Механика полета жуков-перокрылок (Coleoptera: Ptiliidae) тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.02.05, кандидат наук Фарисенков Сергей Эдуардович

• Фарисенков Сергей Эдуардович
• кандидат наук
• 2021

Оглавление диссертации кандидат наук Фарисенков Сергей Эдуардович

ВВЕДЕНИЕ

Актуальность работы и современное состояние сферы исследования полета насекомых

Объекты и проблематика работы

Цели и задачи

Научная новизна

Научно-практическая значимость

Методы исследования

Положения, выносимые на защиту

Личный вклад автора

Апробация и степень достоверности работы

Публикации автора по теме диссертации

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1 Строение крыльев Ptiliidae

1.2. Влияние размеров тела на кинематику и аэродинамику полета насекомых

1.2.1. Фазы крылового цикла

1.2.2. Влияние размеров тела на аэродинамику полета

1.2.3. Нестационарные механизмы генерации аэродинамических сил

1.2.4. Аэродинамика перистого крыла

1.2.5. Машущий и гребущий полет

1.3. Эволюция крыльев насекомых при миниатюризации и их функциональная морфология

ГЛАВА 2. ЛЕТНЫЕ ХАРАКТЕРИСТИКИ

2.1. Материалы и методы

2.2. Полетные характеристики Ptiliidae и родственных групп стафилиноидов

ГЛАВА 3. АЭРОДИНАМИЧЕСКИЕ СВОЙСТВА КРЫЛА

3.1. Материалы и методы

3.1.1. Геометрия моделей крыла

3.1.2. Кинематический протокол

3.1.3. Установка для масштабного моделирования

3.1.4. Вычислительные методы

3.2. Эффективный диаметр щетинок

3.3. Временной профиль аэродинамических сил

3.4. Зависимость квазистационарных сил от числа Рейнольдса и угла атаки

3.5. Проницаемость перистого крыла

ГЛАВА 4. ФУНКЦИОНАЛЬНАЯ МОРФОЛОГИЯ КРЫЛЬЕВ

4.1. Материалы и методы

4.2 Аллометрия геометрии крыла стафилиноидных жесткокрылых

4.3 Аллометрия веера крыловых щетинок РШ^ае

ГЛАВА 5. КИНЕМАТИКА И АЭРОДИНАМИКА ПОЛЕТА

5.1. Материалы и методы

5.1.1 Измерение размеров тела

5.1.2. Реконструкция кинематики полета

5.1.3. Измерение деформаций крыльев

5.1.4. Численное моделирование аэродинамики

5.1.5. Расчет массы и инерции моделей крыла

5.1.6. Измерение массы крыльев Staphylinoidea

5.2. Размеры тела Р. placentis

5.3. Деформации крыльев

5.4. Особенности кинематики Р. placentis

5.5. Масс-инерционные характеристики крыльев, надкрылий и тела

5.6. Аллометрический анализ массы крыла

5.7. Анализ аэродинамических сил

5.8. Характеристика обтекания перистого крыла

5.9. Анализ механической мощности

5.10. Сравнение аэродинамики перистого и мембранозного крыла

5.11. Надкрылья как инерционный компенсатор вращения тела

5.12. Сравнение с крупными жуками и микронасекомыми других отрядов

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ВЫВОДЫ

БЛАГОДАРНОСТИ

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ И УСЛОВНЫХ ОБОЗНАЧЕНИЙ

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

ПРИЛОЖЕНИЕ 1. Использованные в работе виды насекомых

ПРИЛОЖЕНИЕ 2. Статистический анализ аллометрии летных характеристик

ПРИЛОЖЕНИЕ 3. Статистический анализ аллометрии характеристик крыла

ПРИЛОЖЕНИЕ 4. Кинематические характеристики полета Р. placentis

ПРИЛОЖЕНИЕ 5. Видеозаписи полета Р. placentis

ПРИЛОЖЕНИЕ 6. Визуализация потоков воздуха

ВВЕДЕНИЕ

Актуальность работы и современное состояние сферы исследования полета

насекомых

Полет животных давно вызывает интерес у исследователей, которые стремятся применить принципы машущего полета в рукотворных летательных аппаратах. В настоящее время в связи с миниатюризацией электронных и механических компонентов стало возможным создание беспилотников с машущим крылом, во многом копирующих полет насекомых (Ma et al., 2013; Jafferis et al., 2019). В то же время в природе изобилуют насекомые, размеры тела которых лежат далеко за границами возможностей современной инженерии. Более 300 миллионов лет давления естественного отбора привели к тому, что тела некоторых групп насекомых уменьшились до 200 мкм в длину без потери способности к полету (Polilov, 2015).

Физические условия полета строго зависят от размера тела. Особенности аэродинамики, несущественные при больших размерах, становятся значительными при малых, и наоборот (Fukuda et al., 2018). При малых размерах силы вязкого трения воздуха сопоставимы или преобладают над силами инерции, возникающими в результате ускорения окружающего воздуха. Соотношение между трением и инерцией является ключевой характеристикой для понимания механики полета и плавания любых объектов, в том числе, летающих насекомых.

В последние десятилетия было уделено значительное внимание нестационарной аэродинамике полета насекомых, которая была исследована на модельных объектах, таких как плодовые мухи (Dickinson et al., 1999; Dickinson, Muijres, 2016) и комары (Bomphrey et al., 2017), в то время как из-за технических сложностей активное исследование полета микронасекомых началось лишь в последние годы. За это непродолжительное время накоплен значительный объем данных о кинематике и аэродинамике полета микронасекомых (Sane, 2016), но большинство исследований выполнено на далеко не самых миниатюрных видах (Santhanakrishnan et al., 2014; Cheng, Sun, 2018; Lyu et al., 2019), а полет мельчайших жесткокрылых оставался вовсе неизученным.

Большинство мельчайших насекомых разных отрядов имеют схожее перистое строение крыльев: узкая крыловая пластинка несет по периметру веер длинных щетинок, эта морфологическая особенность получила название птилоптеригия (Rohdendorf, 1949). Методами численного двумерного и масштабного моделирования была исследована квазистационарная аэродинамика перистых крыльев и особенности аэродинамики хлопка крыльями (Kasoju et al., 2018; Ford et al., 2019; Lee et al., 2020; Kasoju, Santhanakrishnan,

2021). С помощью современной высокоскоростной видеосъемки стало ясно, что кинематика крыльев миниатюрных насекомых отличается от таковой у более крупных, но роль птилоптеригии в этом цикле не рассматривалась (Cheng, Sun, 2018; Lyu et al., 2019).

Морфология крыльев, кинематика и аэродинамика полета микронасекомых, как правило, исследованы по отдельности и на различных объектах, что приводит к неточностям в используемых моделях и затрудняет общий анализ механики полета, которая подвержена влиянию многочисленных факторов. Еще один существенный пробел представляет практическое отсутствие данных о летных характеристиках микронасекомых (скорости и ускорения), которые позволили бы сравнить полет насекомых, имеющих перистые и мембранозные крылья, чтобы выяснить адаптивное значение птилоптеригии.

