Роль сверхспирализации ДНК в экспрессии стресс-индуцируемых генов у цианобактерии Synechocystis sp. PCC 6803 тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.05, кандидат биологических наук Синетова, Мария Андреевна

• Синетова, Мария Андреевна
• кандидат биологических наук
• 2010

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Роль сверхспирализации ДНК в экспрессии стресс-индуцируемых генов у цианобактерии Synechocystis sp. PCC 6803»

Цель работы.7

Глава 1. Обзор литературы.8

1.1. Регуляция сверхспирализации ДНК.8

1.1.1. Параметры, описывающие состояние ДНК.8

1.1.2. Топоизомеразы.9

1.1.3. ДНК-гираза.11

1.1.4. Регуляция топологии ДНК у мезофильных бактерий.16

1.1.5. ДНК-связывающие белки.20

1.2. Участие сверхспирализации ДНК в регуляции экспрессии генов.23

1.3. Влияние факторов окружающей среды на топологию ДНК.24

1.3.1. Клеточная энергетика и действие ДНК-гиразы.25

1.3.2. Влияние солевого стресса на уровень сверхспирализации.26

1.3.3. Влияние холодового стресса на уровень сверхспирализации.27

1.3.4. Влияние теплового стресса на уровень сверхспирализации.28

1.4. Регуляция ответов клеток БупескосуйИБ на абиотические стрессы.32

1.4.1. Солевой стресс.32

1.4.2. Холодовой стресс.38

1.4.3. Тепловой стресс.43

Глава 2. Объекты и Методы исследований.48

2.1. Штаммы цианобактерий.48

2.2. Условия культивирования.49

2.3. Экспериментальные условия.49

2.4. Измерение ростовых характеристик.50

2.5. Выделение плазмидной ДНК из клеток ЗупескосузИз.50

2.6. Разделение форм плазмидной ДНК и Саузерн-блот гибридизация.51

2.7. Выделение РНК.51

2.8. Анализ экспрессии генов с помощью ДНК-микрочипов.52

2.9. Кластерный анализ экспрессии генов.53

2.10. Нозерн-блот гибридизация.54

Глава 3. Результаты.56

3.1. Ростовые характеристики.56

3.2. Изменение сверхспирализации плазмидной ДНК в клетках ^уиес/госу^м' под воздействием^ стрессовых условий в присутствии и отсутствии новобиоцина.57

3.3. Действие новобиоцина на экспрессию генов в нормальных условиях роста.59

3.4. Действие новобиоцина на стресс-индуцируемую экспрессию генов.60

3.4.1. Действие новобиоцина на экспрессию генов, индуцируемых солевым стрессом.62

3.4.2. Действие новобиоцина на экспрессию генов, индуцируемых Холодовым стрессом 64

3.4.3. Действие новобиоцина на экспрессию генов, индуцируемых тепловым стрессом.67

3.4.4. Действие новобиоцина на экспрессию стресс-индуцируемых генов у штамма ЫВГ"69

3.5. Кластерный анализ экспрессии генов .УуяесАосуз/и в нормальных условиях, в условиях солевого, холодового и теплового стрессов без новобиоцина и в его присутствии.72

Глава 4. Обсуждение результатов.77

4.1. Нормальные условия.77

4.2.Солевой стресс.78

4.3. Холодовой стресс.79

4.4. Тепловой стресс.80

4.5. Кластерный анализ.82

4.6 Влияние изменений сверхспирализации ДНК на функционирование систем восприятия и передачи стрессовых сигналов.83

Заключение.88

Выводы.89

Литература.91

Приложения.122

Приложение 1. Действие новобиоцина на экспрессию генов, индуцируемых солевым стрессом.122

Приложение 2. Действие новобиоцина на экспрессию генов, индуцируемых Холодовым стрессом.127

Приложение 3. Действие новобиоцина на экспрессию генов, индуцируемых тепловым стрессом.130

Приложение 4. Результаты кластерного анализа.134

ВВЕДЕНИЕ

Условия, в которых обитают живые организмы, постоянно изменяются. Для успешной жизнедеятельности организм должен во время получить сигнал об изменениях окружающей среды и адаптироваться к этим изменениям. Сигналы об изменении таких параметров, как соленость, осмолярность, кислотность, температура, воспринимаются различными сенсорами клетки и передаются по системам передачи на ДНК, вызывая изменения экспрессии генов, необходимых для адаптации к новым условиям (Murata and Los, 1997). Но и сама молекула ДНК не является пассивным звеном в этой цепи. Изменения параметров окружающей среды прямо или косвенно влияют на уровень сверхспирализации ДНК, от которого зависят процессы репликации и транскрипции, а также взаимодействие ДНК с регуляторными элементами (Dormán, 2008).

У всех мезофильных бактерий ДНК находится в состоянии отрицательной сверхспирализации, которое контролируется двумя топоизомеразами: ДНК-гираза вносит отрицательные сверхвитки, а топоизомераза I препятствует их избыточному накоплению (Tse-Dinh, 1998; Zechiedrrich, 2000). Добавление ингибитора ДНК-гиразы новобиоцина (Maxwell, 1997) приводит к снижению уровня отрицательной сверхспирализации ДНК и, таким образом, позволяет исследовать роль сверхспирализации ДНК в регуляции экспрессии генов.

Ряд исследований подтвердил, что изменение сверхспирализации ДНК играет важную роль в регуляции экспрессии генов бактерий при адаптации к стрессовым условиям. Однако имеющиеся данные получены в основном на отдельных генах репортерных плазмид гетеротрофных бактерий Escherichia coli, Bacillus subtilis, и Salmonella typhimurium (Aoyama and Takanami, 1988; Franco and Drlica, 1989; Adamcik et al., 2002). На плазмидной ДНК Synechococcus elongatus получены данные, что сверхспирализация ДНК меняется согласно циркадным ритмам (Woelfle et al., 2007). Развитие технологии ДНК-микрочипов, которая позволяет изучать изменения в экспрессии практически всех генов организма, расширяет возможности исследований в данном направлении. Использование этого метода уже показало важную роль сверхспирализации ДНК в регуляции экспрессии генов в условиях солевого стресса у Е. coli (Cheung et al., 2003). У этого же организма изучен общий транскрипционный ответ на добавление ингибитора ДНК-гиразы новобиоцина (Peter et al., 2004). Но влияние сверхспирализации ДНК на глобальную экспрессию генов у других организмов и при воздействии других абиотических стрессов до сих пор остается неизученным. Это и определяет актуальность исследования и сравнения роли сверхспирализации ДНК в регуляции стресс-индуцируемых генов у организмов с иным типом метаболизма, например автотрофных, при воздействии различных стрессовых факторов.

Одноклеточная цианобактерия Synechocystis sp. РСС 6803 представляет собой особенно удобный и интересный объект для исследования данной проблемы. Synechocystis широко используется как модель для изучения фотосинтеза, текучести мембран, а также стрессовых ответов, их восприятия и регуляции. Для нашего исследования мы выбрали солевой, холодовой и тепловой стрессы, ответы на которые у Synechocystis достаточно хорошо изучены на уровне транскрипции, определены функции многих генов, необходимых для адаптации, и известны некоторые пути восприятия и регуляции этих стрессовых ответов (Los et al., 2008). Сверхспирализация ДНК чувствительна к этим воздействиям, следовательно, можно предположить ее участие в регуляции ответов на эти стрессы. Использование ДНК-микрочипов с почти полным набором генов Synechocystis (94 %) позволяет исследовать роль сверхспирализации ДНК в глобальной экспрессии генов стрессового ответа. Уже имеющиеся данные по регуляции ответа на эти воздействия дают возможность обсуждать взаимодействие сверхспирализации ДНК с другими системами регуляции.

