Изменения в структуре ДНК у мутантов ассоциативных альфапротеобактерий Azospirillum brasilense по жгутикованию и социальному поведению тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.02.03, кандидат наук Ковтунов, Евгений Анатольевич

• Ковтунов, Евгений Анатольевич
• кандидат наук
• 2014

Оглавление диссертации кандидат наук Ковтунов, Евгений Анатольевич

Содержание

ВВЕДЕНИЕ

Глава 1 ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1 Краткая характеристика ассоциативного растительно-микробного взаимодействия и ассоциативных бактерий рода АговртПит

1.2 Основные гликополимеры поверхности бактериальной клетки

1.3 Бактериальные жгутики

1.4 Социальное поведение бактерий

Глава 2 ОБЪЕКТЫ, МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

2.1 Бактериальные штаммы и плазмиды

2.2 Питательные среды и условия культивирования бактерий

2.3 Растения, использованные в работе, и условия их выращивания

2.4 Инсерционный мутагенез бактерий

2.5 Анализ плазмидного состава бактерий. Препаративное выделение плазмидной и тотальной ДНК. Клонирование ДНК

2.6 Секвенирование ДНК. Биоинформационный анализ нуклеотидных и предсказанных аминокислотных последовательностей

2.7 Анализ жирнокислотного состава бактериальных клеток

2.8 Изучение индивидуальной и социальной подвижности бактерий

2.9 Характеристика бактериальных биопленок

2.10 Изучение бактериальной колонизации корней проростков пшеницы

2.11 Просвечивающая электронная микроскопия

2.12 Статистическая обработка результатов

Глава 3 РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

3.1 Характеристика кодирующих последовательностей р85, прилегающих к месту вставки вектора рЛТ^О у мутанта

А. ЬгазИете ВК570 с ускоренным роением

3.2 Генетико-физиологическая характеристика омегонового мутанта А.ЬгаяИете 8К039, имеющего дефекты в образовании полярного

жгутика и роении

3.2.1 Анализ первичной структуры ДНК, прилегающей к вставке омегона у мутанта А ЪгахИете 8К039, имеющего дефекты в образовании полярного жгутика и роении. Идентификация кодирующих последовательностей и характеристика предсказанных продуктов их

трансляции

3.2.2 Сравнение скорости роста бактерий A. brasilense Sp245 и SK039 в присутствии разных источников азота и (или) углерода

3.2.3 Характеристика жирнокислотного состава клеток A. brasilense Sp245 и SK039, выращенных на богатых и бедных средах разной плотности

3.3 Получение и характеристика новых омегоновых мутантов A. brasilense

Sp245 с изменениями в социальной подвижности

3.3.1 Получение омегоновых мутантов A. brasilense Sp245 с дефектами в жгутиковании и подвижности и анализ их культурально-

морфологических свойств

3.3.2 Анализ первичной структуры ДНК, прилегающей к вставке омегона у мутантов A brasilense Sp245.1063 и A. brasilense Sp245.1610. Идентификация кодирующих последовательностей и характеристика предсказанных продуктов их трансляции

3.3.2.1 Инсерционный мутагенез хромосомной копии генаflhB сопровождается дефектами в образовании полярного и латеральных жгутиков у бактерий штамма^, brasilense Sp245.1063

3.3.2.2 Инактивация плазмидного генаfabGl, кодирующего гомолог 3-оксоацил-[ацил-переносящий белок]-редуктазы, и блокирование образования латеральных жгутиков и работающего полярного жгутика у бактерий штамма A. brasilense Sp245.1610

3.4 Формирование биопленок на абиотических поверхностях штаммом

A. brasilense Sp245 и его мутантами, дефектньми по роению

3.5 Колонизация корней проростков пшеницы бактериями штамма A. brasilense Sp245 и его мутантами с измененными

полисахаридами

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ВЫВОДЫ

Список сокращений и условных обозначений 85 СПИСОК ИСПОЛЬЗОВАННЫХ ЛИТЕРАТУРНЫХ ИСТОЧНИКОВ

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Изменения в структуре ДНК у мутантов ассоциативных альфапротеобактерий Azospirillum brasilense по жгутикованию и социальному поведению»

ВВЕДЕНИЕ

Актуальность темы. Объект диссертационного исследования - стимулирующие рост растений почвенные альфапротеобактерии вида АгоэртИит ЪгаьИете. Эти бактерии обладают разнообразными характеристиками, существенными для взаимовыгодного ассоциативного взаимодействия с растениями: способностью к азотфиксации и денитрификации, синтезу фитогормонов, аэротаксису и хемотаксису, индивидуальной (активное плавание в жидкостях) и социальной (роение или распространение по влажным поверхностям с образованием микроколоний) подвижности, формированию биопленок на растениях и др.

Посредством активного передвижения (А. ЪгаБИете имеют редко встречающееся смешанное жгутикование), используя межклеточную коммуникацию и микромодификацию внешней среды, азоспириллы заселяют новые территории, в том числе, фитосферу. Эти бактерии распространены в разнообразных климатических поясах и приспособлены как к самостоятельному существованию, так и к формированию ассоциаций с широким кругом растений (АБвтш е1 а1., 1995; ВаБЬап, Но^шп, 1997; МоНпа-Рауего et а!., 2008; Браереп & а!., 2009, 2013; Р1ЬасЬ-Ра1с11 et а1., 2011; Не1тап ег а/., 2011). Достаточно давно известна способность азоспирилл и к существованию в организме человека (СоЬеп е( а1., 2004). Геномом азоспирилл, как и многих других альфапротеобактерий, большого размера (до 8 миллионов пар нуклеотидов), состоит из одной или более хромосом и многочисленных плазмид. Это достаточно пластичная структура, что позволяет этим микроорганизмам свободно существовать в разнообразных экологических условиях (Маг1и1-В1с1опе1 et а1., 2000; Кацы, 20026; Петрова с соавт., 2005а; Капеко ег а12010; К^у, 2011; №18ше\¥8кь Буё йг/., 2011). С использованием разнообразных экспериментальных подходов наиболее хорошо изучены штаммы А. ЬгаБПете Бр7 (типовой) и Бр245 (факультативный эндофит, привлекающий особое внимание в связи со способностью к проникновению в корни пшеницы). Недавно были опубликованы данные о почти полной нуклеотидной последовательности хромосомы и шести плазмид (из семи известных) А. ЪгазИете Бр245 (МзшешзкЬВуё е/ а1., 2011) и ряда других штаммов азоспирилл. Однако значительная часть предсказанных генов азоспирилл не имеет

гомологов в существующих базах данных, функция лишь 60-67% генов может быть более или менее достоверно предсказана; и лишь очень небольшая фракция этих генов была исследована экспериментально.

В последние годы стало понятно, что бактерии могут собираться в организованные группы, обмениваться информацией, распределять задачи, учиться на прошлом опыте благодаря краткосрочной эпигенетической памяти и совместно выбирать наиболее оптимальные варианты взаимодействия с внешней средой и другими организмами, т.е. вести "социальную" жизнь, ранее считавшуюся привилегией только высших организмов (Ben-Jacob, 2008). Исследования разнообразных проявлений социального поведения микроорганизмов ("ощущение кворума", формирование биопленок, роение, тянущая подвижность и пр.) способствуют развитию нового раздела микробиологии - социомикробиологии (Parsek, Greenberg, 2005).

Одним из факторов, определяющих адаптивные возможности азоспирилл, является их подвижность. Она обеспечивается наличием жгутиков, что позволяет посредством тактических реакций перемещаться к наиболее благоприятным условиям, закрепляться на поверхности высших организмов, в том числе, растений. В жидких средах азоспириллы перемещаются благодаря наличию единственного полярного жгутика, а на плотных и полужидких средах подвижность обеспечивается синтезом многочисленных латеральных флагелл (Tarrand et al., 1978; Hall, Krieg, 1983, 1984; Falk étal, 1985; Khammas etal., 1989; Schloter étal., 1994). Коллективные перемещения микроорганизмов зависят не только от механизмов, обеспечивающих собственно движение, но и от межклеточных контактов, опосредуемых мажорными компонентами клеточной поверхности, продукции сурфактантов и ряда других факторов (Harshey, 2003).

Способность к колонизации корневой системы растений повышается благодаря способности микроорганизмов переходить от индивидуальной подвижности к коллективной миграции (Дебабов, 1999; Олескин с соавт., 2000; Verstraeten et al., 2008). Следствием этого является увеличение приспособляемости бактерий, в т.ч. азоспирилл к обитанию в гетерогенных экологических нишах.

При изучении механизмов становления ассоциативного симбиоза нельзя не

учитывать наличие особого биологического явления - формирования бактериальных биопленок. Биопленки с дифференцированными клетками бактерий, с гетерогенными микронишами и водными каналами, представляющими примитивную циркуляторную систему, напоминают организацию многоклеточных организмов (Гостев, Сидоренко, 2010). Форма существования микроорганизмов в виде биопленок - это эволюционно выгодный способ надклеточной организации как патогенных, условно-патогенных, так и ассоциативных представителей прокариот.

Таким образом, альфапротеобактерии А. brasilen.se Бр245 являются удобным модельным объектом для экспериментального изучения феномена растительно-бактериальной ассоциативности и социального поведения бактерий. Использование в экспериментальных исследованиях не только штамма дикого типа, но и оригинальных мутантов определенных классов, по-видимому, может способствовать получению новой информации о генетических аспектах социального поведения этих бактерий.

Цель диссертационной работы заключалась в идентификации генетических локусов А. ЬгаяПете, мутагенез которых сопровождается существенными изменениями в жгутиковании и социальном поведении бактерий.

Задачи диссертационного исследования:

1. Анализ изменений в первичной структуре 85-МДа плазмиды (р85), произошедших в результате ее слияния с вектором для омегонового мутагенеза рШР350 у производного штамма А brasilen.se Бр245 с ускоренным роением.

2. Генетико-физиологическая характеристика нескольких омегоновых мутантов А. ЪгаяИете 8р245, имеющих дефекты в образовании полярного и латеральных жгутиков.

3. Мониторинг процесса формирования биопленок на абиотических поверхностях и корнях проростков пшеницы штаммом А. ЪгаьИете Бр245 и его мутантами по структуре гликополимеров клеточной поверхности и подвижности.

Научная новизна работы. Охарактеризованы изменения в первичной структуре плазмиды р85 у одного из дериватов штамма А. ЬгазИете 8р245 с ускоренным роением; аннотированы несколько новых генов р85. На примере мутантов А. ЬгаБПете 8К039 и А. ЪгазИете 8р245.1610 впервые показано, что вставка

инсерционного элемента в одну из копий генов липидного обмена, кодирующих 3-гидроксиизобутиратдегидрогеназу (mmsB) или 3-оксоацил-[ацил-переносящий белок]-редуктазу (fabG), не сказываясь на жизнеспособности бактерий, вызывает появление дефектов в жгутиковании и подвижности. На примере мутанта A. brasilense Sp245.1063 впервые описано негативное влияние инактивации лишь одной из копий гена flhB, кодирующего компонент жгутикового экспортного аппарата, на сборку жгутиков двух видов - конститутивного полярного и индуцибельных латеральных. Выявлено влияние мутаций в генах flhB, mmsB или fabG на эффективность формирования биопленок A. brasilense Sp245 на гидрофильной и гидрофобной абиотических поверхностях. У деривата A. brasilense Sp245.5 с крупной плазмидной перестройкой и новым О-полисахаридом обнаружена способность к более активному, по сравнению с родительским штаммом, формированию биопленок на корнях растения-хозяина.

Научно-практическая значимость работы. Инсерционные мутанты A. brasilense Sp245, полученные в настоящей работе, могут быть использованы в новых работах по изучению механизмов регуляции социального поведения азоспирилл. Штаммы A. brasilense Sp245.1063 и A. brasilense Sp245.1610 депонированы в коллекции ризосферных микроорганизмов Института биохимии и физиологии растений и микроорганизмов Российской академии наук (ИБФРМ РАН) под номерами IBPPM 521 и IBPPM 522, соответственно. Представленная в данной работе информация свидетельствует о необходимости более детального исследования вклада ферментов липидного метаболизма и мультисенсорной гибридной гистидинкиназы/регулятора ответа, кодируемой хромосомным локусом AZOBR 150176, в процессы, существенные для успешной сборки жгутиков и обеспечения подвижности A. brasilense Sp245 в средах разной плотности.