Объекты и проблематика работы

В данной работе мы изучили влияние размеров тела на строение крыльев широкого круга видов жуков-перокрылок (Ptiliidae) и представителей родственных семейств и сравнили скорости и ускорения их полета. На одном из мельчайших представителей Ptiliidae Paratuposa placentis, выбранном в качестве модельного объекта, были детально изучены аэродинамика перистого крыла, кинематика полета и выполнено моделирование аэродинамики с учетом особенностей геометрии крыльев. Комбинация современных морфологических методов, скоростной видеосъемки, масштабного и численного моделирования аэродинамики позволила получить всестороннее представление о механике полета Ptiliidae и объяснить адаптивные преимущества птилоптеригии.

Цели и задачи

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Механика полета жуков-перокрылок (Coleoptera: Ptiliidae)»

Цели работы:

Исследовать аэродинамические свойства крыльев, кинематику, аэродинамику и летные характеристики жуков-перокрылок (Coleoptera: Ptiliidae).

Задачи:

1. Изучить влияние размеров тела на геометрию крыльев Ptiliidae.

• Выполнить морфометрию крыльев представителей Ptiliidae и родственных групп стафилиноидных жесткокрылых.

• Измерить основные кинематические параметры различных представителей Ptiliidae.

• Провести сравнительный аллометрический анализ морфометрических характеристик крыла.

2. Изучить летные характеристики РШпёае.

• Измерить скорости и ускорения, развиваемые в полете представителями РШпёае и родственных групп стафилиноидных жесткокрылых

• Провести сравнительный аллометрический анализ с привлечением ранее опубликованных данных.

3. Изучить аэродинамические свойства крыла РШпёае на модельном объекте.

• Измерить аэродинамические силы, создаваемые перистым крылом и его мембранозным аналогом в режиме стационарного вращения.

• Вычислить проницаемость перистого крыла для воздуха.

4. Изучить кинематику и аэродинамику полета РШпёае на модельном объекте.

• Выполнить трехмерную реконструкцию полета РШпёае и математическое описание кинематического цикла.

• Измерить аэродинамические силы, рассчитать механическую мощность, вычислить моменты инерции частей тела.

• Сравнить результаты, полученные для модели с перистыми крыльями, с аэродинамическими и инерционными характеристиками модели жука с эквивалентными мембранозными крыльями.

Научная новизна

В ходе работы была создана установка для скоростной синхронной макровидеосъемки, которая позволяет получать видеозаписи полета микронасекомых достаточного качества, чтобы выполнить по ним трехмерную реконструкцию кинематики.

Впервые был изучен полет жуков-перокрылок и открыт уникальный для насекомых кинематический цикл и инерционная компенсация вращения тела надкрыльями, а также изучены летные характеристики перокрылых микронасекомых. Впервые аэродинамика перистых крыльев изучена с привлечением моделей, морфологически идентичных крыльям насекомых. Численное моделирование впервые выполнено с учетом массы и инерции крыльев и надкрылий и с разрешением до отдельных щетинок. Комбинация современных морфологических методов, скоростной макровидеосъемки высокого

разрешения и вычислительной аэродинамики с валидацией на масштабных моделях позволила добиться снижения значений остаточной ошибки вычислений аэродинамических сил в среднем до 11%.

Научно-практическая значимость

Исследование полета микронасекомых имеет фундаментальное значение для понимания общей биологии, локомоции и эволюции миниатюрных животных, а также для развития нестационарной аэродинамической теории низких чисел Рейнольдса, которая в перспективе может иметь практическое применение.

Методы исследования

Были применены различные морфологические методы: световая, электронная и конфокальная микроскопия, трехмерная реконструкция анатомии, измерение масс и объемов, линейная морфометрия. Данные о кинематике и летных характеристиках получены с помощью скоростной видеосъемки с последующей трехмерной реконструкцией и математическим описанием движения тела и его частей. Аэродинамика полета изучена методами вычислительной аэродинамики и масштабного моделирования.

Положения, выносимые на защиту

• Уменьшение размеров тела жесткокрылых насекомых, особенно в предельных случаях миниатюризации, влечет за собой значительные модификации строения крылового аппарата и кинематики движения крыльев.

• Миниатюрные жуки с перистыми крыльями имеют более высокие показатели летных характеристик, чем представители родственных групп с мембранозными крыльями.

• Птилоптеригия в совокупности с уникальной кинематикой крыльев и надкрылий являются важными эволюционными адаптациями, обеспечивающими высокие летные характеристики миниатюрных жесткокрылых.

Личный вклад автора

План исследования разработан автором диссертации совместно с научным руководителем. Автором выполнен анализ литературы. Значительная часть работы по сбору живого материала, его последующей фиксации и изготовлению препаратов сделана

автором. Проектирование и изготовление оборудования для скоростной видеосъемки и масштабного моделирования, а также скоростная видеосъемка полета насекомых выполнены автором. Трехмерная реконструкция траекторий полета и анализ данных по скоростям и ускорениям выполнены автором совместно с Н.А. Лапиной (студенткой, выполняющей работу под руководством автора). Эксперименты по масштабному моделированию аэродинамики крыла и обработка данных проведены автором. Трехмерная реконструкция кинематики полета выполнена автором. Работа по вычислительной аэродинамике, расчет сил и моментов инерции выполнены совместно с Д.С. Коломенским и Т. Энгельсом. Подготовка публикаций выполнена автором совместно с соавторами.

Апробация и степень достоверности работы

Результаты исследования были освещены на нескольких конференциях в виде устных докладов:

Международный конгресс по морфологии беспозвоночных ICIM-4 в 2017 г.;

Международный энтомологический конгресс ECE-11 в 2018 г.;

IV Евроазиатский Симпозиум по перепончатокрылым насекомым в 2019 г.;

Семинары «Биомеханика» в НИИ Механики МГУ в 2017, 2018 гг.

В работе применены методы статистического анализа, которые соответствуют задачам и специфике полученных данных, объем данных достаточен для решения поставленных задач. Это позволяет говорить о высокой степени достоверности результатов исследования.

Публикации автора по теме диссертации

По результатам работы было опубликованы 5 статей в журналах, индексируемых в Scopus и WOS.

A. A. Polilov, N. I. Reshetnikova, P. N. Petrov, S. E. Farisenkov. Wing morphology in featherwing beetles (Coleoptera: Ptiliidae): Features associated with miniaturization and functional scaling analysis // Arthropod Structure and Development. 2019. V. 48. P. 56-70.

M. I. Yavorskaya, R. G. Beutel, S. E. Farisenkov, A. A. Polilov. The locomotor apparatus of one of the smallest beetles - the thoracic skeletomuscular system of Nephanes titan (Coleoptera, Ptiliidae) // Arthropod Structure and Development. 2019. V. 48. P. 71-82.