ЦЕЛЬ РАБОТЫ

Целью работы являлось изучение роли сверхепирализации ДНК в регуляции экспрессии стресс-индуцируемых генов у цианобактерии Бупескосузйз ер. РСС 6803 в условиях солевого, холодового и теплового стрессов.

В соответствии с целью работы были поставлены следующие задачи:

1. Исследовать влияние ингибитора ДНК-гиразы новобиоцина на экспрессию генов при солевом, холодовом и тепловом стрессах.

2. Провести кластерный анализ экспрессии генов стрессового ответа в присутствии и отсутствии новобиоцина.

3. Выяснить влияние изменений степени сверхепирализации ДНК на функционирование систем восприятия и передачи стрессовых сигналов.

Заключение диссертации по теме «Физиология и биохимия растений», Синетова, Мария Андреевна

выводы

1. Для индукции генов солевого и холодового стресса необходим высокий уровень отрицательной сверхспирализации геномной ДНК, о чем свидетельствует снижение транскрипции большинства генов в присутствии ингибитора ДНК-гиразы - новобиоцина.

2. Активная ДНК-гираза создает условия, приводящие к подавлению транскрипции многих генов при высоких температурах, и ее ингибирование новобиоцином существенно увеличивает количество генов, индуцируемых тепловым стрессом.

3. Кластерный анализ выявил три основные группы генов в зависимости от их реакции на изменение сверхспирализации ДНК при стрессовых воздействиях: (1) гены, экспрессия которых в присутствии новобиоцина уменьшается при всех стрессовых воздействиях и которые практически не индуцируются в стрессовых условиях; (2) гены, индуцируемые одним или несколькими стрессами, их экспрессия регулируется новобиоцином по-разному в зависимости от типа стрессовых условий; (3) гены, которые в основном индуцируются в присутствии новобиоцина при всех видах стрессового воздействия.

4. Транскрипция большинства генов, контролируемых ранее изученными двухкомпонентными системами регуляции при солевом, холодовом и тепловом стрессах, зависит от степени сверхспирализации геномной ДНК.

5. Часть генов ответа на холодовой и солевой стрессы, которые не контролируются известными двухкомпонентными системами, регулируются изменением степени сверхспирализации ДНК.

6. Изменения степени сверхспирализации ДНК, вызываемые разными стрессовыми факторами, играют важную роль в регуляции экспрессии генов

89 стрессового ответа, по-видимому, либо регулируя транскрипцию этих генов непосредственно за счет изменения структуры промоторной области, либо опосредованно - создавая условия для связывания регуляторных белков с регуляторными областями ДНК.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Анализ данных по экспрессии генов, полученных с помощью ДНК-микрочипов, показал, что новобиоцин, который ингибирует индуцируемое стрессом изменение сверхспирализации ДНК, регулирует транскрипцию многих генов, участвующих в стрессовом ответе у цианобактерии, включая гены, жизненно необходимые для акклиматизации клеток к изменившимся условиям окружающей среды. Функционирование двухкомпонентых регуляторных систем, которые известны как сенсоры и передатчики солевого, холодового и теплового стрессов (особенно гистидин-киназы Hik33 and Hik34), зависит от у ровня сверхспирализации геномной ДНК. Таким образом, сверхспирализация ДНК может обеспечивать подходящие условия для работы регуляторных белков, которые включают или выключают экспрессию контролируемых генов и таким образом обеспечивают акклиматизацию цианобактериальных клеток к стрессовым условиям.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Синетова, Мария Андреевна, 2010 год

1. Еланская И.В., Карандашова И.В., Богачев A.B., Хагеманн М. (2002) Функциональный анализ генов, кодирующих Na+/H+ антипортеры у цианобактерии Synechocystis РСС 6803. Биохимия 67:518-528

2. Зинченко В.В., ПивенИ.В., Мельник В.А., Шестаков C.B. (1999) Векторы для комплементационного анализа мутантов цианобактерий. Генетика 35:291-296

3. Карандашова И.В., Еланская И.В. (2005) Генетический контроль и механизмы устойчивости цианобактерий к солевому и гиперосмотическому стрессу. Генетика 41:1589-1600

4. Креславский В.Д., Христин М.С. (2003) Последействие теплового шока на индукцию флуоресценции и низкотемпературные спектры флуоресценции листьев пшеницы. Биофизика 48:865-872

5. Лось Д.А. (2001) Структура, регуляция экспрессии и функционирование десатураз жирных кислот. Успехи биологической химии 41:163-198

6. Лось Д.А., Мурата Н. (1994) Накопление транскрипта гена десатуразы desA в цианобактерии Synechocystis РСС6803 при низких температурах является результатом активации транскрипции и увеличения стабильности мРНК. Физиология растений, 41:170-175

7. Adamcik J, Viglasky V, Valle F, Antalik M, Podhradsky D and Dietler G (2002) Effect of bacteria growth temperature on the distribution of supercoiled DNA and its thermal stability. Electrophoresis 23:3300-3309

8. Alberts B, Johnson A, Lewis J, Raff M, Roberts K and Walter P (2002) Molecular Biology of the Cell, 4th edition New York: Garland Science, 1616 p.

9. Alice AF, Sanchez-Rivas C (1997) DNA supercoiling and osmoresistance in Bacillus subtilis 168. Curr Microbiol 35:309-315

10. Allakhverdiev SI, Nishiyama Y, Suzuki I, Tasaka Y, Murata N (1999) Genetic engineering of the unsaturation of fatty acids in membrane lipids alters the tolerance of Synechocystis to salt stress. Proc Nat Acad Sci USA 96:5862-5867

11. Allakhverdiev SI, Sakamoto A, Nishiyama Y, Inaba M, Murata N (2000) Ionic and osmotic effects of NaCl-induced inactivation of photosystems I and II in Synechococcus sp. Plant Physiol 123:1047-1056

12. Allakhverdiev SI, Kinoshita M, Inaba M, Suzuki I, Murata N (2001) Unsaturated fatty acids in membrane lipids protect the photosynthetic machinery against salt-induced damage in Synechococcus. Plant Physiol 125:1842—1853

13. Allakhverdiev SI, Kreslavski VD, Klimov W, Los DA, Carpentier R, Mohanty P (2008) Heat stress: an overview of molecular responses in photosynthesis. Photosynth Res 98:541-550

14. Aoyama T, Takanami M (1988) Supercoiling response of E. coli promoters with different spacer lengths. Biochim Biophys Acta 949:311-317

15. Arfin SM, Long AD, Ito ET, Tolleri L, Riehle MM, Paegle ES, Hatfield GW (2000) Global gene expression profiling in Escherichia coli K12. The effects of integration host factor. J Biol Chem 275:29672-29684

16. Aro E-M, Virgin I, Andersson B (1993) Photoinhibition of photosystem II: inactivation, protein damage and turnover. Biochim BiophysActa 1143:113-134

17. Asada K (2006) Production and scavenging of reactive oxygen species in chloroplasts and their functions. Plant Physiol 141:391-396

18. Atlung T, Ingmer H (1997) H-NS: a modulator of environmentally regulated gene expression. Mol Microbiol 24:7-17

19. Azam AT, Ishihama A (1999) Twelve species of the nucleoid-associated protein from Escherichia coli: sequence recognition specificity and DNA binding affinity. J Biol Chem 274:33105-33113

20. Baird CL, Harkins TT, Morris SK, Lindsley JE (1999) Topoisomerase II drives DNA transport by hydrolyzing one ATP. Proc Natl Acad Sei USA 96:13685-13690

21. Balke YL, Gralla JD (1987) Changes in linking number of supercoiled DNA accompany growth transitions in Escherichia coli. JBacteriol 169:4499-4506