Основные положения диссертации, выносимые на защиту:

1. Определенные изменения первичной структуры 85-МДа плазмиды штамма Azospirillum brasilense Sp245 в результате интеграции чужеродной ДНК приводят к ускорению роения бактерий.

2. Инактивация только одной из копий гена flhB, кодирующего компонент жгутикового экспортного аппарата, у бактерий A. brasilense Sp245 может

сопровождаться дефектами в образовании и конститутивного полярного жгутика, и индуцибельных латеральных жгутиков.

3. Вставка инсерционного элемента только в одну из копий генов ферментов липидного обмена 3-гидроксиизобутиратдегидрогеназы {ттзВ) и 3-оксоацил-[ацил-переносящий белок]-редуктазы (/аЬС) может приводить к дефектам в подвижности и жгутиковании А. ЪгазИете 8р245.

4. У дефектных по жгутиковой подвижности АИВ, тпгпбВ или /аЬО мутантов А. ЬгаяИете Бр245 модифицирована способность к формированию биопленок на гидрофобных и гидрофильных абиотических поверхностях.

5. Спонтанное изменение химической структуры О-полисахарида А. ЬгаяИете Бр245 оказывает позитивное влияние на процесс формирования биопленок азоспирилл на корнях проростков пшеницы.

Диссертационная работа выполнена в лаборатории генетики микроорганизмов (ЛГМ) ИБФРМ РАН в рамках трех плановых тем НИР: "Изучение вклада плазмид в определение подвижности и образования мажорных компонентов клеточной поверхности у почвенных ассоциативных бактерий АгояртИит ВтяИете" (2006— 2008 гг., № госрегистрации 01200606181, научный руководитель - д.б.н. Е.И. Кацы); "Изучение генетической регуляции социальной подвижности и образования мажорных компонентов клеточной поверхности у бактерий, ассоциированных с растениями" (2009-2012 гг., № госрегистрации 01200904390, научный руководитель - д.б.н. проф. Е.И. Кацы) и "Генетический анализ социального поведения альфапротеобактерий АгозртИит ЪгсяИетё" (2013-2015 гг., № госрегистрации 01201359055, научный руководитель - д.б.н. проф. Е.И. Кацы). Исследования частично поддержаны грантами Российского фонда фундаментальных исследований 06-04-48204-а, 12-04-00262-а (руководитель - д.б.н. проф. Е.И. Кацы) и 13-04-01276-а (руководитель - к.б.н. Л.П. Петрова).

Личный вклад соискателя. Экспериментальные данные, на основе которых сформулированы положения и выводы, представленные к защите, получены лично автором. Соискатель принимал непосредственное участие в постановке задач исследования, подготовке и проведении экспериментальных работ, обработке и обсуждении полученных результатов, подготовке публикаций.

Отдельные эксперименты выполнялись при участии коллег из ИБФРМ РАН: д.б.н. проф. Е.И. Кацы, к.б.н. Л.П. Петровой, д.б.н. А.В. Шелудько, к.б.н. М.П. Чернышовой, к.б.н. Ю.А. Филипьечевой, Е.М. Телешевой, д.б.н. О.И. Соколова, к.б.н. М.К. Соколовой и к.х.н. A.M. Бурова. Секвенирование ДНК выполнено в лаборатории молекулярной генетики ФГУ НИИ вирусологии им. Д.И. Ивановского Минздравсоцразвития РФ под руководством к.б.н. А.Г. Прилипова. Автор признателен всем коллегам за помощь в работе.

Апробация работы. Материалы диссертационной работы были представлены на IV Межрегиональной конеренции молодых ученых "Стратегия взаимодействия микроорганизмов и растений с окружающей средой" (Саратов, 2008); V и VI Всероссийских конференциях молодых ученых "Стратегия взаимодействия микроорганизмов и растений с окружающей средой" (Саратов, 2010, 2012); III, IV и VI Всероссийских с международным участием конгрессах студентов и аспирантов-биологов "Симбиоз-Россия 2010" (Нижний Новгород, 2010), "Симбиоз-Россия 2011" (Воронеж, 2011; присужден Диплом оргкомитета конгресса за лучший доклад (1-е место) в подсекции "Микробиология") и "Симбиоз-Россия 2013" (Иркутск, 2013; присужден Диплом оргкомитета конгресса за лучший доклад (2-е место) в секции "Микробиология и биотехнология" и объявлена Благодарность оргкомитета конгресса за активное участие и большое количество заданных вопросов), VII Молодежной школе-конференции с международным участием "Актуальные аспекты современной микробиологии" (Москва, 2011) и научной конференции по биоорганической химии и биотехнологии "X чтения памяти академика Юрия Анатольевича Овчинникова" (Москва-Пущино, 2011; присужден Диплом лауреата конкурса молодых ученых на лучшую научно-исследовательскую работу).

Диссертационная работа обсуждена и одобрена на расширенном заседании лаборатории генетики микроорганизмов ИБФРМ РАН 23.01.2014, протокол № 199.

Публикации. По теме диссертации опубликовано 12 работ, в том числе, 3 статьи в рецензируемых журналах, рекомендованных ВАК РФ для опубликования основных научных результатов диссертаций на соискание ученой степени кандидата и доктора наук.

Объем и структура диссертации. Работа изложена на 107 страницах машинописного текста, содержит 3 таблицы и 21 рисунок. Диссертация состоит из введения, обзора литературы, описания материалов и методов исследования, изложения и обсуждения результатов собственных исследований, заключения, выводов и списка использованной литературы, включающего 262 источника, из них 57 на русском и 205 на английском и немецком языках.

Глава 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1 Краткая характеристика ассоциативного растительно-микробного взаимодействия и ассоциативных бактерий рода Azospirillum

Обязательным компонентом любого фитоценоза являются ризосферные микроорганизмы, вступающие в тесные взаимоотношения с растениями. "Сожительство" бактерий с растениями в основном заключается во взаимном обмене метаболитами и их трансформации, что в результате обеспечивает регуляцию многих жизненных процессов у обоих партнеров и увеличивает способность к их адаптации к меняющимся условиям почвы. Бактерии играют огромную роль в жизни растений, так как улучшают рост и развитие последних, выполняя широкий круг адаптивно значимых функций. Однако микросимбионты могут также снижать выживаемость растений-хозяев или даже приводить к их гибели. Обычно взаимодействие высших растений и микроорганизмов в литературе подразделяют на классический симбиоз, ассоциативность и патогенез.

Примером взаимовыгодных взаимоотношений растений с бактериями, при которых формируются специализированные симбиотические структуры - клубеньки, является симбиоз бобовых растений с ризобиями. Симбиозы в настоящее время рассматриваются как биологические комплексы с высокой степенью генетической и метаболической интеграции неродственных организмов (Тихонович, Проворов, 2003; Provorov et al, 2010).

Частным случаем взаимовыгодного сосуществования бактерий с растениями является ассоциативный симбиоз, при котором растения формируют ассоциации с различными полезными для своего роста и развития ризосферными бактериями, которые относятся к группе PGPR. PGPR обитают в почве и на корнях растений и отличаются способностью стимулировать их рост либо непосредственно, либо косвенно. Наиболее известным механизмом прямого воздействия ростсимулирующих ризобактерий на растение является фитостимуляция, т.е. способность синтезировать фитогормоны (цитокины, гиббереллины и ауксины), улучшать минеральное питание растения (например, посредством увеличения

усвоения фосфора), а также нейтрализовать токсические вещества (Spaepen et al., 2009; Nihorimbere et al., 2011; Vacheron et al., 2013). Косвенное воздействие ризосферных ассоциативных бактерий на растение, главным образом, связано с сокращением ущерба, нанесенного болезнетворными микроорганизмами (Van Loon, 2007; Weller, 2007).

Ростстимулирующая активность приписывается штаммам бактерий, принадлежащим к различным родам: Azoarcus, Azospirillum, Azotobacter, Arthrobacter, Bacillus, Clostridium, Enterobacter, Paenibacillus, Streptomyces, Gluconoacetobacter, Pseudomonas, Serratia, Sphingobacterium, Achromobacter, Ralstonia и др. (Spaepen et al., 2007, 2009; Hartmann et al., 2008; Marques et al., 2010).

Азоспириллы впервые выделены M. Бейеринком в 1925 г. и ранее были известны как Spirillum lipoferum (Beijerinck, 1925). Интерес к ним, как к ассоциативным представителям надцарства прокариот, возник после выхода в свет публикаций доктора J. Döbereiner (1983), которая установила факт образования ассоциации азоспирилл (Azospirillum) с корневыми системами тропических злаков. Одной из основных причин изучения этих азотфиксирующих бактерий является их способность образовывать ассоциации с небобовыми растениями.

Необходимо отметить, что для этого типа симбиоза не характерно формирование специализированных структур, и взаимодействие с растением не является видо- и штаммоспецифичным. Поэтому при отсутствии четко выраженных морфологических детерминант, иллюстрирующих факт формирования ассоциации, используются косвенные доказательства, такие как: сродство лектинов поверхности бактерий к клеткам растений (Никитина с соавт., 1996), увеличение продукции полисахарида (Neyra et al., 1995), активность адсорбции бактерий на корнях (Егоренкова с соавт., 2001), способность культур к агрегации и флоккуляции (Никитина с соавт., 2001) и т.д.

В настоящее время стало ясно, что в процессе прикрепления к тканям растений и животных микроорганизмы используют сходные стратегии (Lugtenberg, Dekkers 1999; Chin-A-Woeng et al., 2000; Lugtenberg et al., 2001). Узнавание считается начальным ключевым этапом и может происходить через физические контакты, например, при помощи адгезинов, фимбрий, жгутиков, систем секреции III и IV типа

или с помощью специальных сигнальных молекул. Установление связи бактерий с растениями происходит благодаря активности особых генных систем, появление которых отмечается уже у факультативных симбионтов. Например, у ряда PGPR при развитии в прикорневой зоне активируются гены синтеза феназинов - антибиотиков, обеспечивающих биоконтроль патогенов, а также фитогормонов, модифицирующих развитие корней (Lugtenberg et al., 2001).

Род Azospirillum - грамотрицательные, свободноживущие, азотфиксирующие, стимулирующие рост растений ризобактерии, обитают в ризосфере различных трав и зерновых культур, произрастающих по всему миру (Басилашвили, Нуцубидзе, 1984; Федорова с соавт., 1985; Bashan, Holguin, 1997; Steenhoudt, Vanderleyden, 2000; Lavrinenko et al., 2010; Guerrero-Molina et al., 2012). Считается, что основным механизмом, посредством которого азоспириллы стимулируют рост растений, является производство фитогормонов. В связи с этим, бактерии рода Azospirillum применялись (и до сих пор применяются в виде бактериальных препаратов) в производстве различных экономически важных зерновых культур, способствуя увеличению урожайности до 30% в ряде случаев (Lin et al., 1983; Sarig et al., 1988; Zimmer et al., 1988; Cacciari et al., 1989; Redkina, 1990; Андреева с соавт., 1993; Okon, Labandera-Gonzalez, 1994; Stancheva et al., 1995; Baldani et al., 1997; Fuentes-Ramirez, Caballero-Mellado, 2005; Dobbelaere, Okon, 2007; Molina-Favero et al., 2008; Моргун с соавт., 2009; Hungría et al, 2010; Helman et al., 2011; Kochar, Srivastava, 2012).