D. Kolomenskiy, S. Farisenkov, T. Engels, N. Lapina, P. Petrov, F. O. Lehmann, R. Onishi, H. Liu, A. Polilov. Aerodynamic performance of a bristled wing of a very small insect // Experiments in Fluids. 2020. V. 61, No. 9. P. 194.

S. E. Farisenkov, P. N. Petrov, N. A. Lapina, A. A. Polilov. Extraordinary flight performance of the smallest beetles // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 2020. V. 117, No. 40. P. 24643-24645.

Petrov P. N., Farisenkov S. E., Polilov A. A. Miniaturization re-establishes symmetry in the wing folding patterns of featherwing beetles // Scientific reports. 2020. V. 10. P. 16458.

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

Насекомые (Insecta) - самый богатый видами класс животных: их описано уже более миллиона (Zhang, 2013). Подавляющее большинство представителей этого класса относятся к группе крылатых насекомых (Pterygota), важнейшая синапоморфия которых -крыловой аппарат - во многом и определила их исключительный эволюционный успех (Mayhew, 2018). Другой ключевой фактор эволюционного успеха насекомых - небольшие размеры, позволяющие занимать многие экологические ниши, недоступные более крупным животным. Благодаря миниатюризации в нескольких отрядах независимо возникли виды, размеры взрослых особей которых сопоставимы с размерами одноклеточных эукариот. Условно микронасекомыми считаются виды, для которых характерная длина имаго составляет менее 2 мм, эта граница соответствует нижней границе размеров живых организмов, после перехода через которую обычно происходит сильное упрощение анатомического и гистологического строения тела, или пумилистическая дегенерация. Не менее 245 семейств включают микронасекомых, большинство из них относятся к отрядам Hymenoptera и Coleoptera. Не менее 106 семейств включают виды, длина тела имаго у которых меньше 1 мм, и только в трех семействах есть представители с длиной тела меньше 0.5 мм: Mymaridae, Trichogrammatidae (Hymenoptera) и Ptiliidae (Coleoptera) (Polilov, 2016). Самые миниатюрные из известных насекомых - это бескрылые самцы наездников Dicopomorpha echmepterygis (Mymaridae) (139 мкм) (Mockford, 1997). Самые миниатюрные летающие насекомые принадлежат к родам Kikiki (Mymaridae) (158 мкм) и Megaphragma (Trichogrammatidae) (170 мкм) (Huber, Noyes, 2013; Polilov, 2016). Самые миниатюрные летающие непаразитоидные насекомые -жуки-перокрылки рода Scydosella (300 мкм) (Polilov, 2016). В большинстве предельных случаев миниатюризации насекомым свойственна птилоптеригия (перокрылость), неоднократно конвергентно возникавшая у представителей разных отрядов: узкая крыловая пластинка окаймлена по периферии бахромой из длинных щетинок (Rohdendorf, 1949).

Изначально было распространено мнение, что микронасекомые летают во многом пассивно, как аэропланктон, но уже первые полученные видеозаписи демонстрируют, что миниатюрные Hymenoptera способны к машущему полету (Weis Fogh, 1973), а в дальнейшем эта способность была показана для микродвукрылых (Cheng, Sun, 2016) и трипсов (Santhanakrishnan et al., 2014). Недавние работы показали, что как минимум миниатюрные Hymenoptera способны не только к активному, но и быстрому маневренному полету (Sarig, Ribak, 2021).

Полет насекомых давно приковывает внимание не только биологов, но также механиков и инженеров, однако до середины ХХ возможности его исследования были ограничены как технически, так и недостатками аэродинамической теории того времени, поскольку стационарная аэродинамика непригодна для описания взаимодействия машущего крыла с потоками воздуха. С появлением скоростной видеосъемки стало возможным точное изучение кинематики работы крыльев насекомых, благодаря чему начала формироваться теория машущего полета (Weis Fogh, 1973; Ellington, 1984a; Ellington, 1984b; Ellington, 1984c), изначально использующая квазистационарный подход и теорию вихрей. В последние три десятилетия развитие методов тензометрии, анемометрии, масштабного моделирования и вычислительной аэродинамики с использованием компьютерных мощностей позволило сформулировать современную теорию нестационарной аэродинамики машущего крыла и изучить такие важные нестационарные эффекты, как отложенный срыв вихря передней кромки (Dickinson et al., 1999), ротационная циркуляция, добавленная масса (Sane, 2003), хлопок и бросок (clap and fling) (Miller, Peskin, 2005), взаимодействие крыла с вихрями спутной струи (Sun, Tang, 2002).

Кинематика полета всех изученных на данный момент микронасекомых (Hymenoptera, Diptera, Thysanoptera) принципиально отличается от таковой у крупных насекомых (Lyu et al., 2019). Для полета всех изученных микронасекомых характерны высокие углы атаки, использование хлопка и броска (clap and fling) и явная асимметрия крылового цикла. Данные особенности связаны с условиями полета при низких (порядка 10) числах Рейнольдса (Re), при которых преобладают силы вязкого трения, в то время как крупные насекомые летают при Re до 104 и их на их полет больше оказывают влияние силы инерции (Бродский, 1988; Walker, 2002; Sane, 2003). Полет мельчайших Coleoptera, в частности Ptiliidae, до настоящего времени остается не исследованным.

1.1 Строение крыльев Ptiliidae

Среди жесткокрылых разная степень перокрылости имеется у представителей семейств Ptiliidae (Hall, 2000; Polilov et al., 2019a), Corylophidae (Polilov, 2016), Jacobsoniidae (Philips, Ive, 2000; Cai et al., 2015; Yamamoto et al., 2017), Sphaeriusidae и Torridincolidae (Beutel, Vanin, 2007; Lawrence et al., 2011).

Представители семейств Corylophidae (рис.1.1 a), Jacobsoniidae (рис.1.1 b), Sphaeriusidae (рис.1.1 c) и Torridincolidae (рис.1.1 d) в отличие от Ptiliidae (рис.1.1 e,f) имеют небольшую степень перокрылости, т.е. соотношение площади, занимаемой щетинками, к общей площади крыла (Bowestead, 1999; Hall, 2000; Lawrence et al., 2011;

Cai et al., 2015; Yamamoto et al., 2017). Про морфологию крыльев представителей этих семейств известно не много. Крыловая пластинка относительно широкая, щетинки занимают небольшую площадь крыла. У Corylophidae на крыле имеется три жилки: предположительно это ScP, RA и RP (Bowestead, 1999) (рис.1.1 a). У многих представителей семейства Torridincolidae существует диморфизм по длине крыльев: в популяции встречается длиннокрылая и короткокрылая формы. Короткокрылая форма имеет меньшие размеры и не способна к полёту, а длиннокрылая имеет более крупные размеры и крыловой аппарат, достаточно развитый для полёта (Reichard, 1973). Степень перокрылости длиннокрылой формы невысокая, жилкование редуцировано (Hajek, Fikacek, 2008) (рис.1.1 d).