22. Bates AD, Maxwell A (1989) DNA gyrase can supercoil DNA circles as small as 174 base pairs. EMBO J $: 1861-1866

23. Benham CJ (1979) Torsional stress and local denaturation in supercoiled DNA. Proc Natl Acad Sei USA 76:3870-3874

24. Berry S, Esper A, Karandashova I, Teuber M, Elanskaya I, Rogner M, Hagemann M (2003) Potassium uptake in the unicellular cyanobacterium Synechocystis sp. strain PCC 6803 mainly depends on a Ktr-like system encoded by slrl509 (ntpJ). FEBSLett 548:53-58

25. Bergerat A, Gadelle D, Forterre P (1994) Purification of a DNA topoisomerase II from the hyperthermophilic archaeon Sulfolobus shibatae. A thermostable enzyme with both bacterial and eucaryal features. J Biol Chem 269:27663-27669

26. Bliska JB, Cozzarelli NR (1987) Use of site-specific recombination as a probe of DNA structure and metabolism in vivo. J Mol Biol 194:205-218

27. Blot N, Mavathur R, Geertz M, Travers A, Muskhelishvili G (2006) Homeostatic regulation of supercoiling sensitivity coordinates transcription of the bacterial genome. EMBO Rep 7:710-715

28. Brown PO and Cozzarelli NR (1979) A sign inversion mechanism for enzymatic supercoiling of DNA. Science 206:1081-1083

29. Blumwald E, Melhorn R, Packer L (1983) Ionic osmoregulation during salt adaptation of the cyanobacterium Synechocystis 6311. Plant Physiol 73:377-380

30. Camacho-Carranza R, Membrillo-Hernández J, Ramírez-Santos J, Castro-Dorantes J, Gómez-Eichelmann MC (1995) Topoisomerase activity during the heat shock response in Escherichia coli K-12. JBacteriol 177:3619-3622

31. Carpentier R (1999) Effect of high-temperature stress on the photosynthetic apparatus. In: Handbook of plant and crop stress. Ed. Pessarakli M. Marcel Dekker Inc, New York, pp. 337-348

32. Carratü L, Francescheiii S, Pardini CL, Kobayashi GS, Horvath I, Vigh L and Maresca B (1996) Membrane lipid perturbation modifies the set point of the temperature of heat shock response in yeast. Proc Natl Acad Sei USA 93:38703875

33. Chamot D, Colvin KR, Kujat-Choy SL, Owttrim GW (2005) RNA structural rearrangement via unwinding and annealing by the cyanobacterial RNA helicase, CrhR. J Biol Chem 280:2036-2044

34. Champoux JJ (2001) DNA topoisomerases: structure, function, and mechanism. Annu Rev Biochem 70:369-413

35. Champoux JJ, Been MD (1980) Topoisomerases and the swivel problem. In: Mechanistic Studies of DNA Replication and Genetic Recombination. Ed. Alberts B. New York: Academic 809-815

36. Chen D, Bowater R, Dorman CJ Lilley DM (1992) Activity of a plasmid-bome leu-500 promoter depends on the transcription and translation of an adjacent gene. Proc Natl Acad Sei USA 89:8784-8788

37. Chen CR, Malik M, Snyder M, and Drlica K. (1996) DNA gyrase and topoisomerase IV on the bacterial chromosome: quinolone-induced DNA cleavage. J Mol Biol 258:627-637

38. Chen CC, Wu HY (2003) Transcription-driven DNA supercoiling and gene expression control. Front Biosci 8:430-439

39. Cheung KJ, Badarinarayana V, Seiinger DW, Janse D and Church GM (2003) A microarray-based antibiotic screen identifies a regulatory role for supercoiling in the osmotic stress response of Escherichia coli. Genome Res 13:206-215

40. Chitnis PR, Nelson N (1991) Molecular cloning of the genes encoding two chaperone proteins of the cyanobacterium Synechocystis sp. PCC 6803. J Biol Chem 266:58-65

41. Conter A, Menchon C, Gutierrez C (1997) Role of DNA supercoiling and RpoS sigma factor in the osmotic and growth phase-dependent induction of the gene osmE of Escherichia coli K12. J Mol Biol 273:75-83V

42. Contreras A, Maxwell A (1992) gyrB mutations which confer coumarin resistance also affect DNA supercoiling and ATP hydrolysis by Escherichia coli DNA gyrase. Mol Microbiol 6:1617-1624

43. Corbett KD, Berger JM (2004) Structure, molecular mechanisms, and evolutionary relationships in DNA topoisomerases. Annu Rev Biophys Biomol Struct 33:95-118

44. Deng S, Stein RA, Higgins NP (2005) Organization of supercoil domains and their reorganization by transcription. Mol Microbiol 57:1511-1521

45. Del Castillo I, Vizän JL, Rodriguez MC, Moreno F (1991) An unusual mechanism for resistance to the antibiotic coumermycin Al. Proc Natl Acad Sei USA 88:8860-8864

46. DiNardo S, Voelkel KA, Sternglanz R, Reynolds AE Wright A (1982) Escherichia coli DNA topoisomerase I mutants have compensatory mutations in DNA gyrase genes. Cell 31:43-51

47. Dorman CJ, Barr GC, Ni Bhriain N and Higgins CF (1988) DNA supercoiling and the anaerobic and growth phase regulation of tonB gene expression. J Bacteriol 170:2816-2826

48. Dorman CJ, Ni Bhrian N, Higgins CF (1990) DNA supercoiling and environmental regulation of virulence gene expression in Shigella flexneri. Nature 344:789-792

49. Dorman CJ, Deighan P (2003) Regulation of gene expression by histone-like proteins in bacteria. Curr Opin Genet Dev 13:179-184

50. Dorman CJ (2008) Regulation of transcription in bacteria by DNA supercoiling. In: Bacterial physiology: A Molecular approach. Ed. El-Sharoud W. SpringerVerlag Berlin Heidelberg, 155-178

51. Drlica K (1992) Control of bacterial DNA supercoiling. Mol Microbiol 6:425-443

52. Drlica K, Rouviere-Yaniv J (1987) Histone-like proteins of bacteria. Microbiol Rev 51:301-319

53. Duguet M (1993) The helical repeat of DNA at high temperature. Nucleic Acids Res 21:463-468

54. Dutta R, Inouye M (2000) GHKL, an emergent ATPase/kinase superfamily. Trends Biochem Sci 25:24-28

55. Ehira S, Hamano T, Hayashida T, Kojima K, Nakamoto H, Hiyama T, Ohmori M, Shivaji S, Sato N (2003) Conserved temperature-dependent expression of RNA-binding proteins in cyanobacteria with different temperature optima. FEMS Microbiol Lett 225:137-142

56. Eisen MB, Spellman PT, Brown PO and Botstein D (1998) Cluster analysis and display of genome-wide expression patterns. Proc Natl Acad Sci USA 95:1486314868

57. Eisen MB, de Hoon M (2002) Cluster 3.0 Manual for Windows, Mac OS X, Linux, Unix, http://bonsai.hgc.jp/~mdehoon/software/cluster/cluster3.pdf

58. Eriksson M-J, Clarke AK (1996) The heat shock protein ClpB mediates the development of thermotolerance in the cyanobacterium Synechococcus sp. strain PCC 7942. JBacteriol 178:4839-4846

59. Fang F, Barnum SR (2003) The heat shock gene, htpG, and thermotolerance in the cyanobacterium, Synechocystis sp. PCC 6803. Curr Microbiol 47:341-346

60. Fang M, Wu H-Y (1998) A promoter relay mechanism for sequential gene activation. J Bacteriol 180:626-633

61. Friedman SM, Malik M, Drlica K (1995) DNA supercoiling in a thermotolerant mutant of Escherichia coli. Mol Gen Genet 248:417-422

62. Forterre P, Gadelle D (2009) Phylogenomics of DNA topoisomerases: their origin and putative roles in the emergence of modern organisms. Nucleic Acids Res 37:679-692

63. Franco RJ, Drlica K (1989) Gyrase inhibitors can increase gyrA expression and DNA supercoiling. JBacteriol 171:6573-6579