Процесс адсорбции клеток азоспирилл к корням пшеницы (Triticum aestivum) может быть разделен на два этапа (Michiels et al., 1991; Albareda et al., 2006; De Troch, Vanderleyden, 1996; Rodríguez-Navarro et al., 2007). Первая фаза является слабым, обратимым неспецифическим связыванием и опосредуется белковыми структурами бактериальной поверхности, КПС, а также полярным жгутиком. Второй этап (заякоривание) является необратимым, происходит через 8-16 ч после инокуляции и опосредуется поверхностными полисахаридными составляющими клеточной поверхности бактериальной клетки. Адсорбция и заякоривание - взаимно независимые процессы (Michiels et al., 1991). На способность азоспирилл проникать внутрь корня, возможно, оказывает влияние наличие пектолитической и

протеолитической активности, которые отмечены рядом исследователей (Tien et al., 1981; Чернышова, Игнатов, 2001).

Как правило, взаимодействие почвенных бактерий с корнями растений приводит к деформации корневых волосков, в том числе, с образованием разветвлений (Halverson, Stacey, 1986). Показано, что инокуляция азоспириллами разных сортов хлебных злаков влияет на морфологию корней, в частности, происходит удлинение первичных корней и увеличение числа и длины боковых корней. Данные изменения способствует улучшению водного статуса растений, увеличению поступления питательных веществ, что в результате позитивно отражается на росте и развитии всего растения (Patriquin et al., 1983; Okon, Kapulnik, 1986). Морфологические изменения корневой системы после инокуляции азоспириллами по большей части связаны с синтезом и секрецией индолил-3-уксусной кислоты этими бактериями (Spaepen et al., 2013). Изменение морфологии корневых волосков в ответ на бактериальную инфекцию может сопровождаться колебаниями в концентрации пероксида водорода, что связывают с необходимостью активных форм кислорода для процессов, ведущих к скручиванию корневых волосков и последующей инвазии клубеньковых бактерий (Lohar et al, 2007).

Бактерии рода Azospirillum, принадлежащие к семейству Rhodospirillaceae и классу альфапротеобактерий, подвижны; имеют форму изогнутых палочек диаметром 0.8-1.0 мкм и длиной от 2-х до 4-х мкм. (Tarrand et al., 1978; Krieg, Dôbereiner, 1984; Steenhoudt, Vanderleyden, 2000). Их присутствие в ризосфере не вызывает значительных морфологических или физиологических модификаций каждого из партнеров, хотя взаимная выгода может быть показана для обоих (Helman et al, 2011 ; Fibach-Paldi et al, 2012).

В настоящее время род Azospirillum включает 18 видов: A. brasilense и A. lipoferum (Tarrand et al, 1978), A. amazonense (Falk et al., 1985), A. halopraeferens (Reinhold et al, 1987), A. irakense (Khammas et al, 1989), A. doebereinerae (Eckert et al, 2001), A. largimobile (Dekhil et al., 1997), A. oryzae (Xie, Yokota, 2005), A. melinis (Peng et al, 2006), A. canadense (Mehnaz et al, 2007a), A. zeae (Mehnaz et al, 2007b), A. rugosum (Young et al, 2008), A. picis (Lin et al, 2009), A. palatum (Zhou et al, 2009), A. thiophilum (Lavrinenko et al, 2010) и A. formosense (Lin et al, 2012), A. fermentarium

(Lin et al, 2013) и A. humicireducens (Zhou et al, 2013). Однако наиболее хорошо изученными остаются бактерии видов A. brasilense и A. lipoferum.

Показано, что процентное содержание гуанина и цитозина в ДНК азоспирилл составляет 70% (Tarrand et al., 1978; Falk et al., 1985; Reinhold et al, 1987; Khammas et al., 1989; Eckert et al., 2001), a размер генома вариьирует от 4800 т.п.н. как у A. irakense и до 9700 т.п.н. как у A. lipoferum. Помимо одной или нескольких хромосом, геном азоспирилл содержит многочисленные плазмиды, которые вносят вклад в определение признаков содействующих установлению ассоциативных взаимодействий (Michiels et al, 1994; Martin-Didonet et al., 2000; Steenhoudt, Vanderleyden, 2000; Кацы, 2002, 2003, 2007; Kaneko et al, 2010; Katsy, 2011; Wisniewski-Dyé et al, 2011).

Одним из интересных направлений в исследованиях ассоциативных бактерий является анализ динамики их многокомпонентных геномов, приводящий к появлению фазовых вариаций. Последние затрагивают систему подвижности, продукцию экзоферментов и вторичных метаболитов, влияют на способность осуществлять биоконтроль патогенов, что в результате повышает адаптационную способность микроорганизмов (Alexandre et al, 1996, 1999; Dekkers et al, 1998; Alexandre, Bally, 1999; Шелудько, Кацы, 2001; Sânchez-Contreras et al, 2002; Петрова с соавт., 2005а, 20056, 2010; van den Broek et al2005; Varshalomidze et al, 2012). Благодаря этим исследованиям, уже сконструированы производные PGPR, обладающие повышенной колонизационной способностью (Dekkers et al, 2000).

Геном азоспирилл, как и многих других PGPR, достаточно пластичен и обогащен такими мобильными генетическими элементами (МГЭ), как IS элементы, транспозоны, плазмиды, профаги, а также содержит много нуклеотидных повторов (Kaneko et al, 2010; Wisniewski-Dyé et al, 2011). Роль МГЭ в эволюционной адаптации микроорганизмов к быстро меняющимся условиям окружающей среды общепризнана. Специфические условия роста, такие как температурный стресс, продолжительное голодание, недостаток кислорода могут индуцировать геномные перестройки с участием МГЭ (Rajeshvari, Sonti, 2000; Faure et al, 2004; Ильина, 2006; Foster, 2007). Так, спонтанные плазмидные перестройки привели к изменению некоторых морфологических и физиологических характеристик штаммов

A. brasilense Sp7 и Sp245 (Петрова с соавт., 2005а, 20056, 2010; Katsy, 2011; Varshalomidze et al., 2012).

Следует отметить, что в биопленках, ризосфере и других локальных экосистемах в условиях тесного контакта партнеров с участием МГЭ осуществляется успешный горизонтальный перенос генов, часто способствующий появлению бактерий с новыми свойствами. У PGPR, находящихся в ризосфере, индукция переноса плазмид может быть связана как с экссудацией растениями питательных веществ, так и с адсорбцией бактерий на поверхности корней, что способствует активному контакту доноров и реципиентов (Donlan, 2002; Sorensen et al, 2005).

1.2 Основные гликополимеры поверхности бактериальной клетки

На любом этапе взаимодействия растений с бактериями очень важную роль играет клеточная поверхность. В качестве потенциальных факторов симбиоза обычно рассматривают поверхностно-ассоциированные и внеклеточные полисахариды, которые включают капсульные полисахариды (КПС), липополисахариды (ЛПС) и внеклеточные экзополисахариды (ЭПС). Для изучения свойств полисахаридов бактериальной поверхности часто используют краситель калькофлуор белый, проявляющий специфичность к ряду полисахаридсодержащих биополимеров, в связи с чем фенотип микроорганизмов не способных к синтезу ЭПС и КПС относится к Cal—.

ЛПС - основной компонент клеточной стенки грамотрицательных микроорганизмов, вносящий существенный вклад в развитие симбиотических взаимоотношений микросимбионтов с растением-хозяином (Kannenberg, Carlson, 2001), на долю которого приходится около 15% от массы внешней мембраны, и заполняет примерно 75% площади поверхности бактериальной клетки (Lerouge, Vanderleyden, 2001). Среди изученных грамотрицательных бактерий только Fibrobacter succinogenes S85 и представители рода Sphingomonas не синтезируют ЛПС (Alexander, Zahringer, 2002).

В молекуле ЛПС можно выделить следующие структурные области: липид А, олигосахарид кора и О-специфический полисахарид (ОПС) (рисунок 1).

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Ковтунов, Евгений Анатольевич, 2014 год

СПИСОК ИСПОЛЬЗОВАННЫХ ЛИТЕРАТУРНЫХ ИСТОЧНИКОВ

1. Андреева И.Н., Редькина Т.В., Исмаилов С.Ф. Роль индолилуксусной кислоты в стимулирующем действии Azospirillum brasilense на бобово-ризобиальный симбиоз // Физиология растений. - 1993. - Т. 40, № 6. - С. 901-906.

2. Басилашвили Л.А., Нуцубидзе H.H. Распространение азоспирилл в некоторых почвах Грузии // Сообщения АН Грузин. ССР. - 1984. - Т. 114, № 3. - С. 617-620.

3. Бродский В.Я. Прямые межклеточные взаимодействия и «социальное» поведение клеток млекопитающих, протистов и бактерий. Возможные причины многоклеточности // Онтогенез. - 2009. - Т. 40, № 2. - С. 97-111.

4. Бурыгин Г.Л. Сравнительное исследование О- и Н-антигенов почвенных бактерий рода Azospirillum: Дисс...канд.биол.наку - Саратов: ИБФРМ РАН, 2003 - 114 с.

5. Бухарин О.В., Усвяцов Б.Я., Хуснутдинова Л.М. Межбактериальные взаимодействия // Журн. микробиол. эпидемиол. иммунобиол. - 2003. - № 4. - С. 3-8.

6. Волошин С.А., Капрельянц A.C. Межклеточные взаимодействия в бактериальных популяциях // Биохимия. - 2004. - Т. 69, № 11. - С. 1555-1564.

7. Гинцбург А.Л., Ильина Т.С., Романова Ю.М. «Quorum sensing» или социальное поведение бактерий // Журн. микробиол. эпидемиол. иммунобиол. - 2003. - № 5. - С. 86-93.

8. Гостев В.В., Сидоренко С.В. Бактериальные биоплёнки и инфекции // Журнал инфектологии. - 2010. - Т. 2, №> 2. - С. 4-15.

9. Дебабов В.Г. Жизнь бактерий за стенами лабораторий // Молекул, биология. - 1999. -Т. 33, №6.-С. 1074-1084.

10. Домарадский И.В. Роль поверхностных структур клеток-реципиентов при конъюгации бактерий // Молекулярная генетика, микробиология и вирусология. - 1985. - № 12. - С. 311.

11. Егоренкова И.В., Коннова С.А., Федоненко Ю.П., Дыкман Л.А., Игнатов В.В. Роль полисахаридсодержащих компонентов капсулы Azospirillum brasilense в адсорбции бактерий на корнях проростков пшеницы // Микробиология. - 2001. - Т. 70, № 1. - С. 4550.

12. Здоровенко Г.М., Здоровенко Э.Л. Липополисахариды Pseudomonas syringae. Иммунохимические свойства и строение как основа для классификации штаммов // Микробиология. - 2010. - Т. 79, № 1. - С. 52-62.

13. Ильина Т.С. Суперинтегроны бактерий - источники новых генов с адаптивными функциями // Генетика. - 2006. - Т. 42, № 11. - С. 1536-1546.

14. Кабанов Д.С., Прохоренко И.Р. Структурный анализ липополисахаридов грамотрицательных бактерий // Биохимия. - 2010. - Т. 75, № 4. - С. 469-491.

15. Кацы Е.И. Молекулярно-генетические аспекты образования у Azospirillum brasílense О-специфических полисахаридов, двигательных органелл и экстраклеточных метаболитов, важных для взаимодействия этих бактерий с растениями: Дисс... д-ра биол. наук. - М.: ИОГен им. Н.И. Вавилова РАН, 2002а. - 388 с.

16. Кацы Е.И. Свойства и функции плазмид ассоциированных с растениями бактерий рода Azospirillum // Успехи современной биологии. - 20026. - Т. 122. - С. 353-364.

17. Кацы Е.И. Молекулярно-генетические процессы, влияющие на ассоциативное взаимодействие почвенных бактерий с растениями / Под ред. Игнатова В.В. - Саратов: Изд-во Сарат. ун-та, 2003. - 169 с.

18. Кацы Е.И. Молекулярно-генетический анализ ассоциативного взаимодействия бактерий и растений // Молекулярные основы взаимоотношений ассоциативных микроорганизмов с растениями / Под ред. В.В. Игнатова. - М.: Наука, 2005. - С. 17-45.

19. Кацы Е.И., Борисов И.В., Машкина А.Б., Панасенко В.И. Влияние плазмидного состава на реакции хемотаксиса у ассоциированных со злаками бактерий Azospirillum brasilense Sp245 // Мол. генет. микробиол. вирусол. - 1994. - № 2. - С. 29-32.