Семейство Ptiliidae включает самых миниатюрных известных на данный момент жесткокрылых, которые являются самыми миниатюрными свободноживущими насекомыми (Polilov, 2008). Морфология их крылового аппарата изучена наиболее полно по сравнению с остальными микронасекомыми (Polilov et al., 2019a; Yavorskaya et al., 2019).

Крыло Ptiliidae имеет черешок и пластинку, окаймленную веером щетинок. Черешок сильно склеротизирован и немного уплощен дорсовентрально. Крыловая пластинка уплощена гораздо сильнее, чем черешок, чаще всего саблеобразно выгнута вперед, имеет при основании небольшую заполненную гемолимфой пололсть и несет по периметру длинные щетинки (рис. 1.1 e,f). Ptiliidae свойственна высокая степень редукции и олигомеризации жилкования. У всех представителей семейства ScP + RA сильно склеротизирована и занимает значительную часть черешка.

По строению крыльев, как и по ряду других признаков, представители семейства Ptiliidae можно разделить на две группы, соответствующие двум подсемействам: Nossidiinae, характеризующиеся невысокой степенью перокрылости; и Ptiliinae имеющие высокую степень перокрылости. Разделение на подсемейства по морфологическим признакам подтверждается молекулярными данными (Polilov et al., 2019b).

Черешок крыла Nossidiinae зачастую несет на себе щетинки и содержит две жилки: ScP + RA на переднем крае крыла и CuA на заднем крае (рис. 1.1 e). Пластинка содержит, по крайней мере, три жилки: RA4, RP2, MP1 + 2 (+ RP3 + 4). Две склеротизованные части пластинки, расположенные по обе стороны от складки могут быть истолкованы как отдельные жилки или дистальная часть CuA. Щетинки крепятся по периметру плпстинки с вентральной стороны. На их поверхности имеются чешуевидные кутикулярные выросты.

d

I

ч% A. .........«НШР

<£4

b

oblongum cell

Рисунок 1.1. Строение крыльев миниатюрных жесткокрылых. a - Sericoderus lateralis (Gyllenhal) (Corylophidae) (Polilov, Beutel, 2010); b - Derolathrus abyssus Yamamoto et Parker (Jacobsoniidae) (Yamamoto et al., 2017); c - Sphaerius ovensensis Oke (Sphaeriusidae); d - Torridincola rhodesica Steffan (Torridincolidae) (Lawrence et al., 2011); e - Motschulskium sp. (Nossidiinae: Ptiliidae); f - Primorskiella anodonta Polilov (Ptiliinae: Ptiliidae) (Polilov et al., 2019a).

Жилкование крыльев представителей подсемейства Ptiliinae крайне редуцированное. Количество жилок уменьшается по мере уменьшения размеров тела и ширины крыла, при этом жилки не ветвятся. На крыльях представителей трибы Nanosellini имеется всего две жилки: RA2 и RP2. У представителей трибы Acrotrichini жилкование крыла похожее, но MP1 + 2 (+ RP3 + 4) слита с RP2. Щетинки крепятся к крылу с вентральной стороны, вся их поверхность, за исключением базальной части, покрыта пирамидальными или

a

c

продолговатыми крючковидными кутикулярными выростами (рис. 1.2 с). Длина и плотность расположения выростов возрастает к кончику щетинки (рис. 1.2 ф.

Рисунок 1.2. Строение крыльев Acrotrichis sericans Heer (Ptiliidae). a - общий вид сложенных крыльев, надкрылья удалены; b - соединения щетинок с крыловой пластинкой; c - кутикулярные выросты щетинки; d - общий вид щетинок; e - сложенное крыло в двух ортогональных проекциях, автофлуоресценция резилина (синий) и хитина (красный) в лазерах 405 и 559 нм. Из (Polilov et al., 2019a) и (Petrov et al., 2020), с изменениями.

Щетинки Nossidiinae распределены по периметру крыла равномерно, а у Ptiliinae четко разделены на три зоны: дистальная, передняя проксимальная и задняя проксимальная. Такое расположение щетинок необходимо для компактного складывания крыльев под надкрыльями (рис. 1.2 a). Щетинки неподвижно соединены с крыловой пластинкой, но их основания достаточно гибкие благодаря внутренним полостям и

высокой концентрации резилина (рис.1.2 Ь), что также важно для складывания крыльев. Этот процесс наиболее полно изучен на представителе РШппае Acrotrichis sericans (Рейт et а1., 2020). Крылья складываются по четырем косым линиям на крыловой пластинке благодаря высокой концентрации резилина в зонах сгиба (рис.1.2 е). Перед складыванием жук отводит крылья назад, закрывая при этом надкрылья. После насекомое заталкивает крылья под надкрылья движениями брюшка. Поверхности, участвующие в складывании крыла, покрыты микроскульптурой, необходимой для его фиксации: складки и щетинки на поверхности тергитов брюшка, шипики на крыловой пластинке и складки на внутренней поверхности надкрылий. Крылья складываются симметрично, в отличие от крыльев родственных стафилиноидных жуков и предковых групп, что является редким среди животных примером вторичной симметрии. Расправление крыльев происходит пассивно как за счет упругости материала, так и упругости формы пластинки, имеющей продольные складки. Такой пассивный механизм расправления крыльев за счет высвобождения упругой энергии деформации позволяет практически моментально расправить крылья после открытия надкрылий: процесс занимает всего 0.05 с. Это отличает РШпёае от других жесткокрылых, которые расправляют крылья гидравлическим способом, повышая давление гемолимфы в полостях жилок.

1.2. Влияние размеров тела на кинематику и аэродинамику полета насекомых

Крыловой цикл насекомых состоит из четырех фаз (Sane, 2003; Chin, Lentink, 2016). Две из них трансляционные (взмах вверх и взмах вниз), во время которых крыло движется на значительное угловое расстояние с относительно большой скоростью и малым изменением угла атаки. Трансляционные фазы разделены двумя ротационными (пронация и супинация), во время которых крыло практически не меняет угловое положение относительно тела, но при этом разворачивается вокруг своей продольной оси и меняет направление движения. Крыло всегда движется костальным краем вперед (рис. 1.3).

1.2.1. Фазы крылового цикла

взмах вверх

О ■

взмах вниз

Рисунок 1.3. Фазы крылового цикла насекомого. Из (Sane, 2003), с изменениями.

При активном машущем полете крыло вращается относительно своего основания, поэтому потоки воздуха имеют более сложную, изменяющуюся во времени, структуру, по сравнению с обтеканием стационарного крыла (Sane, 2003; Shyy et al., 2008; Lentink, Dickinson, 2009; Chin, Lentink, 2016; Nabawy, Crowther, 2017).

