought, and salt stress in Arabidopsis. Proc Natl Acad Sci USA. 104(51): 20623-20628.

Umezawa, T., N. Sugiyama, M. Mizoguchi, S. Hayashi, F. Myouga, K. Yamaguchi-Shinozaki, Y. Ishihama, T. Hirayama and K. Shinozaki (2009). Type 2C protein phosphatases directly regulate abscisic acid-activated protein kinases in Arabidopsis. Proc Natl Acad Sci USA. 106(41): 17588-17593.

Uno, Y., T. Furihata, H. Abe, R. Yoshida, K. Shinozaki and K. Yamaguchi-Shinozaki (2000). Arabidopsis basic leucine zipper transcription factors involved in an abscisic acid-dependent signal transduction pathway under drought and high-salinity conditions. Proc Natl Acad Sci USA. 97(21): 11632-11637.

Urao, T., K. Yamaguchi-Shinozaki, S. Urao and K. Shinozaki (1993). An Arabidopsis myb homolog is induced by dehydration stress and its gene product binds to the conserved MYB recognition sequence. Plant Cell. 5(11): 1529-1539.

van Heusden, G. P., T. J. Wenzel, E. L. Lagendijk, H. Y. de Steensma and J. A. van den Berg (1992). Characterization of the yeast BMH1 gene encoding a putative protein homologous to mammalian protein kinase II activators and protein kinase C inhibitors. FEBS Lett. 302(2): 145-150.

Verslues, P. E. and J. K. Zhu (2007). New developments in abscisic acid perception and metabolism. Curr Opin Plant Biol. 10(5): 447-452.

Vinocur, B. and A. Altman (2005). Recent advances in engineering plant tolerance to abiotic stress: achievements and limitations. Curr Opin Biotechnol. 16(2): 123-132.

Visconti, S., L. Camoni, M. Marra and P. Aducci (2008). Role of the 14-3-3 C-terminal region in the interaction with the plasma membrane H+-ATPase. Plant Cell Physiol. 49(12): 1887-1897.

Vogel, J. T., D. G. Zarka, H. A. Van Buskirk, S. G. Fowler and M. F. Thomashow (2005). Roles of the CBF2 and ZAT12 transcription factors in configuring the low temperature transcriptome of Arabidopsis. Plant J. 41(2): 195-211.

Wang, H., Q. Qi, P. Schorr, A. J. Cutler, W. L. Crosby and L. C. Fowke (1998). ICK1, a cyclin-dependent protein kinase inhibitor from Arabidopsis thaliana interacts with both Cdc2a and CycD3, and its expression is induced by abscisic acid. Plant J. 15(4): 501-510.

Wasilewska, A., F. Vlad, C. Sirichandra, Y. Redko, F. Jammes, C. Valon, N. Frei dit Frey and J. Leung (2008). An update on abscisic acid signaling in plants and more. Mol Plant. 1(2): 198-217.

Wilker, E. W., R. A. Grant, S. C. Artim and M. B. Yaffe (2005). A structural basis for 14-3-3sigma functional specificity. J Biol Chem. 280(19): 18891-18898.

Wong, C. E., Y. Li, A. Labbe, D. Guevara, P. Nuin, B. Whitty, C. Diaz, G. B. Golding, G. R. Gray, E. A. Weretilnyk, M. Griffith and B. A. Moffatt (2006). Transcriptional profiling implicates novel interactions between abiotic stress and hormonal responses in Thellungiella, a close relative of Arabidopsis. Plant Physiol. 140(4): 1437-1450.

Wu, K., M. F. Rooney and R. J. Ferl (1997). The Arabidopsis 14-3-3 multigene family. Plant Physiol. 114(4): 1421-1431.

Xiong, L. and J. K. Zhu (2003). Regulation of abscisic acid biosynthesis. Plant Physiol. 133(1): 29-36.

Xu, W. F. and W. M. Shi (2006). Expression profiling of the 14-3-3 gene family in response to salt stress and potassium and iron deficiencies in young tomato (Solanum lycopersicum) roots: analysis by real-time RT-PCR. Ann Bot. 98(5): 965-974.

Yaffe, M. B., K. Rittinger, S. Volinia, P. R. Caron, A. Aitken, H. Leffers, S. J. Gamblin, S. J. Smerdon and L. C. Cantley (1997). The structural basis for 14-3-3:phosphopeptide binding specificity. Cell. 91(7): 961-971.

Yamaguchi-Shinozaki, К. and К. Shinozaki (1994). A novel cis-acting element in an Arabidopsis gene is involved in responsiveness to drought, low-temperature, or high-salt stress. Plant Cell. 6(2): 251-264.

Yamaguchi-Shinozaki, K. and K. Shinozaki (2006). Transcriptional regulatory networks in cellular responses and tolerance to dehydration and cold stresses. Annu Rev Plant Biol. 57: 781-803.

Yan, J. Q., С. X. He, J. Wang, Z. H. Mao, S. A. Holaday, R. D. Allen and H. Zhang (2004). Overexpression of the Arabidopsis 14-3-3 protein GF14 lambda in cotton leads to a "Stay-Green" phenotype and improves stress tolerance under moderate drought conditions. Plant and Cell Physiology. 45(8): 1007-1014.