20. Кацы Е.И., Борисов И.В., Шелудько А.В. Влияние интеграции вектора pJFF350 в 85-МДа плазмиду Azospirillum brasilense Sp245 на жгутикование и подвижность бактерий // Генетика. - 2001. - Т. 37, № 2. - С. 183-189.

21. Кацы Е.И., Борисов И.В., Петрова Л.П., Матора Л.Ю. Использование фрагментов 85- и 120-МДа плазмид Azospirillum brasilense Sp245 для изучения плазмидной перестройки у этих бактерий и для поиска гомологичных последовательностей в плазмидах Azospirillum brasilense Sp7 // Генетика. - 2002. - Т. 38, № 2. - С. 182-189.

22. Кацы Е.И., Камнева А.Б., Борисов И.В. Одиночные инсерции омегона в ДНК Azospirillum brasilense могут приводить к дефектам в нескольких видах бактериальной подвижности // Мол. генет. микробиол. вирусол. - 2004. - № 3. - С. 40-41.

23. Кацы Е.И., Петрова Л.П., Кулибякина О.В., Прилипов А.Г. Анализ плазмидных локусов Azospirillum brasilense, кодирующих ферменты синтеза (липо)полисахаридов // Микробиология. - 2010. - Т. 79, № 2. - С. 239-245.

24. Книрель Ю.А., Кочетков Н.К. Строение липополисахаридов грамотрицательных бактерий // Биохимия. - 1993. - Т. 58. № 2. - С. 166-181.

25. Коннова С.А., Макаров О.Е., Скворцов И.М. Экзополисахариды бактерий Azospirillum brasilense Sp245 и Spl07 // Микробиол. журн. - 1992. - Т. 54, № 2. - С. 31-42.

26. Маянский А.Н., Чеботарь И.В., Руднева Е.И., Чистякова В.П. Pseudomonas aeruginosa: характеристика биопленочного процесса // Мол. генет. микробиол. вирусол. - 2012. — № 1. -С. 3-8.

27. Метлина А.Л. Жгутики прокариот как система биологической подвижности // Успехи биологической химии. -2001. - Т. 41. - С. 229-282.

28. Методы общей бактериологии / Под ред. Герхардта Ф. и др. - М.: Мир, 1984. - Т. 2. - 469 с.

29. Моргун В.В., Коць С.Я., Кириченко Е.В. Ростстимулирующие ризобактерии и их практическое применение // Физиология и биохимия культурных растений. - 2009. - Т. 41, № 3. - С. 187-206.

30. Никитина В.Е., Аленькина С.А., Пономарева Е.Г., Савенкова Н.Н. Изучение роли лектинов клеточной поверхности азоспирилл во взаимодействии с корням пшеницы // Микробиология. - 1996. - Т. 65, № 2 - С. 165-170.

31. Никитина В.Е., Пономарева Е.Г., Аленькина С.А., Коннова С.А. Участие бактериальных лектинов клеточной поверхности в агрегации азоспирилл // Микробиология. - 2001. - Т. 70, № 4. - С 471-476.

32. Никитина В.Е., Пономарева Е.Г., Аленькина С.А. Лектины клеточной поверхности азоспирилл и их роль в ассоциативных взаимодействиях с растениями // Молекулярные основы взаимоотношений ассоциативных микроорганизмов с растениями / Под ред. Игнатова В.В. - М.: Наука, 2005. - С. 70-97.

33. Новик Г.И., Высоцкий В.В. Архитектоника популяций бифидобактерий: субмикроскопический аспект когезии клеток Bifidobacterium adolescentis и Bifidobacterium bifidum И Микробиология. - 1995. - Т. 64, № 2. - С. 222-227.

34. Олескин А.В. Надорганизменный уровень взаимодействия в микробных популяциях // Микробиология. - 1993. - Т. 62, № 3. - С. 389^103.

35. Олескин А.В., Кироская Т.А., Ботвинко И.В., Лысак Л.В. Действие серотонина (5-окситриптамицина) на рост и дифференцировку организмов // Микробиология. - 1988. - Т. 67, №3.- С. 305-312.

36. Олескин А.В., Ботвинко И.В., Цавкелова Е.А. Колониальная организация и межклеточная коммуникация у микроорганизмов // Микробиология. - 2000. - Т. 69. - С. 309-327.

37. Петрова Л.П. Генетические аспекты продукции компонентов клеточной поверхности у ассоциативных азотфиксирующих микроорганизмов Azospirillum brasilense: Автореф. дисс. ... канд. биол. наук. - Саратов: РОСНИПЧИ "Микроб", 1998. - 22 с.

38. Петрова Л.П., Борисов И.В., Кацы Е.И. Плазмидные перестройки у Azospirillum brasilense // Микробиология. - 2005а. - Т. 74, № 4. - С. 572-574.

39. Петрова Л.П., Матора Л.Ю., Бурыгин Г.Л., Борисов И.В., Кацы Е.И. Анализ ДНК, ряда культурально-морфологических свойств и структуры липополисахаридов у близкородственных штаммов Azospirillum brasilense II Микробиология. - 20056. - T. 74, № 2. - С. 224-230.

40. Петрова Л.П., Шелудько A.B., Кацы Е.И. Плазмидные перестройки и изменения в формировании биопленок Azospirillum brasilense II Микробиология. - 2010. - T. 79, № 1. -С.129-132.

41. Романова Ю.М, Алексеева Н.В, Смирнова Т.А, Андреев А.Л, Диденко Л.В, Гинцбург А.Л. Способность к формированию биопленок в искусственных системах у различных штаммов Salmonella typhimurium II Журн. микробиол. эпидемиол. иммунол. - 2006а. - № 4. - С. 3842.

42. Романова Ю.М., Смирнова Т.А., Андреев А.Л., Ильина Т.С., Диденко Л.В., Гинцбург А.Л. Образование биопленок - пример "социального" поведения бактерий // /Микробиология. -20066. - Т. 75, № 4. - С. 556-561.

43. Сафронова И. Ю., Ботвинко И.В. Межклеточный матрикс Bacillus subtilis 271: полимерный состав и функции // Микробиология. - 1998. - Т. 67, № 1. - С. 55-60.

44. Скулачев В.П. Энергетика биологических мембран. - М.: Наука, 1989. - 564 с.

45. Тихонович И.А., Проворов H.A. Симбиогенетика микробно-раститетельных взаимодействий // Экологическая генетика. - 2003. - Т. 1, № 7. - С. 36-46.

46. Федоненко Ю.П., Егоренкова И.В., Коннова С.А., Игнатов В.В. Участие липополисахаридов азоспирилл во взаимодействии с поверхностью корней пшеницы // Микробиология. - 2001. - Т. 70, № 3. - С. 384-390.

47. Федоненко Ю.П., Кацы Е.И., Петрова Л.П., Бойко A.C., Здоровенко Э.Л., Качала В.В., Шашков A.C., Книрель Ю.А. Структура О-полисахарида мутантного штамма азотфиксирующих ризобактерий Azospirillum brasilense Sp245 с измененным плазмидным составом // Биоорган, химия. - 2010. - Т. 36, № 2. - С. 236-240.

48. Федорова Л.С., Позднякова Л.И., Каневская C.B. Выделение азоспирилл из культурных и дикорастущих злаков Саратовской области // Микробиология. - 1985. - Т. 54, № 4. - С. 684-685.

49. Хмель И.А. Quorum-sensing регуляция экспрессии генов: фундаментальные и прикладные аспекты, роль в коммуникации бактерий // Микробиология. - 2006. - Т. 75, № 4. - С. 457464.

50. Чеботарь И.В., Погорелов А.Г., Яшин В.А., Гурьев Е.Л., Ломинадзе Г.Г. Современные технологии исследования бактериальных биопленок // Современные технологии в медицине. - 2013. - Т.5, №1. - С. 14-20.

51. Чернышова М.П., Игнатов В.В. Внеклеточные протеолитические и пектинолитические ферменты бактерий рода Azospirillum в процессе ассоциативного взаимодействия с растениями // Сб. докл. XII юбилейной конф. «Ферменты микроорганизмов». - Казань, 2001.-С. 48—49.

52. Шелудько А.В. Получение и характеристика мутантов модельного штамма ассоциативных бактерий Azospirillum brasilense Sp245 по продукции и функционированию полярного и латеральных жгутиков: Дисс... канд. биол. наук. - Саратов: РосНИПЧИ "Микроб", 2000. -115 с.

53. Шелудько А.В., Кацы Е.И. Образование на клетке Azospirillum brasilense полярного пучка пилей и поведение бактерий в полужидком агаре // Микробиология. - 2001. - Т. 70, № 5. -С. 662-667.

54. Шелудько А.В., Борисов И.В., Крестиненко В.А., Панасенко В.И., Кацы Е.И. Влияние конго красного на подвижность бактерий Azospirillum brasilense // Микробиология. - 2006. -Т. 75, № 1,-С. 62-69.

55. Шелудько А.В., Кулибякина О.В., Широков А.А., Петрова Л.П., Матора Л.Ю., Кацы Е.И. Влияние мутаций в синтезе липополисахаридов и полисахаридов, связывающих калькофлуор, на формирование биопленок Azospirillum brasilense II Микробиология. - 2008. -T. 77,№3.-С. 358-363.

56. Шелудько А.В., Широков А.А., Соколова М.К., Соколов О.И., Петрова Л.П., Матора Л.Ю., Кацы Е.И. Колонизация корней пшеницы бактериями Azospirillum brasilense с различной подвижностью // Микробиология. - 2010. - Т. 79, № 5. - С. 696-704.

57. Шпаков А.О. Сигнальные молекулы бактерий непептидной природы QS-типа // Микробиология. - 2009. - Т. 78, № 2. - С. 163-175.

58. Ahmer В.М.М. Cell-to-cell signaling in Escherichia coli and Salmonella enterica // Mol. Microbiol. - 2004. - V. 52. - P. 933-945.

59. Albareda M., Dardanelli M., Sousa C., Megías M., Temprano F., Rodríguez-Navarro D. Factors affecting the attachment of rhizospheric bacteria to bean and soybean roots // FEMS Microbiol. Lett. - 2006. - V. 259. - P. 67-73.

60. Alexander C., Rietschel E.T. Bacterial lipopolysaccharides and innate immunity // J. Endotoxin Res. - 2001. - V. 7. - P. 167-202.

61. Alexander C., Zahringer U. Chemical structure of lipid A - the primary immunomodulatory center of bacterial lipopolysaccharides // Trends Glycosci. Glycotechnol. - 2002. - V. 14. - P. 6986.

62. Alexandre G., Bally R. Emergence of a laccase-positive variant of Azospirillum lipoferum occurs via a two-step phenotypic switching process // FEMS Microbiol. Lett. - 1999. - V. 174. - P. 371— 378.

63. Alexandre G., Jacound C., Faure D., Bally R. Population dynamics of a motile and a non-motile Azospirillum lipoferum strains during rice root colonization and motility variation in the rhizosphere // FEMS Microbiol. Ecol. - 1996. - V. 19. - P. 271-278.

64. Alexandre G., Rohr R., Bally R. A phase variant of Azospirillum lipoferum lacks a polar flagellum and constitutively expresses mechanosensing lateral flagella // Appl. Environ. Microbiol. - 1999. -V. 65.-P. 4701—4707.

65. Allison C., Lai H.C., Gygi D., Hughes C. Cell differentiation of Proteus mirabilis is initiated by glutamine, a specific chemoattractant for swarming cells // Mol. Microbiol. - 1993. - V. 8. - P. 53-60.

66. An D., Danhorn T., Fuqua C., Parsek M.R. Quorum sensing and motility mediate interactions between Pseudomonas aeruginosa and Agrobacterium tumefaciens in biofilm cocultures // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. - 2006. - V. 103. - P. 3828-3833.

67. Anderson J.K., Smith T.G., Hoover T.R. Sense and sensibility: flagellum-mediated gene regulation // Trends Microbiol. - 2010. - V. 18, № 1. - P. 30-37.