1.2.2. Влияние размеров тела на аэродинамику полета

Перистое строение крыльев микронасекомых связано с особенностями аэродинамики полета при малых числах Рейнольдса. Число Рейнольдса (Re) -безразмерная величина, которая описывает отношение инерционных сил и сил вязкого трения, которые действуют на частицы воздуха:

инерционные силы pRV

Re =-—-= -— (1.1)

силы трения ¡л

где р - плотность среды;

R - длина объекта;

V- скорость движения среды;

/л - динамическая вязкость среды.

При расчете Re для машущего крыла в качестве характерного размера обычно используется радиус инерции плоской фигуры, описанной по контуру крыла (Cheng, Sun, 2016).

При полете крупных животных (Re G {104,... 10'}) силы инерции преобладают над силами вязкого трения воздуха. При миниатюризации, масса, от которой зависит сила инерции, уменьшается пропорционально кубу линейных размеров, а площадь поверхности, которой пропорциональна сила трения, уменьшается как квадрат линейных размеров. Соответственно, соотношение силы трения к силе инерции увеличивается. Поэтому для миниатюрных насекомых преодоление сил вязкого трения имеет большее значение, чем для крупных.

1.2.3. Нестационарные механизмы генерации аэродинамических сил

Насекомые генерируют аэродинамические силы за счет пяти аэродинамических механизмов: прикрепленный вихрь на передней кромке крыла, добавленная масса, ротационная циркуляция, dap and fling и взаимодействие крыла с ранее сброшенными вихрями (Sane, 2003; Chin, Lentink, 2016). Все эти механизмы нестационарные, то есть зависят от скорости и расположения крыла в предыдущие моменты времени, однако в условиях полета при малых Re, когда инерция воздушных потоков относительно мала и потоки воздуха быстрее реагируют на движение крыла, роль нестационарных эффектов может быть не так важна. Вклад некоторых из этих механизмов в генерацию аэродинамических сил зависит как от Re, так и от степени перокрылости.

Основной нестационарный механизм создания аэродинамической силы у насекомых это прикрепленный вихрь на передней кромке крыла (leading edge vortex, далее LEV) (рис. 1.4). Например, у Drosophila melanogaster (Drosophilidae) (Re = 150) он может обеспечивать до 45% подъемной силы при зависающем полете (ховеринге) (Vogel, 1966; Dickinson et al., 1999). Существует две теории, которые объясняют, каким образом LEV позволяет создавать аэродинамические силы (Nabawy, Crowther, 2017). Согласно первой повышенная скорость движения воздуха над крылом и пониженное давление внутри прикрепленного вихря приводят к возникновению дополнительной подъемной силы. Согласно другой теории LEV позволяет избежать срыва потока даже на больших углах атаки. Вероятно, обе теории верны, но какой вклад вносит каждый из механизмов, пока неизвестно. При малых Re, вихри, которые возникают на передней кромке крыла, гораздо более диффузные и не могут обеспечить достаточно подъемной силы (Jones et al., 2016; Lee et al., 2018), поэтому для миниатюрных насекомых LEV не имеет такого большого значения, как для крупных.

Рисунок 1.4. Прикрепленный вихрь передней кромки крыла (Chin, Lentink, 2016).

Для многих насекомых характерно наличие особого паттерна clap and fling в крыловом цикле: после взмаха вверх крылья встречаются костальными краями, схлопываются, и снова раскрываются, начиная с костальных краев (Sane, 2003; Lehmann, Pick, 2007; Chin, Lentink, 2016; Jones et al., 2016). Схлопывая крылья (clap), насекомое сбрасывает вихри передних кромок и выбрасывает назад струю воздуха (рис. 1.5 a-c). Когда крылья начинают расходиться перед взмахом вниз (fling), воздух устремляется в образовавшееся пространство, что способствует развитию прикрепленных вихрей на передних кромках (рис. 1.5 d-f).

О I \ 0

Рисунок 1.5. Схема стадий паттерна clap and fling (верхний хлопок крыльями) в плоскости горизонтального среза. Толстыми черными линиями показаны крылья, костальные края обозначены черными точками. Черные стрелки - поле скоростей потоков воздуха; синие стрелки - компонента скорости воздушных потоков, индуцированная крыльями; голубые стрелки - силы, действующие на крыло. Из (Sane, 2003) , с изменениями.

При движении в вязкой среде, за счет адгезии к поверхности тела и когезии между молекулами среды около его поверхности возникает зона, в которой среда движется вместе с телом. Около поверхности скорость среды равна скорости тела, и при удалении от него постепенно уменьшается вплоть до скорости свободной среды (Schlichting, 1968). Слой вокруг тела, который движется со скоростью, близкой к скорости тела, называется присоединенным слоем. В данном случае стандартный термин «приграничный слой» не используется, чтобы подчеркнуть, что толщина слоя, возникающего на крыле миниатюрного насекомого, сопоставима с размерами крыла.

При движении крыло увлекает за собой массу присоединенного воздуха, которая ускоряется и затормаживается вместе с крылом и имеет собственную инерцию. Эффект добавленной массы увеличивает нагрузку на крыловой аппарат, при этом создавая дополнительную аэродинамическую силу (Chin, Lentink, 2016).

Толщину ламинарного присоединенного слоя 8 на плоском крыле можно рассчитать по следующей формуле (Schlichting, 1968):

d

a

b

e

f

c

где и0 - скорость свободной среды;

х -расстояние, пройденное средой вдоль твердого тела;

р - плотность

ß - динамическая вязкость;

V = д/р - кинематическая вязкость;

Re - число Рейнольдса.

Толщина присоединенного слоя тем больше, чем меньше Re, поэтому он оказывает значительное влияние на полет миниатюрных насекомых, особенно перокрылых. Присоединенный слой, возникающий на отдельных щетинках, настолько велик, что в значительной степени перекрывает зазор между ними (Jones et al., 2016; Lee, Kim, 2017; Lee et al., 2018). Это позволяет перистому крылу функционировать как единая, почти не проницаемая для воздуха аэродинамическая поверхность.

Заметное количество работ, посвященных формированию и динамике присоединенного слоя, выполнены на двумерных математических моделях (Loudon et al., 1994; Santhanakrishnan et al., 2014; Jones et al., 2016; Lee et al., 2018;). Это позволяет сделать только общие выводы относительно поведения приграничного слоя перистого крыла, так как двумерные квазистационарные модели не учитывают сложную геометрию крыла и нестационарность потоков воздуха.