64. Garrett RH, Grisham CM (1999) Biochemistry, second edition. Saunders College publishing, Fort Worth.http://web.virginia.edu/Heidi/chapterl2/Images/8883nl225.jpg

65. Geliert M (1981) DNA topoisomerases. Annu Rev Biochem 50:879-910

66. Geliert M, Mizuuchi K, O'Dea MH and Nash HA (1976) DNA gyrase: an enzyme that introduces superhelical turns into DNA. Proc Natl Acad Sei USA 73:38723876

67. Geliert M, Mizuuchi K, O'Dea MH, Itoh T, Tomizawa JI (1977) Nalidixic acid resistance: a second genetic character involved in DNA gyrase activity.Proc Natl Acad Sei USA 74:4772-4776

68. Goldstein E, Drlica K (1984) Regulation of bacterial DNA supercoiling: plasmid linking numbers vary with growth temperature. Proc Natl Acad Sei USA 81:40464050

69. Gombos Z, Wada H, Murata N (1994) The recovery of photosynthesis from low-temperature photoinhibition is accelerated by the unsaturation of membrane lipids: a mechanism of chilling tolerance. Proc Nat. Acad Sei USA 91:8787-8791

70. Gottesmann S, Wickner S, Maurizi MR (1997) Protein quality control: triage by chaperones and proteases. Genes Dev 11:815-823

71. Grau R, Gardiol D, Glikin GC, de Mendoza D (1994) DNA supercoiling and thermal regulation of unsaturated fatty acid synthesis in Bacillus subtilis. Mol Microbiol 11:933-941

72. Graeme-Cook KA, May G, Bremer E, Higgins CF (1989) Osmotic regulation of porin expression: a role for DNA supercoiling. Mol Microbiol 3:1287-1294

73. Gross CH, Parsons JD, Grossman TH, Charifson PS, Bellon S, Jernee J, Dwyer M,

74. Gueta-Dahan Y, Yaniv Z, Zilinskas B A, Ben-Hayyim G (1997) Salt and oxidative stress: similar and specific responses and their relation to salt tolerance in Citrus. Planta 203:460-469

75. Guipaud O, Marguet E, Noll KM, de la Tour CB, Forterre P (1997) Both DNA gyrase and reverse gyrase are present in the hyperthermophilic bacterium Thermotoga maritima. Proc Natl Acad Sei USA 94:10606-10611

76. Guipaud O, Forterre P (2001) DNA gyrase from Thermotoga maritima. Methods Enzymol 334:162-171

77. Hagemann M, Fulda S, Schubert H (1994) DNA, RNA, and protein synthesis in the cyanobacterium Synechocystis sp. PCC 6803 adapted to different salt concentrations. Curr Microbiol 28:201-207

78. Hanafi EE, Bossi L (2000) Activation and silencing of leu-500 promoter by transcription-induced DNA supercoiling in the Salmonella chromosome. Mol Microbiol 37:583-594

79. Hardy CD, Cozzarelli NR (2005) A genetic selection for supercoiling mutants of Escherichia coli reveals proteins implicated in chromosome structure. Mol Microbiol 57:1636-1652

80. Hiasa H, Marians KJ (1996) Two distinct modes of strand unlinking during theta-type DNA replication. J Biol Chem 271:21529-21535

81. Higgins CF, Dorman CJ, Stirling DA,.Waddell L, Booth IR, May G, Bremer E. (1988) A physiological role for DNA supercoiling in the osmotic regulation of gene expression in S. typhimurium and E. coli. Cell 52:569-584

82. Hihara Y, Kamei A, Kanehisa M, Kaplan A, Ikeuchi M (2001) DNA microarray analysis of cyanobacterial gene expression during acclimation to high light. Plant Cell 13:793-806

83. Hihara Y, Sonoike K, Kanehisa M, Ikeuchi M (2003) DNA microarray analysis of redox-responsive genes in the genome of the cyanobacterium Synechocystis sp. strain PCC 6803. JBacteriol 185:1719-1725

84. Hockings SC, Maxwell A (2002) Identification of four GyrA residues involved in the DNA breakage-reunion reaction of DNA gyrase. J Mol Biol 318:351-359

85. Holmes DS, Quigley M (1981) A rapid boiling method for the preparation of bacterial plasmids. Anal Biochem, 114:193-197

86. Hsieh LS, Burger RM, Drlica K (1991 a) Bacterial DNA supercoiling and ATP./[ADP]: changes associated with a transition to anaerobic growth. J Mol Biol 219:443-450

87. Hsieh LS, Rouviere-Yaniv J, Drlica K (1991 6) Bacterial DNA supercoiling and ATP./[ADP] ratio: Changes associated with salt shock. J Bacteriol 173:39143917

88. Huang L, McCluskey M P, Ni H, LaRossa RA (2002) Global gene expression profiles of the cyanobacterium Synechocystis sp. strain PCC 6803 in response to irradiation with UV-B and white light. J Bacteriol 184:6845-6858

89. Huckauf J, Nomura C, Forchhammer K, Hagemann M (2000) Stress responses of Synechocystis sp. strain PCC 6803 mutants impaired in genes encoding putative alternative sigma factors. Microbiology UK 146:2877-2889

90. Huflejt M, Tremolieres A, Pineau B, Lang J, Hatheway J, Packer L (1990) Changes in membrane lipid composition during saline growth of the freshwater cyanobacterium Synechococcus 6311. Plant Physiol 94:1512-1521

91. Imamura S, Yoshihara S, Nakano S, Shiozaki N, Yamada A, Tanaka K, Takahashi H, Asayama M, Shirai M. (2003) Purification, characterization, and gene expression of all sigma factors of RNA polymerase in a cyanobacterium. J-Mol Biol 325:857-872

92. Inaba M, Suzuki I, Szalontai B, Kanesaki Y, Los DA, Hayashi H, Murata N (2003) Gene-engineered rigidiflcation of membrane lipids enhances the cold inducibility of gene expression in Synechocystis. J Biol Chem 278:12191-12198

93. Inaba M, Sakamoto A, Murata N (2001) Functional expression in Escherichia coli of low-affinity and high-affinity Na(+)(Li(+))/H(+) antiporters of Synechocystis. J Bacteriol 183: 1376-1384

94. Itzhaki H, Naveh L, Lindahl M, Cook M, Adam Z. (1998) Identification and characterization of DegP, a serine protease associated with the luminal side of the thylakoid membrane. J Biol Chem 273:7094-7098

95. Jeanjean R, Matthijs HCP, Onana B, Havaux M, Joset F (1993) Exposure of the cyanobacterium Synechocystis sp. PCC 6803 to salt stress induced concerted changes in respiration and photosynthesis. Plant Cell Physiol 34:1073-1079

96. Jensen PR, Loman L, Petra B, van der Weijden C, Westerhoff HV (1995) Energy buffering of DNA structure fails when Escherichia coli runs out of substrate. J Bacteriol 177:3420-3426

97. Jones PG, Krah R, Tafuri SR and Wolffe AP (1992) DNA gyrase, CS7.4, and the cold shock response in Escherichia coli. J Bacteriol 174:5798-5802

98. Jordi BJ, Owen-Hughes TA, Hulton CS, Higgins CF (1995) DNA twist, flexibility and transcription of the osmoregulatedproU promoter of Salmonella typhimurium. EMBOJ 14:5690-5700

99. Joset F, Jeanjean R, Hagemann M (1996) Dynamics of the response of cyanobacteria to salt stress: deciphering the molecular events. Physiol Plant 96:738-744

100. Kampranis SC, Maxwell A (1996) Conversion of DNA gyrase into a conventional type II topoisomerase. Proc Natl Acad Sci USA 93:14416-14421