68. Armitage J.P. Behavioral responses in bacteria // Annu. Rev. Physiol. - 1992. - V. 54. - P. 683714.

69. Assmus B., Hutzler P., Kirchhof G., Amann R., Lawrence J.R., Hartmann A. In situ localization of Azospirillum brasilense in the rhizosphere of wheat with fluorescently labeled, rRNA-targeted oligonucleotide probes and scanning confocal laser microscopy // Appl. Environ. Microbiol. -1995.-V. 61.-P. 1013-1019.

70. Atkinson S, Throup JP, Stewart GS, Williams P. A hierarchical quorum-sensing system in Yersinia pseudotuberculosis is involved in the regulation of motility and clumping // Mol. Microbiol. - 1999. -V. 33. - P. 1267-1277.

71. Attridge S.R., Faseli A., Manning P.A. Isolation and characterization of bacteriophage-resistant mutants of Vibrio cholera 0139 // Microb. Pathog. - 2001. - V. 30. - P. 1694-1659.

72. Bahat-Samet E., Castro-Sowinski S., Okon Y. Arabinose content of extracellular polysaccharide plays a role in cell aggregation of Azospirillum brasilense II FEMS Microbiol. Lett. - 2004. - V. 237.-P. 195-203.

73. Bais H.P., Walker T.S., Stermitz F.R., Hufbauer R.A., Vivanco J.M. Enantiomeric dependent phytotoxic and antimicrobial activity of (i)-catechin: a rhizosecreted racemic mixture from Centaurea maculosa (spotted knapweed) // Plant. Physiol. - 2002. - V. 128. - P. 1173-1179.

74. Baldani J., Caruso L., Baldani V.L.D., Goi S.R., Dobereiner J. Recent advances in BNF with non-legume plants // Soil Biol. Biochem. - 1997. - V. 29. - P. 911-922.

75. Baldani V.L.D., Baldani J.I., Dobereiner J. Effects of Azospirillum inoculation on root infection and nitrogen incorporation in wheat // Can. J. Microbiol. - 1983. - V. 29. - P. 924-929.

76. Bansal T., Englert D., Lee J., Hedge M., Wood T.K., Jayaraman A. Differential effects of epinephrine, norepinephrine, and indole on Escherichia coli 0157:H7 chemotaxis, colonization, and gene expression I I Infect. Immun. - 2007. - V. 75. - P. 4597-4607.

77. Bashan Y. Migration of the rhizosphere bacteria Azospirillum brasilense and Pseudomonas fluorescens towards wheat roots in the soil // J. Gen. Microbiol. - 1986. - V. 132. - P. 3407-3414.

78. Bashan Y., Holguin G. Azospirillum-iplant relationships: environmental and physiological advances (1990-1996) // Can. J. Microbiol. - 1997. -V. 43. - P. 103-121.

79. Bashan Y., Levanony H., Girma M. Changes in proton efflux of intact wheat roots induced by Azospirillum brasilense Cd // Can. J. Microbiol. - 1989. - V. 39. - P. 691-697.

80. Beijerinck M.V. Uber ein Spirillum, welches frein Stickstoff binden kann // Centralbl. Bakt. II. -1925.-V. 29.-P. 326.

81. Belas R., Schneider R., Melch M. Characterization of Proteus mirabilis precocious swarming mutants: identification of rsbA, encoding a regulator of swarming behavior // J. Bacteriol. - 1998. -V. 180.-P. 6126-6139.

82. Ben-Jacob E. Social behavior of bacteria: from physics to complex organization // Eur. Phys. J. B. - 2008. - V. 65. - P. 315-322.

83. Berg H.C. The rotary motor of bacterial ftagella // Annu. Rev. Biochem. - 2003. - V. 72. - P. 1954.

84. Bergman K., Nalty E., Su L. Mutations in the two flagellin genes of Rhizobium meliloti // J. Bacteriol. - 1991. - V. 173. - P. 3716-3723.

85. Blango M.G., Mulvey M.A. Persistence of uropathogenic Escherichia coli in the face of multiple antibiotics // Antimicrob. Agents Chemother. - 2010. - V. 54. - P. 855-1863.

86. Boyer M., Bally R., Perrotto S., Chaintreuil C., Wisniewski-Dye F. A quorum-quenching approach to identify quorum-sensing-regulated functions in Azospirillum lipoferum II Res. Microbiol. - 2008. - V. 159. - P. 699-708.

87. Burdman S., Jurkevitch E., De Mot R., Vanderleyden J., Okon Y. Identification and characterization of the ompA gene encoding the major outer membrane protein of Azospirillum brasilense I IDNA Seq. - 2000. - V. 11. - P. 225-237.

88. Burdman S., Dulguerova G., Okon Y., Jurkevitch E. Purification of the outer membrane protein of Azospirillum brasilense, its affinity to plant roots and its involvement in cell aggregation // Mol. Plant-Microbe Interact. - 2001. - V. 14. - P. 555-561.

89. Cacciari I., Lippi D., Pietrosanti W. Phytohormone-like substance produced by single and mixed diazotrophic cultures of Azospirillum and Arthrobacter // Plant. Soil. - 1989. - V. 115.-P. 151— 153.

90. Chin-A-Woeng T.F.C., Bloemberg G.V., Mulders I.H.M., Dekkers L.C., Lugtenberg B.J.J. Root colonization by phenazine-l-carboxamide-producing bacterium Pseudomonas chlororaphis PCL1391 is essential for biocontrol of tomato foot and root rot // Mol. Plant-Microbe Interact. -2000.-V.13.-P. 1340-1345.

91. Chowdhury E.K., Nagata S., Misono H. 3-Hydroxyisobutyrate dehydrogenase from Pseudomonas putida E23: purification and characterization // Biosci. Biotechnol. Biochem. - 1996. - V. 60, № 12. - P. 2043-2047.

92. Cohen M.F., Han X.Y., Mazzola M. Molecular and physiological composition of Azospirillum spp. isolated from Rhizoctonia solani mycelia, wheat rhizosphere and human skin wounds // Can. J. Microbiol. - 2004. - V. 50. - P. 291-297.

93. Croes C.L., Moens S., van Bastelaere E., Vanderleyden J., Michiels K. The polar flagellum mediates Azospirillum brasilense adsorption to wheat roots // J. Gen. Microbiol. - 1993. - V. 139. - P. 960-967.

94. Danhorn T., Fuqua C. Biofilm formation by plant-associated bacteria // Annu. Rev. Microbiol. -2007.-V. 61.-P. 401^22.

95. Dakora F.D., Phillips D.A. Root exudates as mediators of mineral acquisition in low-nutrient environments // Plant Soil. - 2002. - V. 245. - P. 35-47.

96. Daniels R., Vanderleyden J., Michiels J. Quorum sensing and swarming migration in bacteria // FEMS Microbiol. Rev. - 2004. - V. 28. - P. 274-288.

97. Davey M.E. Microbial biofilms: from ecology to molecular genetics // Microbiol. Mol. Biol. -2000.-V. 64.-P. 847-867.

98. Dekhil B., Cahill M., Stackebrandt E., Sly L.I. Transfer of Conglomeromonas largomobilis subsp. largomobilis to the genus Azospirillum as Azospirillum largomobile comb. nov. and elevation of Conglomeromonas largomobilis subsp. parooensis to the new type species of Conglomeromonas, Conglomeromonas parooensis sp. nov. I I Syst. Appl. Microbiol. - 1997. - V. 20. - P. 72-77.

99. Dekkers L., Phoelich C.C., van der Fits L., Lugtenberg B.J.J. A site-specific recombinase is required for competitive root colonization by Pseudomonas jluorescens WCS365 // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. - 1998. -V. 95. - P. 7051-7056.

100. Dekkers L., Mulders I.H., Phoelich C.C., Ching-A-Woeng T.F., Wijfjes A.H., Lugtenberg B.J. The sss colonization gene of the tomato - Fusarium oxysporum f. sp. radices-lycopersici biocontrol strain Pseudomonas jluorescens WCS365 can improve root colonization of other wildtype Pseudomonas spp. Bacteria // Mol. Plant Microbe Interact. - 2000. - V. 13. - P. 1177-1183.

101. Del Gallo M., Haegi A. Characterization and quantification of exocellular polysaccharides in Azospirillum brasilense and Azospirillum lipoferum // Symbiosis. - 1990. - V. 9. - P. 155-161.

102. De Troch P., Vanderleyden J. Surface properties and motility of Rhizobium end Azospirillum in relation to plant root attachment // Microb. Ecol. - 1996. - V. 32. - P. 149-169.

103.Dobbelaere S., Okon Y. The plant growth promoting effects and plant responses // Associative and Endophytic Nitrogen-Fixing Bacteria and Cyanobacterial Associations / Eds. Elmerich C., Newton W.E. - Heidelberg: Springer, 2007. - P. 145-170.

104.Dobereiner J. Ten years Azospirillum II Azospirillum III: Genetics, Physiology, Ecology / Ed. Klingmuller W. - Berlin: Springer, 1983. - EXS48. - P.9-23.

105.Dobereiner J., Day J.M. Associative symbiosis in tropical grasses: characterization of microorganisms and dinitrogen fixing sites // Intern. Symp. Nitrogen Fixation - Interdisciplinary Discussion / Eds. E. Newton, C.J. Nijman. - Pullman: Washington State Univ. Press, 1976. - V. 2.-P. 518-538.

106.Donlan R.M. Biofilms: microbial life on surfaces // Emerg. Infect. Dis. - 2002. - V. 8. - P. 881890.

107.Dulla G., Lindow S.E. Quorum size of Pseudomonas syringae is small and dictated by water availability on the leaf surface // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. - 2008. - V. 105. - P. 3082-3087.

108.Dykman L.A., Staroverov S.A., Guliy O.I., Ignatov O.V., Fomin A.S., Vidyasheva I.V., Karavaeva O.A., Bunin V.D., Burygin G.L. Preparation of miniantibodies to Azospirillum brasilense Sp245 surface antigens and their use for bacterial detection // J. Immunoassay Immunochem. - 2012. - V. 33. - P. 115-127.

109.Eckert B.,Weber O.B., Kirchhof G., Halbritter A., Stoffes M., Hartmann A. Azospirillum doebereinerae sp. nov., a nitrogen-fixing bacterium associated with the C4-grass Miscanthus II Int. J. Syst. Evol. Microbiol. - 2001. - V. 51. - P. 17-26.

110. Eckhardt T. A rapid method for the identification of plasmid deoxyribonucleic acid in bacteria // Plasmid. - 1978. - V. 1, № 4. - P. 584-588.

111. Ehrlich G.D., Ahmed A., Earl J., Hiller N.L., Costerton J.W., Stoodley P., Post J.C., DeMeo P., Hu F.Z. The distributed genome hypothesis as a rubric for understanding evolution in situ during chronic bacterial biofilm infectious processes // FEMS Immunol. Med. Microbiol. - 2010. - V. 59.-P. 269-279.

112.Falk E.C., Dobereiner J., Johnson J.L., Krieg N.R. Deoxyribonucleic acid homology of Azospirillum amazonense Magalhaes et al. 1984 and emendation of the description of the genus Azospirillum II Int. J. Syst. Bacteriol. - 1985. - V. 35. - P. 117-118.

113.Faure D., Desair J., Keijers V., Bekri M.A., Proost P., Henxissat B., Vanderleyden J. Growth of Azospirillum irakense KBC1 on the aryl p-glycoside salicin requires either sal A or sa/B // J. Bacteriol. - 1999. -V. 181. - P. 3003-3009.

114.Fedonenko Y.P., Zatonsky G.V., Konnova S.A., Zdorovenko E.L., Ignatov V.V. Structure of the O-specific polysaccharide of the lipopolysaccharide of Azospirillum brasilense Sp245 // Carbohydr. Res. - 2002. - V. 337. - P. 869-872.

115.Fellay R., Krisch H.M., Prentki P., Frey J. Omegon-Rm: a transposable element designed for in vivo insertional mutagenesis and cloning of genes in Gram-negative bacteria // Gene. - 1989. - V. 76.-P. 215-226.