1.2.4. Аэродинамика перистого крыла

В диапазоне Re и углов атаки, характерных для полета миниатюрных насекомых, перистое крыло может действовать почти так же, как мембранозное. Для описания протекания воздуха через перистое крыло используют характеристику проницаемости (Л) (Cheer, Koehl, 1987):

. Qleak

Л = п--(13)

Vsweep

где Qleak - объемная скорость среды, проходящей через проницаемую структуру;

Qsweep - объемная скорость среды, проходящей через мнимую пустую рамку эквивалентного размера

Для мембранозного крыла проницаемость равна нулю, а для перистого больше нуля (теоретически в пределе до единицы). Проницаемость зависит от многих морфологических и кинематических факторов: от Re, диаметра и расстояния между щетинками, их взаимного расположения, угла атаки крыла (Cheer, Koehl, 1987; Hansen,

Tiselius, 1992; Jones et al., 2016). Самый значимый морфологический фактор это отношение зазора между щетинками к их диаметру (G/D), однако также стоит учитывать количество щетинок и геометрию взаимного расположения. Если щетинок немного (2-6), то эффект краевого обтекания сильно влияет на проницаемость, но он перестает быть значимым, когда щетинок более 10. Когда щетинки расположены веером, а не параллельны друг другу, что характерно для дистальной части перистых крыльев насекомых, проницаемость закономерно возрастает из-за увеличения G/D на периферии крыла. На низких углах атаки проницаемость снижается, т.к. в проекции на нормальную к вектору скорости плоскость уменьшается зазор между щетинками. При увеличении размеров и скорости движения крыла растет Re, что приводит к относительному утоньшению присоединенного слоя на щетинках и увеличению проницаемости. По результатам двумерного численного моделирования, при Re ~ 10 и G/D ~ 10, проницаемость перистого крыла достаточно невелика, чтобы его обтекание было сходным с обтеканием мембранозного даже на высоких углах атаки (Lee, Kim, 2017), но коэффициенты лобового сопротивления и подъемной силы перистого крыла могут быть вдвое меньше (Jones et al., 2016). Необходимо отметить, что данные расчеты не позволяют точно спрогнозировать различия в значениях аэродинамических сил у перистого и мембранозного крыла аналогичной формы.

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Фарисенков Сергей Эдуардович, 2021 год

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

1. Бродский А. К. Механика полета насекомых и эволюция их крылового аппарата. Л.: Издательство Ленинградского университета, 1988. 207 с.

2. Бродский А. К. Эколого-физиологический очерк эволюции наземных членистоногих (Взгляд эколога на события, определившие эволюционный успех крылатых насекомых). Москва: Товарищество научных изданий КМК, 2021. 268 с.

3. Веко Е. Н., Полилов А. А. Влияние миниатюризации на анатомию Corynoneura scutellata Winnertz 1846 (Diptera, Chironomidae) - одного из мельчайших двукрылых // Зоологический Журнал. 2020. Т. 99. No 12. С. 1398-1410.

4. Нарчук Э. Определитель семейств двукрылых насекомых (Insecta: Diptera) фауны России и сопредельных стран (с кратким обзором семейств мировой фауны). СПб.: Зоологический институт РАН, 2003. 250 с.

5. Atkins D. M. Observations on the flight, wing movements and wing structure of male Priacma serrata (Lee.) (Coleoptera: Cupedidae) // Can. Entomol. 1958. V. 90. No 6. P. 339-347.

6. Belyaev O. A., Farisenkov S. E. A study on allometry of wing shape and venation in insects. Part 1. Hymenoptera // Moscow Univ. Biol. Sci. Bull. 2018. V. 73. No 4. P. 229235.

7. Belyaev O. A., Farisenkov S. E. A study on allometry of wing shape and venation in insects. Part 2. Diptera // Moscow Univ. Biol. Sci. Bull. 2019. V. 74. No 1. P. 7-14.

8. Bergou A. J. et al. Fruit flies modulate passive wing pitching to generate in-flight turns // Phys. Rev. Lett. 2010. V. 104. No 14. A. 148101.

9. Beutel, R. G., Vanin S. A. Torridincolidae Steffan, 1964 // Handbook of zoology. V. 1. Morphology and systematics (Archostemata, Adephaga, Myxophaga, Polyphaga partim). Berlin; New York: Walter de Gruyter, 2007. P. 46-48.

10. Bomphrey R. J. et al. Smart wing rotation and trailing-edge vortices enable high frequency mosquito flight // Nature. 2017. V. 544. No 7648. P. 92-95.

11. Bowestead S. A revision of the Corylophidae (Coleoptera) of the West Palaearctic region. Geneve: Museum d'histoire naturelle, 1999. 203 с.

12. Brown A., Thomson J., Rusch C. Hydrodynamic coefficients of heave plates, with application to wave energy conversion // IEEE J. Ocean. Eng. 2018. V. 43. No 4. P. 983996.

13. Cai C. et al. First fossil jacobsoniid beetle (Coleoptera): Derolathrus groehni sp. from Eocene Baltic amber // J. Paleontol. 2015. V. 89. No 5. P. 762-767.

14. Cheer A. Y. L., Koehl M. A. R. Paddles and rakes: fluid flow thru bristled appendages of small organisms // J. Theor. Biol. 1987. V. 129. P. 17-39.

15. Chen M. W., Zhang Y. L., Sun M. Wing and body motion and aerodynamic and leg forces during take-off in droneflies // J. R. Soc. Interface. 2013. V. 10. No 89.

16. Cheng X., Sun M. Wing-kinematics measurement and aerodynamics in a small insect in hovering flight. // Sci. Rep. 2016. V. 6. No April. A. 25706.

17. Cheng X., Sun M. Very small insects use novel wing flapping and drag principle to generate the weight-supporting vertical force // J. Fluid Mech. 2018. V. 855. P. 646-670.

18. Cheng X., Sun M. Wing kinematics and aerodynamic forces in miniature insect Encarsia

formosa in forward flight // Phys. Fluids. 2021. V. 33. No 2. A. 021905.

19. Chin D. D., Lentink D. Flapping wing aerodynamics: from insects to vertebrates // J. Exp. Biol. 2016. V. 219. No 7. P. 920-932.

20. Cooter R. J. Studies on the flight of black-flies (Diptera:Simuliidae). II. Flight performance of three cytospecies in the complex of Simulium damnosum Theobald // Bull. Entomol. Res. 1983. V. 73. No 2. P. 275-288.

21. Curnutte L. B., Simmons A. M., Abd-Rabou S. Climate change and Bemisia tabaci (Hemiptera: Aleyrodidae): Impacts of temperature and carbon dioxide on life history // Ann. Entomol. Soc. Am. 2014. V. 107. No 5. P. 933-943.

22. Danforth B. N. The evolution of hymenopteran wings: the importance of size // J. Zool. 1989. V. 218. No 2. P. 247-276.

23. David C. T. The relationship between body angle and flight speed in free-flying Drosophila // Physiol. Entomol. 1978. V. 3. No 3. P. 191-195.

24. Dean T. J. Chapter 1 Faster Flyer // University of Florida Book of Insect Records. Gainesville, FL: University of Florida, 2003.