101. Kaneko T, Tabata S (1997) Complete genome structure of the unicellular cyanobacterium Synechocystis sp. PCC6803. Plant Cell Physiol 38:1171-1176

102. Kanervo E, Tasaka Y, Murata N, Aro E.-M (1997) Membrane lipid unsaturation modulated processing of photosystem II reaction-center protein D1 at low temperature. Plant Physiol 114:841-849

103. Kanesaki Y, Suzuki I, Allakhverdiev SI, Mikami K, Murata N (2002) Salt stress and hyperosmotic stress regulate the expression of different sets of genes in Synechocystis sp. PCC 6803. Biochem Biophys Res Commun 290:339-348

104. Kappell AD, van Waasbergen LG (2007) The response regulator RpaB binds the high light regulatory 1 sequence upstream of the high-light-inducible hliB gene from the cyanobacterium Synechocystis PCC 6803 Arch Microbiol 187:337-342

105. Karandashova I, Elanskaya I, Marin K, Vinnemeier J, Hagemann M (2002) Identification of genes essential for growth at high salt concentrations using saltsensitive mutants of the cyanobacterium Synechocystis sp. PCC 6803. Curr Microbiol 44:184-188

106. Kataoka K, Mizushima T, Ogata Y, Miki T, Sekimizu K (1996) Heat shock-induced DNA relaxation in vitro by DNA gyrase of Escherichia coli in the presence of ATP. J Biol Chem 40:24806-24810

107. Kato J, Suzuki H, Ikeda H (1992) Purification and characterization of DNA topoisomerase IV in Escherichia coli. J Biol Chem 267:25676-25684

108. Katoh H, Hagino N, Grossman AR, Ogawa T (2001) Genes essential to iron transport in the cyanobacterium Synechocystis sp. strain PCC 6803. J Bacteriol 183:2779-2784

109. Keane OM, Dorman CJ (2003) The gyr genes of Salmonella enterica serovar Typhimurium are repressed by the factor for inversion stimulation, Fis. Mol Genet Genomics 270:56-65

110. Kelly A, Goldberg MD, Carroll RK, Danino V, Hinton JCD, Dorman CJ (2004) A global role for Fis in the transcriptional control of metabolic and type III secretion genes of Salmonella enterica serovar Typhimurium. Microbiology UK 150:20372053

111. Kim K, Portis AR Jr (2004) Oxygen-dependent H202 production by rubisco. FEBS Lett 571:124-128

112. Kreslavski VD, Carpentier R, Klimov VV, Murata N, Allakhverdiev SI (2007) Molecular mechanisms of stress resistance of the photosynthetic apparatus. Membr Cell Biol 1:185-205

113. Krieger-Liszkay A (2005) Singlet oxygen production in photosynthesis. J Exp Bot 56:337-346

114. Krispin O, Allmansberger R (1995) Changes in DNA supertwist as a response of Bacillus subtililis towards different kind of stress. FEMS Microbiol Lett 134:129135

115. Krogh BO, Shuman S (2002) A poxvirus-like type IB topoisomerase family in bacteria. Proc Natl Acad Sei USA, 99:1853-1858

116. Kujat SL, Owttrim GW (2000) Redox-regulated RNA helicase expression. Plant Physiol 124:703-713

117. Kurokawa K, Mizushima T, Miki T, Sekimizu K (1996) Influence of the linking number of template DNA on sigma 32-dependent transcription initiation in vitro of the Escherichia coli groE gene. Biol Pharm Bull 19:922-931

118. Law R, Crafts-Brandner SJ (1999) Inhibition and acclimation of photosynthesis to heat stress is closely correlated with activation of ribulose-l,5-bisphosphate carboxylase/oxygenase. Plant Physiol 120:173-182

119. Lee S, Prochaska DJ, Fang F, Barnum SR (1998) A 16.6-kilodalton protein in the cyanobacterium Synechocystis sp. PCC 6803 plays a role in the heat shock response. Curr Microbiol 37:403-407

120. Lehel C, Wada H, Kovacs E, Török Z, Gombos Z, Horväth I, Murata N, Vigh L. (1992) Heat shock protein synthesis of the cyanobacterium Synechocystis PCC 6803: purification of the GroEL-related chaperonin. Plant Mol Biol 18:327-336

121. Leng F, Amado L, McMacken R (2004) Coupling DNA supercoiling to transcription in defined protein systems. J Biol Chem 279:47564-47571

122. Leng F, McMacken R (2002) Potent stimulation of transcription-coupled DNA supercoiling by sequence-specific DNA-binding proteins. Proc Natl Acad Sei USA 99:9139-9144

123. Lesley SA, Jovanovich SB, Tse-Dihn YC, Burgess RR (1990) Identification of a heat shock promoter in the topA gene of Escherichia coli. J Bacteriol 172:68711046874

124. Levine C, Hiasa H, Marians KJ (1998) DNA gyrase and topoisomerase IV: biochemical activities, physiological roles during chromosome replication, and drug sensitivities. Biochim Biophys Acta 1400:29^13

125. Lewis RJ, Singh OMP, Smith CV, Skarzynski T, Maxwell A, Wonacott AJ and Wigley DB (1996 a) The nature of inhibition of DNA gyrase by the coumarins and the cyclothialidines revealed by X-ray crystallography. EMBO J15:1412-1420

126. Lewis RJ, Tsai FTF, Wigley DB (1996 6) Molecular mechanisms of drug inhibition of DNA gyrase. Bioessays 18:661-671

127. Li H, Singh AK, Mclntyre LM, Sherman LA (2004) Differential gene expression in response to hydrogen peroxide and the putative PerR regulon of Synechocystis sp. strain PCC 6803. JBacteriol 186:3331-3345

128. Lilley DMJ, Higgins CF (1991) Local DNA topology and gene expression: the case of the leu-500 promoter. Mol Microbiol 5:779-783

129. Liu Y, Bondarenko V, Ninfa A, Studitsky VM. (2001) DNA supercoiling allows enhancer action over a large distance. Proc Natl Acad Sci USA 98:14883-14888

130. Liu LF, Wang JC (1987) Supercoiling of the DNA template during transcription. Proc Natl Acad Sci USA 84:7024-7027

131. Liu Q, Wang JC (1999) Similarity in the catalysis of DNA breakage and rejoining by type IA and IIA DNA topoisomerases. Proc Natl Acad Sci USA 96:881-86

132. Lopez-Garcia P (1999) DNA supercoiling and temperature adaptation: a clue to early diversification of life? J Mol Evol 49:439-452

133. Lopez-Garcia P, Forterre P (1999) Control of DNA topology during thermal stress in hyperthermophilic archaea: DNA topoisomerase levels, activities and induced thermotolerance during heat and cold shock in Sulfolobus. Mol Microbiol 33:766777

134. Löpez-Garcia P, Forterre P (2000) DNA topology and the thermal stress response, a tale from mesophiles and hyperthermophiles. BioEssays 22:738-746

135. Löpez-Sänchez F, Ramirez-Santos J, Gomez-Eichelmann MC (1997) In vivo effect of DNA relaxation on the transcription of gene rpoH in Escherichia coli. Biochim Biophys Acta 1353:79-83

136. Los DA, Murata N (1999) Responses to cold shock in cyanobacteria. J Mol Microbiol Biotechnol 1:221-230

137. Los DA (2004) The effect of low-temperature-induced DNA supercoiling on the expression of the desaturase genes in Synechocystis. Cell Mol Biol 50:605-612

138. Los DA, Murata N (2002) Sensing and response to low temperature in cyanobacteria. Chapter 10. In: Cell and Molecular Responses to Stress. Volume 3. Sensing, signaling and cell. Ed. Storey KB, Storey JM. Elservier Science BV, 139152

139. Los DA, Murata N (2004) Membrane fluidity and its roles in the perception of environmental signals. Biochim Biophys Acta 1666:142-157