116.Ferriére L., Clarke D.J. The RcsC sensor kinase is required for normal biofilm formation in Escherichia coli K-12 and controls the expression of a regulon in response to growth on a solid surface // Mol. Microbiol. - 2003. - V. 50. - P. 1665-1682.

117.Fibach-Paldi S., Burdman S., Okon Y. Key physiological properties contributing to rhizosphere adaptation and plant growth promotion abilities of Azospirillum brasilense II FEMS Microbiol Lett. - 2012. - V. 326. - P. 99-108.

118. Foster P.L. Stress-induced mutagenesis in bacteria 11 Crit. Rev. Biochem. Mol. Biol. - 2007. - V. 42.-P. 373-397.

119. Francis N.R.G., Sosinsky G.E., Thomas D., De Rosier D.Y. Isolation, characterization and structure of bacterial flagellar motors containing the switch complex // J. Mol. Biol. - 1994. - V. 235.-P. 1261-1270.

120.Fraser G.M., Hughes C. Swarming motility // Curr. Opin. Microbiol. - 1999. - V. 2. - P. 630635.

121.Fuentes-Ramirez L.E., Caballero-Mellado J. Bacterial biofertilizers // PGPR: Biocontrol and Biofertilization / Ed. Siddiqui Z.A. - Dordrecht: Springer, 2005. - P. 143-172.

122. Fuqua C., Greenberg E.P. Listening in on bacteria: acyl-homoserine lactone signalling // Nat. Rev. Mol. Cell Biol. - 2002. - V. 3. - P. 685-695.

123. Fuqua C, Parsek E.P., Greenberg R.M. Regulation of gene expression by cell-to-cell communication: acyl-homoserine lactone quorum sensing // Annu. Rev. Genet. - 2001. - V. 35. -P. 439—468.

124. Gerl L., Sumper M. Halobacterial flagellins are encoded by a multigene family // J. Biol. Chem. -1988.-V. 263.-P. 13246-13251.

125.Givskov M., Ostling J., Eberl L., Lindum P.W., Christensen A.B., Christiansen G., Molin S., Kjelleberg S. Two separate regulatory systems participate in control of swarming motility of Serrada liquefaciens MG1 // J. Bacteriol. - 1998. - V. 180. - P. 742-745.

126. Gode-Potratz C.J., Kustusch R.J., Breheny P.J., Weiss D.S., McCarter L.L. Surface sensing in Vibrio parahaemolyticus triggers a programme of gene expression that promotes colonization and virulence // Mol. Microbiol. - 2011. - V. 79. - P. 240-263.

127. Guerrero-Molina F, Winik B.C,. Pedraza O. More than rhizosphere colonization of strawberry plants by Azospirillum brasilense II Appl. Soil Ecol. - 2012. - V. 61. - 205-212.

128.Guerry P., Aim R.A., Power M.E., Logan S.M., Trust T.J. Role of two flagellin genes in Campylobacter motility // J. Bacteriol. - 1991. - V. 173. - P. 4757^764.

129. Hall P.G., Krieg N.R. Swarming of Azospirillum brasilense on solid media // Can. J. Microbiol. -1983.-V. 29.-P. 1592-1594.

130. Hall P.G., Krieg N.R. Application of the indirect immunoperoxidase stain technique to the flagella of Azospirillum brasilense II Appl. Environ. Microbiol. - 1984. - V. 47. - P. 433^4-35.

131. Hall-Stoodley L., Stoodley P. Evolving concepts in biofilm infections // Cell Microbiol. - 2009. -V. 11.-P. 1034-1043.

132. Halverson L.J., Stacey G. Signal exchange in plant-microbe interactions // Microbiol. Rev. -1986.-V. 50.-P. 193-225.

133.Harshey R.M. Bacterial motility on a surface: many ways to a common goal // Annu. Rev. Microbiol. - 2003. - V. 57. - P. 249-273.

134.Hartmann A., Schmidt M., van Tuinen D., Berg G. Plant-driven selection of microbes // Plant Soil. - 2008. - V. 321. - P. 235-257.

135. Hay N.A., Tipper D.J., Gygi D., Hughes C. A novel membrane protein influencing cell shape and multicellular swarming of Proteus mirabilis II J. Bacteriol. - 1999. - V. 181. - P. 2008-2016.

136.Helman Y., Burdman S., Okon Y. Plant growth promotion by rhizosphere bacteria through direct effects // Beneficial Microorganisms in Multicellular Life Forms / Eds. Rosenberg E., Gophna U. - Berlin: Springer, 2011. - P. 89-103.

137. Huang T.P., Lee Wong A.C. Extracellular fatty acids facilitate flagella-independent translocation by Stenotrophomonas maltophilia II Res. Microbiol. - 2007. - V. 158. - P. 702-711.

138.Hungria M., Campo R.J., Souza E.M., Pedrosa F.O. Inoculation with selected strains of Azospirillum brasilense and A. lipoferum improves yields of maize and wheat in Brazil // Plant Soil. -2010. -V. 331. - P. 413^125.

139. Jain D.K., Patriquin D.G. Root hair deformation, bacterial attachment and plant growth in wheat-Azospirillum association // Appl. Environ. Microbiol. - 1984. - V. 48. - P. 1208-1213.

140. Jiang Z.-N., Rushing B.G., Bai Y., Gest H., Bauer C.E. Isolation of Rhodospirillum centenum mutants defective in phototactic colony motility by transposon mutagenesis // J. Bacteriol. - 1998. -V. 180, №5.-P. 1248-1255.

141. Jones C.J., Aizawa S. The bacterial flagellum and flagellar motor: structure, assembly and function // Adv. Microbial Physiol. - 1991. - V. 32. - P. 109-172.

142.Kaneko T., Minamisava K., Isawa T., Nakatsukasa H., Mitsui H., Kawaharada Y., Nakamura Y., Watanabe A., Kawashima K., Ono A., Shimizu Y., Takahashi C., Minami C., Fujishiro T., Kohara M., Katoh M., Nakazaki N., Nakayama S., Yamada M., Tabata S., Sato S. Complete genomic structure of the cultivated rice endophyte Azospirillum sp. B510 // DNA Res. - 2010. - V. 17. - P. 37-50.

143.Kannenberg E.L., Carlson R.W. Lipid A and O-chain modification cause Rhizobium lipopolysaccharides to become hydrophobic during bacteroid development // Mol. Microbiol. -2001.-V. 39.-P. 379-391.

144. Kaplan J.B. Biofilm dispersal: mechanisms, clinical implication, and potential therapeutic uses // J. Dent. Res. - 2010. - V. 89. - P. 205-218.

145.Katsy E.I. Plasmid plasticity in the plant-associated bacteria of the genus Azospirillum II Bacteria in Agrobiology: Plant Growth Responses / Ed. Maheshwari D.K. - Berlin: Springer, 2011. - P. 139-157.

146.Katsy E.I., Prilipov A.G. Mobile elements of an Azospirillum brasilense Sp245 85-MDa plasmid involved in replicon fusions // Plasmid. - 2009. - V. 62. - P. 22-29.

147.Katzy E.I., Matora L.Y., Serebrennikova O.B., Scheludko A.V. Involvement of a 120-MDa plasmid of Azospirillum brasilense Sp245 in production of lipopolysaccharides // Plasmid. - 1998. -V. 40.-P. 73-83.

148.Kaufmann G.F., Sartorio R., Lee S-H., Rogers C.J., Meijler M.M., Moss J.A., Clapham B., Brogan A.P., Dickerson T.J., Janda K.D. Revisiting quorum sensing: discovery of additional chemical and biological functions for 3-oxo-N-acylhomoserine lactones // Proc. Natl. Acad. Sci. USA.-2005.-V. 102.-P. 309-314.

149.Kefalogianni I., Aggelis G. Modeling growth and biochemical activities of Azospirillum spp. // Appl. Microbiol. Biotechnol. - 2002. - V. 58 - P. 352-357.

150. Kendall M.M., Rasko D.A., Sperandio V. Global effects of the cell-to-cell signaling molecules autoinducer-2, autoinducer-3, and epinephrine in a luxS mutant of enterohemorrhagic Escherichia coli II Infect. Immun. - 2007. - V. 75. - P. 4875^1884.

151. Khammas K.M., Ageron E., Grimont P.A.D., Kaiser P. Azospirillum irakense sp. nov., a nitrogen-fixing bacterium associated with rice roots and rhizosphere // Res. Microbiol. - 1989. - V. 140. -P. 679-693.

152.Kieboom J., Bruinenberg R., Keizer-Gunnink I., de Bont J.A.M. Transposon mutations in the flagellar biosynthetic pathway of the solvent-tolerant Pseudomonas putida S12 result in a

decreased expression of solvent efflux genes I IFEMS Microbiol. Lett. - 2001. - V. 198. - P. 117122.

153.Kochar M., Srivastava S. Surface colonization by Azospirillum brasilense SM in the indole-3-acetic acid dependent growth improvement of sorghum // J. Basic Microbiol. - 2012. - V. 52. - P. 123-131.

154. Kreft J-U. Biofilms promote altruism II Microbiology. - 2000. - V. 150. - P. 2751-2760.

155.Krieg N.R., Dobereiner J. Genus Azospirillum (Tarrand, Krieg and Dobereiner 1979) // Bergey's Manual of Systematic Bacteriology / Eds. Krieg N.R., Holt J.G. - Baltimore, 1984. - P. 94-104.

156.Krupski G., Gotz R., Ober K., Pleier E., Schmitt R. Structure of complex flagellar filaments in Rhizobium meliloti // J. Bacterid. - 1985. - V. 162. - P. 361-366.

157.Kutsukake K., lino T. Role of the FliA-FlgM regulatory system on the transcriptional control of the flagellar regulon and flagellar formation in Salmonella typhimurium II J. Bacteriol. - 1994. -V. 176.-P. 3598-3605.

158.Kutsukake K., Ohya Y., Yamaguchi S., IinoT. Transcriptional analysis of the flagellar regulon of Salmonella typhimurium II J. Bacteriol. - 1990. - V. 172. - P. 741-747.

159. Lai H.C.,Soo P.-C., Wei J.-R, Yi W.-C., Liaw S.-J., Horng Y.-T., Lin S.-M., Ho S.-W., Swift S„ Williams P. The RssAB two-component signal transduction system in Serratia marcescens regulates swarming motility and cell envelope architecture in response to exogenous saturated fatty acids // J. Bacteriol. - 2005. - V. 187. - P. 3407-3414.

160. Lavrinenko K., Chernousova E., Gridneva E., Dubinina G., Akimov V., Kuever J., Lysenko A., Grabovich M. Azospirillum thiophillum sp. nov., a novel diazotrophic bacterium isolated from a sulfide spring // Int. J. Syst. Microbiol. - 2010. - V. 60. - P. 2832-2837.

161. Lawn A.M. Comparison of the flagellins from different flagellar morphotypes of Escherichia coli //J. Gen. Microbiol.-1977.-V. 101.-P. 112-130.

162.Lerouge I., Vanderleyden J. O-antigen structural variation: mechanisms and possible roles in animal/plant-microbe interactions// FEMS Microbiol. Rev. - 2001. - V. 26. - P. 17-47.

163. Li Y.H., Tian X. Quorum sensing and bacterial social interactions in biofilms // Sensors. - 2012. -V. 12.-P. 2519-2538.

164. Lin S.Y., Young C.C., Hupfer H., Siering C., Arun A.B., Chen W.M., Lai W.A., Shen F.T., Rekha P.D., Yassin A.F. Azospirillum picis sp. nov. isolated from discarded tar // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. - 2009. - V. 59. - P. 761-765.

165. Lin S.Y., Shen F.T., Young L.S., Zhu Z.L., Chen W.M., Young C.C. Azospirillum formosense sp. nov., a novel diazotrophic bacterium isolated from agricultural soil // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. -2012. - V. 62.-P. 1185-1190.

166. Lin S.Y., Liu Y.C., Hameed A., Hsu Y.H., Lai W.A., Shen F.T., Young C.C. Azospirillum fermentarium sp. nov., a novel nitrogen-fixing species isolated from a fermenter in Taiwan // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. - 2013. - doi: 10.1099/ijs.0.050872-0.