25. Dickinson M. H., Lehmann F. O., Sane S. P. Wing rotation and the aerodynamic basis of insect flight // Science (80-. ). 1999. V. 284. No 5422. P. 1954-1960.

26. Dickinson M. H., Muijres F. T. The aerodynamics and control of free flight maneuvers in Drosophila // Philos. Trans. R. Soc. B Biol. Sci. 2016. V. 371. No 1704.

27. Dudley B. Y. R., Ellington C. P. Mechanics of forward flight in bumblebees: II. Quasi-steady lift and power requirements // J. Exp. Biol. 1990. V. 148. No 1. P. 53-88.

28. Eastop V. F. A taxonomic study of Australian Aphidoidea (Homoptera). // Aust. J. Zool. 1966. V. 14. No 3. P. 399-592.

29. Ebido, Chike, Okeke O. Studies on the epidemiology of onchocerciasis and morphometric characteristics of the Simulium damnosum complex in Nkpologu and Ogurugu, Uzo-Uwani // 2009. V. 8. P. 1337-1344.

30. Ellington C. P. The aerodynamics of hovering insect flight. V. A vortex theory // Philos. Trans. R. Soc. London. B, Biol. Sci. 1984a. V. 305. No 1122. P. 115-144.

31. Ellington C. P. The aerodynamics of hovering insect flight. III. Kinematics // Philos. Trans. R. Soc. London. B, Biol. Sci. 1984b. V. 305. No 1122. P. 41-78.

32. Ellington C. P. The aerodynamics of hovering insect flight. VI. Lift and power requirements // Philos. Trans. R. Soc. London. B, Biol. Sci. 1984c. V. 305. No 1122. P. 145-181.

33. Ellington C. P. The aerodynamics of hovering insect flight. II. Morphological parameters // Philos. Trans. R. Soc. London. B, Biol. Sci. 1984d. V. 305. No 1122. P. 17-40.

34. Ellington C. P. Power and efficiency of insect flight muscle // J. Exp. Biol. 1985. V. 115. No 1. P. 293 - 304.

35. Engels T, Schneider K R. J. & F. M. A wavelet-adaptive method for multiscale simulation of turbulent flows in flying insects. // Commun. Comput. Phys., Accept. 2021.

36. Engels T. et al. A 3D wavelet-based incompressible navier-stokes solver for fully adaptive computations in time-varying geometries // arXiv. 2019.

37. Ennos A. R. The inertial cause of wing rotation in Diptera // J. Exp. Biol. 1988. V. 140. No 1. P. 161-169.

38

39

40

41

42

43

44

45

46

47

48

49

50

51

52

53

54

55

56

57

Ennos A. R. Inertial and aerodynamic torques on the wings of Diptera in flight // J. Exp. Biol. 1989. V. 142. No 1. P. 87-95.

Fedorenko D. N. Evolution of the Beetle Hind Wing, with Special Reference to Folding (Insecta, Coleoptera). Sofia, Moscow: Pensoft Publishers, 2009. 336 p.

Ford M. P. et al. Aerodynamic effects of varying solid surface area of bristled wings performing clap and fling // Bioinspiration and Biomimetics. 2019. V. 14. No 4.

Fukuda T. et al. Micro- and nanotechnology for living machines // Living Machines: A Handbook of Research in Biomimetic and Biohybrid Systems. : Oxford University Press, 2018. P. 493-511.

Grimaldi D., Shmakov A., Fraser N. Mesozoic thrips and early evolution of the order Thysanoptera (Insecta) // J. Paleontol. 2004. V. 78. No 5. P. 941-952.

Ha N. S. et al. Relationship between wingbeat frequency and resonant frequency of the wing in insects // Bioinspiration and Biomimetics. 2013. V. 8. No 4. A. 046008.

Hajek J., Fikacek M. A review of the genus Satonius (Coleoptera: Myxophaga: Torridincolidae): taxonomic revision, larval morphology, notes on wing polymorphism, and phylogenetic implications // Acta Entomol. Musei Natl. Pragae. 2008. V. 48. No 2. P. 655-676.

Hall W. E. Ptiliidae // American Beetles, Volume I. London; New York; Washington, D.C.: CRC Press, 2000. P. 233-246.

Hansen a M., Tiselius P. Flow through the feeding structure of suspension feeding zooplankton: a physical model approach // J. Plankton Res. 1992. V. 14. No 6. P. 821-834.

Harbig R. R., Sheridan J., Thompson M. C. Reynolds number and aspect ratio effects on the leading-edge vortex for rotating insect wing planforms // J. Fluid Mech. 2013. V. 717. P.166-192.

Hargrove J. W. The flight performance of tsetse flies // J. Insect Physiol. 1975. V. 21. No 7. P. 1385-1395.

Hettinger T. Physiology of strength. Springfield: Bannerstone House, 1961. 83 c.

Huber J. T., Noyes J. S. A new genus and species of fairyfly, Tinkerbella nana (Hymenoptera, Mymaridae), with comments on its sister genus Kikiki, and discussion on small size limits in arthropods // J. Hymenopt. Res. 2013. V. 32. P. 17-44.

Isaacs R., Willis M. A., Byrne D. N. Modulation of whitefly take-off and flight orientation by wind speed and visual cues // Physiol. Entomol. 1999. V. 24. No 4. P. 311-318.

Jafferis N. T. et al. Untethered flight of an insect-sized flapping-wing microscale aerial vehicle // Nature. 2019. V. 570. No 7762. P. 491-495.

Jones S. K. et al. Lift vs. drag based mechanisms for vertical force production in the smallest flying insects // J. Theor. Biol. 2015. V. 384. P. 105-120.

Jones S. K. et al. Bristles reduce the force required to 'fling' wings apart in the smallest insects // J. Exp. Biol. 2016. V. 219. No 23. P. 3759-3772.

Jones W. A., Greenberg S. M., Legaspi B. The effect of varying Bemisia argentifolii and Eretmocerus mundus ratios on parasitism // BioControl. 1999. V. 44. No 1. P. 13-28.

Kalra B., Parkash R. Sex-specific divergence for body size and desiccation-related traits in Drosophila hydei from the western Himalayas // Comp. Biochem. Physiol. Part A Mol. Integr. Physiol. 2014. V. 177. P. 1-10.

Kasoju V. T. et al. Leaky flow through simplified physical models of bristled wings of tiny

58

59

60

61

62

63

64

65

66

67

68

69

70

71

72

73

74

75

76

77

insects during clap and fling // Fluids. 2018. V. 3. No 2.

Kasoju V. T., Santhanakrishnan A. Aerodynamic interaction of bristled wing pairs in fling // Phys. Fluids. 2021. V. 33. No 3. A. 031901.

Kolomenskiy D. et al. The dynamics of passive feathering rotation in hovering flight of bumblebees // J. Fluids Struct. 2019. V. 91. A. 102628.