140. Los DA, Ray MK, Murata N (1997) Differences in the control of the temperature-dependent expression of four genes for desaturases in Synechocystis sp. PCC 6803. Mol Microbiol 25:1167-1176

141. Los DA, Zinchenko VV (2009) Regulatory role of membrane fluidity in gene expression. In Lipids in Photosynthesis. Essential and Regulatory Functions. Eds. Wada H, Murata N. Springer Science+Business Media BV, pp. 329-348

142. Malakhov MP, Los DA, Wada H, Semenenko VE, Murata N (1994) A new type of cytochrome c from Synechocystis PCC6803. J Plant Physiol 144:259-264

143. Malik M, Bensaid A, Rouviere-Yaniv J, Drlica K (1996) Histone-Iike protein HU and bacterial DNA topology: suppression of an HU deficiency by gyrase mutations. JMol Biol. 256:66-76

144. Mangan MW, Lucchini S, Danino V, Croinin TO, Hinton JCD, Dorman CJ (2006) The integration host factor (IHF) integrates stationary phase and virulence gene expression in Salmonella enterica serovar Typhimurium. Mol Microbiol 59:18311847

145. Marin K, Kanesaki Y, Los DA, Murata N, Suzuki I, Hagemann M (2004) Gene expression profiling reflects physiological processes in salt acclimation of Synechocystis sp. strain PCC 6803. Plant Physiol 136:3290-3300

146. Marin K, Stirnberg M, Eisenhut M, Kramer R, Hagemann M (2006). Osmotic stress in Synechocystis sp. PCC 6803: low tolerance toward nonionic osmotic stress results from lacking activation of glucosylglycerol accumulation. Microbiol, 152:2023-2030

147. Marin K, Suzuki I, Yamaguchi K, Ribbeck K, Yamamoto H, Kanesaki Y, Hagemann M, Murata N (2003) Identification of histidine kinases that act as sensors in the perception of salt stress in Synechocystis sp. PCC 6803. Proc Natl AcadSci USA 100:9061-9066

148. Marin K, Zuther E, Kerstan T, Kunert A, Hagemann M (1998) The ggpS gene from Synechocystis sp. strain PCC 6803 encoding glucosylglycerol-phosphate synthase is involved in osmolyte synthesis. J Bacteriol 180:4843-4849

149. Maruyama K, Sato N, Ohta N (1999) Conservation of structure and cold-regulation of RNA-binding proteins in cyanobacteria: probable convergent evolution with eukaryotic glycine-rich RNA-binding proteins. Nucleic Acids Res 27:2029-2036 .

150. Massé E, Drolet M (1999) Relaxation of transcription-induced negative supercoiling is an essential function of Escherichia coli DNA Topoisomerase I. J Biol Chem 274:16654-16658

151. Maxwell A (1997) DNA gyrase as a drug target. Trends Microbiol 5:102-109

152. Maxwell A, Lawson DM (2003) The ATP-binding site of type II topoisomerases as a target for antibacterial drugs. Curr Top Med Chem 3:283-303

153. Maxwell A, Gellert M (1986) Mechanistic aspects of DNA topoisomerases. Adv Prot Chem 38:69-107

154. Menzel R, Gellert M (1983) Regulation of the genes for E. coli DNA gyrase: homeostatic control of supercoiling. Cell 34:105-113

155. Mielke SP, Fink WH, Krishnan VV, Gronbech-Jensen N, Benham CJ (2004) Transcription-driven twin supercoiling of a DNA loop: a Brownian dynamics study. J Chem Phys 121:8104-8112.

156. Mikami K, Kanesaki Y, Suzuki I, Murata N (2002) The histidine kinase Hik33 perceives osmotic stress and cold stress in Synechocystis sp. PCC 6803. Mol Microbiol 46:905-915

157. Mikkat S, Hagemann M, Schoor A (1996) Active transport of glucosylglycerol is involved in salt adaptation of the cyanobacterium Synechocystis sp. strain PCC 6803. Microbiol 142:1725-1732

158. Mizushima T, Kataoka K, Ogata Y, Inoue R, Sekimizu K (1997) Increase in negative supercoiling of plasmid DNA in Escherichia coli exposed to cold shock. Mol Microbiol 23:381-386

159. Mizushima T, Ohtsuka Y, Mori H, Miki T, Sekimizu K (1996) Increase in synthesis and stability of a on treatment with inhibitors of DNA gyrase in Escherichia coli. Mol Gen Genet 253:297-302

160. Mizushima T, Natori S, Sekimizu K (1993) Relaxation of supercoiled DNA associated with induction of heat shock proteins in Escherichia coli. Mol Gen Genet 238:1-5

161. Murata N, Los DA (1997) Membrane fluidity and temperature perception. Plant Physiol 115:875-879

162. Murata N, Los DA (2006) Histidine kinase Hik33 is an important participant in cold signal transduction in cyanobacteria. Physiol Plant 126:17-27

163. Nakamoto H, Suzuki M, Kojima K (2003) Targeted inactivation of the hrcA repressor gene in cyanobacteria. FEBS Lett 549:57-62

164. Nishiyama Y, Allakhverdiev SI, Murata N (2005) Inhibition of the repair of photosystem II by oxidative stress in cyanobacteria. Photosynth Res 84: 1-7

165. Nishiyama Y, Allakhverdiev SI, Murata N (2006) A new paradigm for the action of reactive oxygen species in the photoinhibition of photosystem II. Biochim Biophys Acta (BBA-Bioenergetics) 1757:742-749

166. Nishiyama Y, Los DA, Murata N (1999) PsbU, a protein associated with photosystem II, is required for the acquisition of cellular thermotolerance in Synechococcus species PCC 7002. Plant Physiol 120:301-308

167. Nitta K, Suzuki N, Honma D, Kaneko Y, Nakamoto H (2005) Ultrastructural stability under high temperature or intensive light stress conferred by a small heat shock protein in cyanobacteria. FEBSLett 579:1235-1242

168. Noble CG, Maxwell A (2002) The role of GyrB in the DNA cleavage-religation reaction of DNA gyrase: a proposed two metal-ion mechanism. J Mol Biol 318:361-371

169. Ogata Y, Inoue R, Mizushima T, Kano Y, Miki T, Sekimizu K (1997) Heat shock-induced excessive relaxation of DNA in Escherichia coli mutants lacking the histone-like protein HU. Biochim Biophys Acta 1353:298—306

170. Ogata Y, Mizushima T, Kataoka K, Kita K, Miki T, Sekimizu K (1996) DnaK heat shock protein of Escherichia coli maintains the negative supercoiling of DNA against thermal stress. J Biol Chem 46:29407-29414

171. Ogata Y, Mizushima T, Kataoka K, Miki T, Sekimizu K (1994) Identification of DNA topoisomerases involved in immediate and transient DNA relaxation induced by heat shock in Escherichia coli. Mol Gen Genet 244:451-455

172. Ohkawa H, Pakrasi HB, Ogawa T (2000) Two types of functionally distinct NAD(P)H dehydrogenases in Synechocystis sp. strain PCC 6803. J Biol Chem 275:31630-31634

173. Ohta H, Shibata Y, Haseyama Y, Yoshino Y, Suzuki T, Kagasawa T,'Kamei A, Ikeuchi M, Enami I (2005) Identification of genes expressed in response to acid stress in Synechocystis sp. PCC 6803 using DNA microarrays. Photosynth Res 84:225-230

174. Opel ML, Arfrn SM, Hatfield GW (2001) The effects of DNA supercoiling on the expression of operpns of the ilv regulon of Escherichia coli suggest a physiological rationale for divergently transcribed operons. Mol Microbiol 39:1109-1115

175. Osburne MS, Zavodny SM Peterson GA (1988) Drug-induced relaxation of supercoiled plasmid DNA in Bacillus subtilis and induction of the SOS response. J Bacteriol 170:442-445