167. Lin W., Okon Y., Hardy R. Enhanced mineral uptake by Zea mays and Sorghum bicolor roots inoculated with Azospirillum brasilense II Appl. Environ. Microbiol. - 1983. - V. 45. - P. 1773— 1779.

168. Lindum P.W., Anthoni U., Christophersen C., Eberl L., Molin S., Givskov M. N-Acyl-L-homoserine lactone autoinducers control production of an extracellular lipopeptide biosurfactant required for swarming motility of Serratia liquefaciens MG1 // J. Bacteriol. - 1998. - V. 180. - P. 6384-6388.

169.Lohar D.P., Haridas S., Gantt J.S. VandenBosch K.A. A transient decrease in reactive oxygen species in roots leads to root hair deformation in the legume-rhizobia symbiosis // New Phytol. -2007.-V. 173.-P. 39—49.

170. Lopez D., Vlamakis H., Kolter R. Biofilms // Cold Spring Harb. Perspect. Biol. - 2010. - V. 2. -P.a000398.

171. Lu Y.-K., Marden J., Han M., Swingley W.D., Mastrian S.D., Chowdhury S.R., Hao J., Helmy T., Kim S., Kurdoglu A.A., Matthies HJ., Rollo D., Stothard P., Blankenship R.E., Bauer C.E., Touchman J.W. Metabolic flexibility revealed in the genome of the cyst-forming a-1 proteobacterium Rhodospirillum centenum II BMC Genomics. - 2010. - V. 11. - P. 325.

172.Lugtenberg B, Dekkers L. What makes Pseudomonas bacteria rhizosphere competent? // Environ. Microbiol.-1999.-V. 1.-P. 9-13.

173.Lugtenberg B.J.J., Kravchenko L.V., Simons M. Tomato seed and root exudate sugars: composition, utilization by Pseudomonas biocontrol strains and role in rhizosphere colonization // Environ. Microbiol. - 1999. - V. 1. - P. 439-446.

174.Lugtenberg B.J.J., Dekkers L., Bloemberg G.V. Molecular determinants of rhizosphere colonization by Pseudomonas I I Annu. Rev. Phytopathol. - 2001. - V. 39. - P. 461-490.

175.Macnab R.M. Genetics and biogenesis of bacterial flagella // Annu. Rev. Genet. - 1992. - V. 26. -P. 131-158.

176.Macnab R.M. Flagella and motility // Escherichia coli and Salmonella: Cellular and Molecular Biology, 2nd ed. / Eds. Neidhardt F.C., Curtiss R. III, Ingraham J.L., Lin E.C.C., Low K.B., Magasanik B., Reznikoff W.S., Riley F., Schaechter M., Umbarger H.E. - Washington: ASM Press, 1996.-P. 123-145.

177.Manson M.D., Armitage J.P., Hoch J.A., Macnab R.M. Bacterial locomotion and signal transduction // J. Bacteriol. - 1998. - V. 180. - P. 1009-1022.

178. Marques A.P.G.C., Pires C., Moreira H., Rangel A.O.S.S., Castro P.M.L. Assessment of the plant growth promotion abilities, of six bacterial isolates using Zea mays as indicator plant // J. Soil Biology & Biochemistry - 2010. - V.42. - P. 1229-1235.

179. Martin-Didonet C.C.G., Chubatsu L.S., Sousa E.M., Kleina M., Rego F.G.M., Rigo L.U., Yates M.G., Pedrosa F.O. Genome structure of the genus Azospirillum II J. Bacteriol. - 2000. - V. 182. -P. 4113-4116.

180.Matora L.Y., Solovova G., Serebrennikova O. Immunological properties of Azospirillum cell surface: the structure of carbohydrate antigens and evaluation of their involvement in bacteria-plant contact interaction // Azospirillum VI and Related Microorganisms: Genetics, Physiology, Ecology / Eds. I. Frendrik, M. Del Gallo, J Vanderleyden. - Berlin: Springer, 1995. - P. 377-382.

181.Matora L.Yu., Serebrennikova O.B., Shchyogolev S.Yu. Structural effects of the Azospirillum lipopolysaccharides in cell suspension // Biomacromolecules. - 2001. - V. 2. - P. 402-^106.

182. Mayer H., Tharanathan R.N., Weckesser J. Analysis of lipopolysaccharides of Gram-negative bacteria // Meth. Microbiol. - 1985. - V. 18. - P. 157-207.

183.McCarter L.L. OpaR, a homolog of Vibrio harveyi LuxR, controls opacity of Vibrio parahaemolyticus II J. Bacteriol. - 1998. - V. 180. - P. 3166-3173.

184.Mehnaz S., Weselowski B., Lazarovits G. Azospirillum canadense sp. nov., a nitrogen-fixing bacterium isolated from corn rhizosphere // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. - 2007a. - V. 57. - P. 620-624.

185.Mehnaz S., Weselowski B., Lazarovits G. Azospirillum zeae sp. nov., a diazotrophic bacterium isolated from rhizosphere soil of Zea mays II Int. J. Syst. Evol. Microbiol. - 2007b. - V. 57. - P. 2805-2809.

186. Mehta P. Information processing and signal integration in bacterial quorum sensing // Mol. Syst. Biol.-2009.-V. 5.-P. 325.

187.Michiels K., Croes C.L., Vanderleyden J. Two different modes of attachment of Azospirillum brasilense Sp7 to wheat roots // J. Gen. Microbiol. - 1991. - V. 137. - P. 2241-2246.

188.Michiels K., Vanderleyden J., Elmerich C. Genetics and molecular biology of Azospirillum II Azospirillum plant associations / Ed. Okon Y. - Boca Raton: CRC, 1994. - P. 41-56.

189. Miller M.B., Bassler B.L. Quorum sensing in bacteria // Ann. Rev. Microbiol. - 2001. - V. 55. -P. 165-199.

190.Moens S., Michiels K., Keijers V., Van Leuven F., Vanderleyden J. Cloning, sequencing, and phenotypic analysis of /a/7, encoding the flagellin of lateral flagella of Azospirillum brasilense Sp71 I J. Bacteriol. - 1995. - V. 177. - P. 5419-5426.

191.Moens S., Michiels K., Vanderleyden J. Glycosylation of the flagellin of the polar flagellum of Azospirillum brasilense, a gram-negative nitrogen-fixing bacterium // Microbiology. - 1995. - V. 141.-P. 2651-2657.

192.Molina-Favero C., Creus C.M., Simontacchi M., Puntarulo S., Lamattina L. Aerobic nitric oxide production by Azospirillum brasilense Sp245 and its influence on root architecture in tomato // Mol. Plant-Microbe Interact. - 2008. - V. 21. - P. 1001-1009.

193.Monier J.M., Lindow S.E. Frequency, size, and localization of bacterial aggregates on bean leaf surfaces // Appl. Environ. Microbiol. - 2004. - V. 70. - P. 346-355.

194. Morris C.E., Monier J.M. The ecological significance of biofilm formation by plant-associated bacteria // Annu. Rev. Phytopathol. - 2003. - V. 41. - P. 429-453.

195. Murray T., Ledizet M., Kazmierczak B.I. Swarming motility, secretion of type 3 effectors and biofilm formation phenotypes exhibited within a large cohort of Pseudomonas aeruginosa clinical isolates // J. Med. Microbiol. - 2010. - V. 59. - P. 511-520.

196. Murthy M.G., Ladha J.K. Differential colonization of Azospirillum lipoferum on roots of two varieties of rice // Biol. Fertil. Soils. - 1987. - V. 4. - P. 3-7.

197.Negishi M., Pedersen L.G., Petrotchenko E., Shevtsov S., Gorokhov A., Kakuta Y., Pedersen L.C. Structure and function of sulfotransferases // Arch. Biochem. Biophys. - 2001. - V. 390. - P. 149-157.

198.Neyra C.A., Atkinson A., Olubayi O. Coaggregation of Azospirillum with other bacteria: basis for functional diversity // Azospirillum VI and Related Microorganisms: Genetics, Physiology, Ecology / Eds. I. Fendrik, M. Del Gallo, J. Vanderleyden, M. de Zamoroczy. - Berlin: Springer, 1995.-P. 429^439.

199. Nichols D.S., Nichols P.D., Russell N.J., Davies N.W., Mc-Meekin T.A. Polyunsaturated fatty acids in the psychrophilic bacterium Shewanella gelidimarina ACAM 456T: molecular species analysis of major phospholipids and biosynthesis of eicosapentaenoic acid // Biochim. Biophys. Acta. - 1997. - V. 1347. - P. 164-176.

200. Nihorimbere V., Ongena M., Smargiassi M., Thonart P. Beneficial effect of the rhizosphere microbial community for plant growth and health // Biotechnol. Agron. Soc. Environ. - 2011. -V. 15.-P. 327-337.

201. Okon Y., Kapulnik Y. Development and function of Azospirillum inoculated roots // Plant Soil. -1986.-V. 90.-P. 3-16.

202. Okon Y., Labandera-Gonzalez C.A. Agronomic applications of Azospirillum: an evaluation of 20 years worldwide field inoculation // Soil Boil. Biochem. - 1994. - V. 26. - P. 1591-1601.

203. Pace N.R. Time for a change // Nature. - 2006. - V. 441. - P. 289.

204. Parsek M.R., Fuqua C. Biofilms: Emerging themes and challenges in studies of surface-associated microbial life // J. Bacteriol. - 2004. - V. 186. - P. 4427-4440.

205.Parsek M.R., Greenberg E.P. Sociomicrobiology: the connections between quorum sensing and biofilms // Trends Microbiol. - 2005. - V. 13. - P. 27-33.

206. Parsek M.R., Val D.L., Hanzelka B.L., Cronan J.E. Jr., Greenberg E.P. Acyl homoserine-lactone quorum-sensing signal generation // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. - 1999. - V. 96. - P. 4360-4365.

207. Patriquin D.G., Dobereiner J., Jain D.K. Sites and processes of association between diazotrophs and grasses // Can. J. Microbiol. - 1983. -V. 29. - P. 900-915.

208. Peng G., Wang H., Zhang G., Hou W., Liu Y., Wang E.T., Tan Z. Azospirillum melinis sp. nov., a group of diazotrophs isolated from tropical molasses grass // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. - 2006. -V. 56.-P. 1263-1271.

209. Perez-Martin J., Rojo F., de Lorenzo V. Promoters responsive to DNA bending: a common theme in prokaryotic gene expression // Microbiol. Rev. - 1994. - V. 58. - P. 268-290.

210.Provorov N.A., Shtark O.Y., Zhukov V.A., Borisov A.Y., Tikhonovich I.A. Developmental Genetics of Plant-Microbe Symbioses. - New York: Nova Science Publishers, 2010.-152 p.

211. Rahman M.M., Guard-Petter J., Asokan K., Hughes C., Carlson R.W. The structure of the colony migration factor from pathogenic Proteus mirabilis. A capsular polysaccharide that facilitates swarming // J. Biol. Chem. - 1999. - V. 274. - P. 22993-22998.

212. Rajeshvari R, Sonti R.V. Stationary-phase variation due to transposition of novel insertion elements in Xanthomonas oryzae pv. oryzae II J. Bacteriol. - 2000. - V. 182. - P. 4797-4802.

213.Redkina T.V. Fungistatic activity of bacteria of the genus Azospirillum II Agrokem. Estalajt. -1990.-V. 39.-P. 465-468.

214.Reinhold B., Hurek T., Fendrik I., Pot B., Gillis M., Kersters K., Thielemens S., De Ley J. Azospirillum halopraeferans sp. nov. a nitrogen-fixing organism associated with root of kallar grass (Leptchloa fusca (L.) // Int. J. Syst. Bacteriol. - 1987. - V. 37. - P. 43-51.

215.Rodriguez-Navarro D.N., Dardanelli M.S., Ruiz-Sainz J.E. Attachment of bacteria to the roots of higher plants // FEMS Microbiol. Lett. - 2007. - V. 272. - P. 127-136.

216.Rudrappa T., Biedrzycki M.L., Bais H.P. Causes and consequences of plant-associated biofilms // FEMS Microbiol. Ecol. - 2008. - V. 64. - P. 153 - 166.