Yang, X., W. H. Lee, F. Sobott, E. Papagrigoriou, С. V. Robinson, J. G. Grossmann, M. Sundstrom, D. A. Doyle and J. M. Elkins (2006). Structural basis for protein-protein interactions in the 14-3-3 protein family. Proc Natl Acad Sci USA. 103(46): 1723717242.

Yanhui, C., Y. Xiaoyuan, H. Kun, L. Meihua, L. Jigang, G. Zhaofeng, L. Zhiqiang, Z. Yunfei, W. Xiaoxiao, Q. Xiaoming, S. Yunping, Z. Li, D. Xiaohui, L. Jingchu, D. Xing-Wang, C. Zhangliang, G. Hongya and Q. Li-Jia (2006). The MYB transcription factor superfamily of Arabidopsis: expression analysis and phylogenetic comparison with the rice MYB family. Plant Мої Biol. 60(1): 107-124.

Yao, Y., Y. Du, L. Jiang and J. Y. Liu (2007). Molecular analysis and expression patterns of the 14-3-3 gene family from Oryza sativa. J Biochem Мої Biol. 40(3): 349-357.

Yoo, J. H., C. Y. Park, J. C. Kim, W. D. Heo, M. S. Cheong, H. C. Park, M. C. Kim, В. C. Moon, M. S. Choi, Y. H. Kang, J. H. Lee, H. S. Kim, S. M. Lee, H. W. Yoon, С. O. Lim, D. J. Yun, S. Y. Lee, W. S. Chung and M. J. Cho (2005). Direct interaction of a divergent CaM isoform and the transcription factor, MYB2, enhances salt tolerance in arabidopsis. J Biol Chem. 280(5): 3697-3706.

Yoshida, R., T. Hobo, K. Ichimura, T. Mizoguchi, F. Takahashi, J. Aronso, J. R. Ecker and K. Shinozaki (2002). ABA-activated SnRK2 protein kinase is required for dehydration stress signaling in Arabidopsis. Plant Cell Physiol. 43(12): 1473-1483.

Yoshida, Т., Y. Fujita, H. Sayama, S. Kidokoro, K. Maruyama, J. Mizoi, K. Shinozaki and K. Yamaguchi-Shinozaki (2010). AREB1, AREB2, and ABF3 are master transcription factors that cooperatively regulate ABRE-dependent ABA signaling involved in drought stress tolerance and require ABA for full activation. Plant J. 61(4): 672-685.

Zhang, H., J. Jin, L. Tang, Y. Zhao, X. Gu, G. Gao and J. Luo (2011). PlantTFDB 2.0: update and improvement of the comprehensive plant transcription factor database. Nucleic Acids Res. 39(Database issue): D1114-1117.

Zhang, J. Z., R. A. Creelman and J. K. Zhu (2004). From laboratory to field. Using information from Arabidopsis to engineer salt, cold, and drought tolerance in crops. Plant Physiol. 135(2): 615-621.

Zhang, W., J. Ruan, Т. H. Ho, Y. You, T. Yu and R. S. Quatrano (2005). Cis-regulatory element based targeted gene finding: genome-wide identification of abscisic acid- and abiotic stress-responsive genes in Arabidopsis thaliana. Bioinformatics. 21(14): 30743081.

Zhu, J. K. (2001). Plant salt tolerance. Trends Plant Sci. 6(2): 66-71.

Zhu, J. K. (2002). Salt and drought stress signal transduction in plants. Annu Rev Plant Biol. 53: 247-273.

Zhu, S. Y., X. C. Yu, X. J. Wang, R. Zhao, Y. Li, R. C. Fan, Y. Shang, S. Y. Du, X. F. Wang, F. Q. Wu, Y. H. Xu, X. Y. Zhang and D. P. Zhang (2007). Two calcium-dependent protein kinases, CPK4 and CPK11, regulate abscisic acid signal transduction in Arabidopsis. Plant Cell. 19(10): 3019-3036.

Глушко, А. Я. (2010). Влияние засоления почв на продуктивность земель юга европейской части России Сборник научных трудов Северо-Кавказского

государственного технического университета. Серия «Естественнонаучная». -Ставрополь: СевКавГТУ(№ 6): 157-160.

Креславский, В. Д., Д. А. Лось, С. И. Аллахвердиев and В. В. Кузнецов (2012). Сигнальная роль активных форм кислорода при стрессе у растений. Физиология растений (Москва). 59(2): 163-178.

Медведев, С. С. (2005). Кальциевая сигнальная система растений. Физиология растений (Москва). 52(2): 282-305.

Новикова, Г. В., И. Е. Мошков and Д. А. Лось (2007). Белковые сенсоры и передатчики холодового и осмотического стрессов у цианобактерий и растений. Молекулярная Биология (Москва). 41(3): 478-490.

Обратите внимание, представленные выше научные тексты размещены для ознакомления и получены посредством распознавания оригинальных текстов диссертаций (OCR). В связи с чем, в них могут содержаться ошибки, связанные с несовершенством алгоритмов распознавания. В PDF файлах диссертаций и авторефератов, которые мы доставляем, подобных ошибок нет.