176. Parsell DA, Lindquist S, Campbell AE (1993) The function of heat-shock proteins in stress tolerance: Degradation and reactivation of damaged proteins. Annu Rev Genet 27:437-496

177. Peter BJ, Arsuaga J, Breier AM, Khodursky AB, Brown PO, Cozzarelli NR (2004) Genomic transcriptional response to loss of chromosomal supercoiling in Escherichia coli. Genome Biology, 5, R87

178. Peter BJ, Ullsperger C, Hiasa H, Marians KJ, Cozzarelli NR (1998) The structure of supercoiled intermediates in DNA replication. Cell 94:819-827

179. Phadtare S, Inouye M (2008) Cold-shock proteins. Chapter 12. In: Psychrophiles: from Biodiversity to Biotechnology. Ed. Margesin R, Schinner F, Marx J-C, Gerday C. Springer-Verlag Berlin Heidelberg, 191-209

180. Pollari M, Tyystjarvi T (2008) The SigB sigma factor of the cyanobacterium

181. Porankiewicz J, Clarke AK (1997) Induction of a heat shock protein, ClpB, affects cold acclimation in the cyanobacterium Synechococcus sp. strain PCC 7942. J Bacteriol 179:5111-5117

182. Porankiewicz J, Schelin J, Clarke AK (1998) The ATP-dependent Clp protease is essential for acclimation to UV-B and low temperature in the cyanobacterium Synechococcus. Mol Microbiol 29:275-283

183. Posas F, Chambers JR, Heyman JA, Hoeffler JP, de Nadal E,Arino J (2000) The transcriptional response of yeast to saline stress. J Biol Chem 275:17249-17255

184. Postow L, Hardy CD, Arsuaga J, Cozzarelli NR (2004) Topological domain structure of the Escherichia coli chromosome. Genes Dev 18:1766-1779

185. Pruss GJ, Drlica K (1989) DNA supercoiling and prokaryotic transcription. Cell 56:521-523

186. Pruss GJ, Manes SH, Drlica K (1982) Escherichia coli DNA topoisomerase I mutants: increased supercoiling is corrected by mutations near gyrase genes. Cell 31:35-42

187. Qi H, Menzel R, Tse-Dihn YC (1996) Effect of the deletion of the ^-dependent promoter (PI) of the Escherichia coli topoisomerase I gene on thermotolerance. Mol Microbiol 21:703-711

188. Reece RJ, Maxwell A (1991) DNA gyrase: structure and function. CRC Crit Rev Biochem Mol Biol 26:335-375

189. Reed RH, Richardson DL,Stewart WDP (1985) Na+ uptake and extrusion in the cyanobacterium Synechocystis PCC 6714 in response, to hypersaline treatment. Evidence for transient changes in plasmalemma Na+ permeability. Biochim BiophysActa 814:347-355

190. Reed RH, Stewart WDP (1985) Osmotic adjustment and organic solute accumulation in unicellular cyanobacteria from freshwater and marine habitats. Mar Biol 88:1-9

191. Rhee KY, Opel M, Ito E, Hung S, Arfin SM, Hatfield GW(1999) Transcriptional coupling between the divergent promoters of a prototypic LysR-type regulatory system, the ilvYC operon of Escherichia coli. Proc Natl Acad Sei USA 96:1429414299

192. Rohde JR, Fox JM, Minnich S (1994) Thermoregulation in Yersinia enterocolitica is coincident with changes in DNA supercoiling. Mol Microbiol 12:187-199

193. Rohde JR, Luan XS, Rohde H, Fox JM, Minnich SA (1999) The Yersinia enterocolitica pYV virulence plasmid contains multiple intrinsic DNA bends which melt at 37°C. JBacteriol 181:4198-4204

194. Roca J, Berger JM, Harrison SC, Wang JC (1996) DNA transport by a type II topoisomerase: direct evidence for a two-gate mechanism. Proc Natl Acad Sei USA 93:4057-4062

195. Roca J, Wang JC (1994) DNA transport by a type II DNA topoisomerase: evidence in favor of a two-gate mechanism. Cell 77:609-616

196. Sakthivel K, Watanabe T, Nakamoto H. (2009) A small heat-shock protein confers stress tolerance and stabilizes thylakoid membrane proteins in cyanobacteria under oxidative stress. Arch Microbiol 191:319-328

197. Sambrook J, Fritsch EF, Maniatis T (1989) Molecular cloning: A laboratory manual. Cold Spring Harbor Laboratory Press, Cold Spring Harbor, New York.

198. Sato N. (1995) A family of cold-regulated RNA-binding protein genes in the cyanobacterium Anabaena variabilis M3. Nucleic Acids Res 23:2161-2167

199. Sato N, Nakamura A (1998) Involvement of the 5'-untranslated region in cold-regulated expression of the rbpAlgene in the cyanobacterium Anabaena variabilis M3. Nucleic Acids Res 26:2192-2199

200. Sato N, Tachikawa T, Wada A, Tanaka A. (1997) Temperature-dependent regulation of the ribosomal small-subunit protein S21 in the cyanobacterium Anabaena variabilis M3. JBacteriol 179:7063-7071

201. Schneider R, Travers A, Kutateladze T, Muskhelishvili G (1999) A DNA architectural protein couples cellular physiology and DNA topology in Escherichia coli. Mol Microbiol 34:953-964

202. Schneider R, Travers A, Muskhelishvili G (2000) The expression of the Escherichia coli fis gene is strongly dependent on the superhelical density of DNA. Mol Microbiol 38:167-175

203. Sharkey TD (2005) Effects of moderate heat stress on photosynthesis: importance of thylakoid reactions, rubisco deactivation, reactive oxygen species, and thermotolerance provided by isoprene. Plant Cell Environ 28:269-277

204. Shcolnick S, Summerfield TC, Reytman L, Sherman LA, Keren N (2009) The mechanism of iron homeostasis in the unicellular cyanobacterium Synechocystis sp. PCC 6803 and its relationship to oxidative stress. Plant Physiol 150:20452056

205. Singh AK, Summerfield TC, Li H (2006) The heat shock response in the cyanobacterium Synechocystis sp. strain PCC 6803 and regulation of gene expression by HrcA and SigB. Arch Microbiol 186:273-286

206. Stanier RY, Kunisawa R, Mandel M, Cohen-Bazire G (1971) Purification and properties of unicellular blue-green algae (order Chlorococcales). Bacteriol Rev 35:171-205

207. Stanne TM, Pojidaeva E, Andersson FI, Clarke AK (2007) Distinctive types of ATP-dependent Clp proteases in cyanobacteria. J Biol Chem 282:14394-14402

208. Stein RA, Deng S, Higgins NP (2005) Measuring chromosome dynamics on different time scales using resolvases with varying half-lives. Mol Microbiol 56:1049-1061

209. Stivers JT, Harris TK, Mildvan AS (1997) Vaccinia DNA topoisomerase I: Evidence supporting a free rotation mechanism for DNA supercoil relaxation. Biochem 36:5212-5222

210. Sugino A, Higgins NP, Cozzarelli NR (1980) DNA gyrase subunit stiochiometry and the covalent attachment of subunit A to DNA during cleavage. Nucleic Acids Res 8:3865-3874

211. Summerfleld TC, Sherman LA (2008) Global transcriptional response of the alkali-tolerant cyanobacterium Synechocystis sp. strain PCC 6803 to a pH 10 environment. Appl Environ Microbiol 74:5276-5284

212. Suski C, Marians KJ (2008) Resolution of converging replication forks by RecQ and topoisomerase III. Mol Cell 30:779-789

213. Suzuki I, Kanesaki Y, Mikami K, Kanehisa M, Murata N (2001) Cold-regulated genes under control of the cold sensor Hik33 in Synechocystis. Mol Microbiol 40:235-244