217.Sambrook J., Fritsch E.F., Maniatis T. Molecular cloning: a laboratory manual, 2nd edn. - New York: Cold Spring Harbor Lab. Press, 1989.

218. Sánchez-Contreras M., Martín M., Villacieros M., O'Gara F., Bonilla I., Rivilla R. Phenotypic selection and phase variation occur during alfalfa root colonization by Pseudomonas fluorescens F113 //J. Bacteriol. - 2002. - V. 184.-P. 1587-1596.

219. Sant'Anna F., Almeida L.G.P., Cecagno R., Reolon L.A., Siqueira F.M., Machado M.R.S., Vasconcelos A.T.R., Schrank I.S. Genomic insights into the versatility of the plant growth-promoting bacterium Azospirillum amazonense II BMC Genomics. - 2011. - V. 12. - P. 409.

220. Sarfati J. Germ's miniature motor has a clutch // J. Creation. - 2008. - V. 22. - P. 9-11.

221. Sarig S., Blum A., Okon Y. Improvement of the water status and yield of field-grow grain sorgum (Sorghum bicolor) by inoculation with Azospirillum brasilense I I J. Agric. Sci. - 1988. - V. 110.-P. 271-277.

222. Scheludko A.V., Katsy E.I., Ostudin N.A., Gringaus O.K., Panasenko V.I. Novel classes of Azospirillum brasilense mutants with defects in the assembly and functioning of polar and lateral flagella // Moji. reHeT. mhkpo6hoji. Biipycoji. - 1998. - № 4. - C. 33-37.

223.Schloter M., Moens S., Croes C., Hartmann A., Michiels K. Characterization of cell surface components of Azospirillum brasilense Sp7 as antigenic determinants for strain-specific monoclonal antibodies // Microbiology. - 1994. - V. 140. - P. 823-828.

224. Schloter M., Assmus B., Hartmann A. The use of immunological methods to detect and identify bacteria in the environment // Biotech. Adv. - 1995. - V. 13. - P. 75-90.

225. Segura A., Duque E., Hurtado A., Ramos J.L. Mutations in genes involved in the flagellar export apparatus of the solvent-tolerant Pseudomonas putida DOT-TIE strain impair motility and lead to hypersensitivity to toluene shocks // J. Bacterid. - 2001. - V. 183. - P. 4127-4133.

226. Simon R High frequency mobilization of gram-negative bacterial replicons by the in vivo constructed Tn5-MoZ> transposon // Mol. Gen. Genet. - 1984. - V. 196. - P. 413-120.

227. Skvortsov I.M., Ignatov V.V. Extracellular polysaccharides and polysaccharide-containing biopolymers from Azospirillum species: properties and their possible role in interaction with plant roots // FEMS Microbiol. Lett. - 1998. - V. 165. - P. 223-229.

228. Sorensen S.J., Bailey M., Hansen L. Studying plasmid horizontal transfer in situ: a critical review // Nat. Rev. Microbiol. - 2005. - V. 5. - P. 700-710.

229. Soutourina O.A., Bertin P.N. Regulation cascade of flagellar expression in Gram-negative bacteria // FEMS Microbiol. Rev. - 2003. - V. 27. - P. 505-523.

230. Spaepen S., Bossuyt S., Engelen K., Marchal K., Vanderleyden J. Phenotypical and molecular responses of Arabidopsis thaliana roots, as a result of inoculation with the auxin-producing bacterium Azospirillum brasilense //New Phytologist. - 2013. - doi: 10.1111/nph. 12590.

231. Spaepen S., Vanderleyden J., Remans R. Indole-3-acetic acid in microbial and microorganism-plant signaling // FEMS Microbiol. Rev. - 2007. - V. 31. - P. 425-448.

232. Spaepen S., Vanderleyden J., Okon Y. Plant growth promoting actions of rhizobacteria // Adv. Bot. Res. - 2009. - V. 51. - P. 283-320.

233. Stancheva I., Dimitrov I., Kaloyanova N., Dinev N., Poushkarov N. Improvement of the nitrogen content in maize (Zea majus L) by inoculation with Azospirillum brasilense II Agrochimica. -1995.-V. 39.-P. 299-306.

234. Stanley N.R., Lazazzera B.A. Environmental signals and regulatory pathways that influence biofilm formation // Mol. Microbiol. - 2004. - V. 52. - P. 917-924.

235.Steenhoudt O., Vanderleyden J. Azospirillum, a free-living nitrogen-fixing bacterium closely associated with grasses: genetic, biochemical and ecological aspects // FEMS Microbiol Rev. -2000.-V. 24.-P 487-506.

236.Tarrand J.J, Krieg N.R., Dobereiner J. A taxonomic study of the Spirillum lipoferum group with description of a new genus, Azospirillum gen. nov. and two species, Azospirillum lipoferum (Beijerinck) comb. nov. and Azospirillum braslense sp. nov. // Can. J. Microbiol. - 1978. - V. 24. - P.967-980.

237. Tien T.M., Diem H.G., Gaskins M.H., Hubell D.H. Polygalacturonic acid transeliminase production by Azospirillum species // Can. J. Microbiol. - 1981. - V. 27. - P. 426-431.

238.Tomich M., Planet P.J., Figurski D.H. The tad locus: postcards from the widespread colonization island // Nat. Rev. Microbiol. - 2007. - V. 5. - P. 363-375.

239. Vacheron J., Desbrosses G., Bouffaud M.-L., Touraine B., Moenne-Loccoz Y., Muller D., Legendre L., Wisniewsky-Dye F., Prigent-Combaret C. Plant growth-promoting rhizobacteria and root system functioning // Front. Plant. Sci. - 2013. - doi: 10.3389/fpls.2013.00356.

240. Van Loon L.C. Plant responses to plant growth promoting rhizobacteria // Eur J. Plant Pathol. -2007.-V. 119.-P. 243-254.

241. Van den Broek, Chin-A-Woeng T.F.C., Bloemberg G.V., Lugtenberg B.J.J. Molecular nature of spontaneous modifications in gacS which cause colony phase variation in Pseudomonas sp. PCL1171II J. Bactiriol. - 2005. - V. 187. - P. 593-600.

242. Vanderlinde E.M., Muszynski A., Harrison J.J., Koval S.F., Foreman D.L., Ceri H., Kannenberg E.L., Carlson R.W., Yost C.K. Rhizobium leguminosarum biovar viciae 3841, deficient in 27-hydroxyoctacosanoate-modified lipopolysaccharide, is impaired in desiccation tolerance, biofilm formation and motility // Microbiology. - 2009. - V. 155. - P. 3055-3069.

243. Varshalomidze O.E., Petrova L.P., Shelud'ko A.V., Katsy E.I. Spontaneous super-swarming derivatives of Azospirillum brasilense Sp245 have different DNA profiles and behavior in the presence of various nitrogen sources I I Indian J. Microbiol. - 2012. - V. 52. - P. 689-694.

244. Verstraeten N., Braeken K., Debkumari B., Fauvart M., Fransaer J., Vermant J., Michiels J. Living on a surface: swarming and biofilm formation // Trends Microbiol. - 2008. - V. 16. - P. 496-506.

245. Vial L., Cuny C., Gluchoff-Fiasson K., Comte G., Oger P., Faure D., Dessaux Y., Bally R., Wisniewski-Dyé F. N -acyl-homoserine lactone-mediated quorum-sensing in Azospirillum: an exception rather than a rule // FEMS Microbiol Ecol. - 2006. - V. 58. - P. 155-168.

246. Walker T.S., Bais H.P., Déziel E„ Schweizer H.P., Rahme L.G., Fall R, Vivanco J.M. Pseudomonas aeruginosa-plant root interactions. Pathogenicity, biofilm formation, and root exudation // Plant. Physiol. - 2004. - V. 134. - P. 320-331.

247. Weissborn A., Steinman H.M., Shapiro L. Characterization of the Caulobacter crescentus flagellar filament. Peptide analysis and filament organization // J. Biol. Chem. - 1982. - V. 257. -P. 2066-2074.

248. Weller D.M. Pseudomonas biocontrol agents of soilborne pathogens: looking back over 30 years // Phytopathology. - 2007. - V. 97. - P. 250-256.

249. Williams P. Quorum sensing, communication and cross-kingdom signaling in the bacterial world // Microbiology. - 2007. - V. 153. - P. 3923-3938.

250. Wisniewski-Dyé F., Borziak K., Khalsa-Moyers G., Alexandre G., Sukharnikov L.O., Wuichet K., Hurst G.B., McDonald V.H., Robertson J.S., Barbe V., Calteau A., Rouy Z., Mangenot S., Prigent-Combaret C., Normand P., Boyer M., Siguier P., Dessaux Y., Elmerich C., Condemine G., Krishnen G., Kennedy I., Paterson A.H., González V., Mavingui P., Zhulin I.B. Azospirillum genomes reveal transition of bacteria from aquatic to terrestrial environments // PLoS Genetics. -2011. - V. 7. - P. el002430.

251. Wisniewski-Dyé F., Lozano L., Acosta-Cruz E., Borland S., Drogue B., Prigent-Combaret C., Rouy Z., Barbe V., Mendoza Herrera A., González V., Mavingui P. Genome sequence of Azospirillum brasílense CBG497 and comparative analyses oí Azospirillum core and accessory genomes provide insight into niche adaptation // Genes. - 2012. - V. 3. - P. 576-602.

252. Wood C.C., Ritchie R.J., Kennedy I.R. Membrane potential, proton and sodium motive forces in Azospirillum brasilense Sp7-S // FEMS Microbiol. Lett. - 1998. - V. 164. - P. 295-301.

253. Wu M., Guiña T., Brittnacher M., Nguyen H., Eng J., Miller S.I. The Pseudomonas aeruginosa proteome during anaerobic growth // J. Bacteriol. - 2005. - V. 187. - P. 8185-8190.

254. Xavier J.B., Kim W., Foster K.R. A molecular mechanism that stabilizes cooperative secretions in Pseudomonas aeruginosa II Mol. Microbiol, - 2011. - V. 79. - P. 166-179.

255.Xie C.H., Yokota A. Azospirillum oryzae sp. nov., a nitrogen-fixing bacterium isolated from the roots of the rice plant Oryza sativa II Int. J. Syst. Evol. Microbiol. - 2005. - V. 55. - P. 14351438.

256. Yegorenkova I.V., Konnova S.A., Sachuk V.N., Ignatov V.V. Azospirillum brasilense colonization of wheat root and the role of lectin-carbohydrate interactions in bacterial adsorption and root-hair deformation // Plant Soil. - 2001. - V. 231. - P. 275-282.

ß

257. Young C.C., Hupfer H., Siering C., Ho M.J., Arun A.B., Lai W.A., Rekha P.D., Shen F.T., Hung M.H., Chen W.M., Yassin A.F. Azospirillum rugosum sp. nov. isolated from oil-contaminated soil // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. - 2008. - V. 58. - P. 959-963.

258. Young G.M., Schmiel D.H., Miller V.L. A new pathway for the secretion of virulence factors by bacteria: the flagellar export apparatus functions as a protein-secretion system // Proc. Natl. Acad. Sei. USA. - 1999. - V. 96 - P. 6456-6461.

259. Zhou S., Han L., Wang Y., Yang G., Zhuang L., Hu P. Azospirillum humicireducens sp. nov., a nitrogen-fixing bacterium isolated from a microbial fuel cell // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. -2013.-V. 63-P. 2618-2624.

260. Zhou Y., Wei W., Wang X., Xu L., Lai R. Azospirillum palatum sp. nov. isolated from forest soil in Zhejiang province, China // J. Gen. Appl. Microbiol. - 2009. - V. 55. - P. 1-7.

261.Zhulin I.B., Armitage J.P. Motility, chemokinesis, and methylation-independent Chemotaxis in Azospirillum braslense II J. Bacteriol. - 1993. - V. 175. - P. 952-958.

262. Zimmer W., Roeben K., Bothe H. An alternative explanation for plant growth promotion by bacteria of the genus Azospirillum II Planta. - 1988. -V. 176. - P. 333-342.