214. Suzuki I, Los DA, Kanesaki Y, Mikami K, Murata N (2000) The pathway for perception and transduction of low-temperature signals in Synechocystis. EMBO J 19:1327-1334

215. Suzuki I, Kanesaki Y, Hayashi H, Hall JJ, Simon WJ, Slabas AR, Murata N (2005) Histidine kinase Hik34 regulates the expression of heat-shock genes and is involved in thermotolerance in Synechocystis. Plant Physiol 138:1409-1421

216. Suzuki I, Simon WJ, Slabas AR (2006) The heat shock response of Synechocystis sp. PCC 6803 analysed by transcriptomics and proteomics. J Exp Bot 57:15731578

217. Suzuki N, Mittler R (2006) Reactive oxygen species and temperature stresses: a delicate balance between signaling and destruction. Physiol Plant 126:45-51

218. Swinger KK, Rice PA (2004) IHF and HU: flexible architects of bent DNA. Curr Opin Struct Biol 14:28-35

219. Takayama K, Kjelleberg S (2000) The role of RNA stability during bacterial stress responses and starvation. Environm Microbiol, 2:355-365

220. Taneja B, Patel A, Slesarev A, Mondragon A (2006) Structure of the N-terminalfragment of topoisomerase V reveals a new family of topoisomerases. EMBO J25:398-408

221. Thomas JG, Baneyx F (2000) ClpB and HtpG facilitate de novo protein folding in stressed Escherichia coli cells. Mol Microbiol 36:1360-1370

222. Trun NJ, Marko JF (1998) Architecture of a bacterial chromosome. ASM News 64:276-283

223. Tse-Dinh YC (1998) Bacterial and archeal type I topoisomerases. Biochim Biophys Acta 1400:19-27

224. Tse-Dinh YC (1985) Regulation of the Escherichia coli DNA topoisomerase I gene by DNA supercoiling. Nucleic Acids Res 13:4751-4763

225. Tse-Dinh YC, Beran R (1988) Multiple promoters for transcription of the E. coli DNA topoisomerase I gene and their regulation by DNA supercoiling. J Mol Biol 202:735-742

226. Tse-Dinh YC, Haiyan Q and Menzel R (1997) DNA supercoiling and bacterial adaptation: thermotolerance and thermoresistance. Trends in Microbiol 5:323-326

227. Tuominen I, Tyystjarvi E, Tyystjarvi T. (2003). Expression of primary sigma factor

228. PSF) and PSF-like sigma factors in the cyanobacterium Synechocystis sp. PCC 6803. J Bacteriol 185:1116-1119

229. Tuominen I, Pollari M, Aguirre von Wobeserb E, Tyystjarvi E, Ibelings BW, Matthijs HCP, Tyystjarvi T (2008) Sigma factor SigC is required for heat acclimation of the cyanobacterium Synechocystis sp. strain PCC 6803. FEBS Lett 582:346-350

230. Tuominen I, Pollari M, Tyystjarvi E, Tyystjarvi T (2006) The SigB r factor mediates high-temperature responses in the cyanobacterium Synechocystis sp. PCC6803. FEBS Lett 580:319-323

231. Ueshima R, Fujita N, Ishihama A (1989) DNA supercoiling and temperature shift affect the promoter activity of the Escherichia coli rpoH gene encoding the heat-shock sigma subunit of RNA polymerase. Mol Gen Genet 215:185-189

232. Vigh L, Maresca B, Harwood JL (1998) Does the membrane's physical state control the expression of heat shock and other genes? Trends Biochem Sci 23:369374

233. Vinnemeier J, Hagemann M (1999) Identification of salt-regulated genes in the genome of the cyanobacterium Synechocystis sp. strain PCC 6803 by subtractive RNA hybridization. Arch Microbiol 172:377-386

234. Wada H, Gombos Z, Murata N (1994) Contribution of membrane lipids to the ability of the photosynthetic machinery to tolerate temperature stress. Proc Natl Acad Sci USA 91:4273-4277

235. Wall MK, Mitchenall LA, Maxwell A (2004) Arabidopsis thaliana DNA gyrase is targeted to chloroplasts and mitochondria. Proc Natl Acad Sei USA 101:7821— 7826

236. Wang JC (1971) Interaction between DNA and an Escherichia coli protein omega. J Mol Biol 55:523-533

237. Wang JC (1985) DNA topoisomerases. Annu Rev Biochem 54:665-697

238. Wang JC (1996) DNA topoisomerases. Annu Rev Biochem 65:635-692

239. Wang JC, Caron PR, Kim RA. (1990) The role of DNA topoisomerases in recombination and genome stability: A double-edged sword? Cell 62:403-406

240. Wang JC, Lynch AS (1993) Transcription and DNA supercoiling. Curr Opin Genet Dev 3:764-768

241. Wang Z, Dröge P (1997) Long-range effects in a supercoiled DNA domain generated by transcription in vitro. J Mol Biol 271:499-510

242. Wang HL, Postier BL, Burnap RL (2004) Alterations in global patterns of gene expression in Synechocystis sp. PCC 6803 in response to inorganic carbon limitation and the inactivation of ndhR, a LysR family regulator. J Biol Chem 279:5739-5751

243. Weber MHW, Marahiel MA (2003) Bacterial cold shock responses. Sei Prog 86:975

244. Weinstein-Fischer D, Altuvia S (2007) Differential regulation of Escherichia coli topoisomerase I by Fis. Mol Microbiol 63:1131-1144

245. Weinstein-Fischer D, Elgrably-Weiss M, Altuvia S (2000) Escherichia coli response to hydrogen peroxide: a role for DNA supercoiling, topoisomerase I and FIS. Mol Microbiol 35:1413-1420

246. Weis E (1981) The temperature-sensitivity of dark inactivation and light activation of the ribulose-l,5-bisphosphate carboxylase in spinach chloroplasts. FEBS Lett 129:197-200

247. Westerhoff HV, O'Dea MH, Maxwell A, Geliert M (1988) DNA supercoiling by DNA gyrase. A static head analysis. Cell Biophys 12:157-181

248. Wigley DB, Davies GJ, Dodson EJ, Maxwell A, Dodson G (1991) Crystal structure of an N-terminal fragment of the DNA gyrase B protein. Nature 351:624-629

249. Woelfle MA, Xu Y, Qin X, Johnson CH (2007) Circadian rhythms of superhelical status of DNA in cyanobacteria. Proc Nat Acad Sei USA 104:18819-18824

250. Wu H-Y, Shyy S, Wang JC, Liu LF (1988) Transcription generates positively and negatively supercoiled domains in the template. Cell 53:433^140

251. Xu W, McFadden BA (1997) Sequence analysis of plasmid pCC5.2 from cyanobacterium Synechocystis PCC 6803 that replicates by a rolling circle mechanism. Plasmid 37:95-104

252. Yang X, McFadden BA (2000) A small plasmid, pCA2.4, from the cyanobacterium Synechocystis sp. strain PCC 6803 encodes a Rep protein and replicates by a rolling circle mechanism. JBacteriol 175:3981-3991

253. YangX, McFadden BA (1994) The complete DNA sequence and replication analysis of the plasmid pCB2.4 from the cyanobacterium Synechocystis PCC 6803. Plasmid 31:131-137

254. Yale J, Bohnert HJ (2001) Transcript expression in Saccharomyces cerevisiae at high salinity. J Biol Chem 276:15996-16007

255. Zechiedrich EL, Cozzarelli NR (1995) Roles of topoisomerase IV and DNA gyrase in DNA unlinking during replication in Escherichia coli. Genes Dev 9:2859-2869

256. Zechiedrich EL, Khodursky AB, Bachellier S, Schneider R, Chen D, Lilley DMJ, Cozzarelli NR (2000) Roles of topoisomerases in maintaining steady-state DNA supercoiling in Escherichia coli. JBiol Chem 275:8103-8113