Kooi C. J. Van Der et al. Evolution of insect color vision: from spectral sensitivity to visual ecology // Annu. Rev. Entomol. 2021. V. 66. P. 435-461.

Larsen O. On the morphology and function of the locomotor organs of the Gyrinidae and other Coleoptera // Opusc. Entomol. 1966. V. 30. P. 1-241.

Lawrence J. F. et al. Phylogeny of the Coleoptera based on morphological characters of adults and larvae // Ann. Zool. 2011. V. 61. No 1. P. 1-217.

Lee S. H. et al. Aerodynamic characteristics of unsteady gap flow in a bristled wing // Phys. Fluids. 2018. V. 30. No 7.

Lee S. H., Kim D. Aerodynamics of a translating comb-like plate inspired by a fairyfly wing // Phys. Fluids. 2017. V. 29. No 8.

Lee S. H., Lee M., Kim D. Optimal configuration of a two-dimensional bristled wing // J. Fluid Mech. 2020. V. 888.

Lehmann F.-O., Pick S. The aerodynamic benefit of wing-wing interaction depends on stroke trajectory in flapping insect wings // J. Exp. Biol. 2007. V. 210. No 8. P. 13621377.

Lehmann F. O., Heymann N. Dynamics of in vivo power output and efficiency of Nasonia asynchronous flight muscle // J. Biotechnol. 2006. V. 124. No 1. P. 93-107.

Lentink D., Dickinson M. H. Rotational accelerations stabilize leading edge vortices on revolving fly wings // J. Exp. Biol. 2009. V. 212. No 16. P. 2705-2719.

Loudon C., Best B., Koehl M. When does motion relative to neighboring surfaces alter the flow through arrays of hairs? // J. Exp. Biol. 1994. V. 193. No 1. P. 233-254.

Lyu Y. Z., Sun M. Power requirements for the hovering flight of insects with different sizes // J. Insect Physiol. 2021. V. 134. No October 2020. A. 104293.

Lyu Y. Z., Zhu H. J., Sun M. Flapping-mode changes and aerodynamic mechanisms in miniature insects // Phys. Rev. E. 2019. V. 99. No 1. P. 1-12.

Ma K. Y. et al. Controlled flight of a biologically inspired, insect-scale robot // Science (80-. ). 2013. V. 340. No 6132. P. 603-607.

Makarova A. A., Meyer-Rochow V. B., Polilov A. A. Morphology and scaling of compound eyes in the smallest beetles (Coleoptera: Ptiliidae) // Arthropod Struct. Dev. 2019. V. 48. P. 83-97.

Marden J. H. Bodybuilding dragonflies: costs and benefits of maximizing flight muscle // Physiol. Zool. 1989. V. 62. No 2. P. 505-521.

Mayhew P. J. Explaining global insect species richness: lessons from a decade of macroevolutionary entomology // Entomol. Exp. Appl. 2018. V. 166. No 4. P. 225-250.

Miller, L. A., Peskin C. S. A computational fluid dynamics of 'clap and fling' in the smallest insects // J. Exp. Biol. 2005. V. 208. No 2. P. 195-212.

Miller L. A. When vortices stick: an aerodynamic transition in tiny insect flight // J. Exp. Biol. 2004. V. 207. No 17. P. 3073-3088.

78

79

80

81

82

83

84

85

86

87

88

89

90

91

92

93

94

95

Mockford E. L. A new species of Dicopomorpha (Hymenoptera: Mymaridae) with diminutive, apterous males // Ann. Entomol. Soc. Am. 1997. V. 90. No 2. P. 115-120.

Nabawy M. R. A., Crowther W. J. The role of the leading edge vortex in lift augmentation of steadily revolving wings: a change in perspective // J. R. Soc. Interface. 2017. V. 14. No 132.

Oertli J. Interspecific scaling relative size change of wing beat frequency and morphometrics in flying beetles Coleoptera // Mitteilungen der Schweizerischen Entomol. Gesellschaft. 1991. V. 64. No 1-2. P. 139-154.

Oh S. et al. A numerical and theoretical study of the aerodynamic performance of a hovering rhinoceros beetle (Trypoxylus dichotomus) // J. Fluid Mech. 2019.

Petrov P. N., Farisenkov S. E., Polilov A. A. Miniaturization re-establishes symmetry in the wing folding patterns of featherwing beetles // Sci. Rep. 2020. V. 10. No 1. P. 1-11.

Philips T. K., Ive M. A. G. J. J. Jacobsoniidae Heller 1926 // American beetles—volume 2—Polyphaga: Scarabaeoidea through Curculionoidea. Boca Raton; London; New York; Washington, D C.: CRC Press, 2000. P. 219-220.

Polilov A. A. Anatomy of the smallest Coleoptera, feather-winged beetles of the tribe Nanosellini (Coleoptera, Ptiliidae) and limits of insect miniaturization // Zool. Zhurnal. 2008. V. 87. No 2. P. 181-188.

Polilov A. A. Small is beautiful: features of the smallest insects and limits to miniaturization // Annu. Rev. Entomol. 2015. V. 60. No 1. P. 103-121.

Polilov A. A. At the size limit-effects of miniaturization in insects. , 2016. 1-325 c.

Polilov A. A. Anatomy of adult Megaphragma (Hymenoptera: Trichogrammatidae), one of the smallest insects, and new insight into insect miniaturization // PLoS One. 2017. V. 12. No 5.

Polilov A. A. et al. Wing morphology in featherwing beetles (Coleoptera: Ptiliidae): features associated with miniaturization and functional scaling analysis // Arthropod Struct. Dev. 2019a. V. 48. P. 56-70.

Polilov A. A. et al. The phylogeny of Ptiliidae (Coleoptera : Staphylinoidea ) - the smallest beetles and their evolutionary transformations // Arthropod Syst. Phylogeny. 2019b. V. 77. No 3. P. 433-455.

Polilov A. A., Beutel R. G. Developmental stages of the hooded beetle Sericoderus lateralis (Coleoptera: Corylophidae) with comments on the phylogenetic position and effects of miniaturization // Arthropod Struct. Dev. 2010. V. 39. No 1. P. 52-69.

Reichardt H. A critical study of the suborder Myxophaga, with a taxonomic revision of the Brazilian Torridincolidae and Hydroscaphidae (Coleoptera) // Arq. Zool. 1973. V. 77. No 3. P. 433-455.

Roccia B. A. et al. Modified unsteady vortex-lattice method to study flapping wings in hover flight // AIAA J. 2013. V. 51. No 11. P. 2628-2642.

Rohdendorf. The evolution and classification of the flight apparatus of insects // Trans. Paleontol. Inst. USSR Acad. Sci. 1949. V. 16. P. 1-176.

Rubin S. et al. Exceptional running and turning performance in a mite // J. Exp. Biol. 2016. V. 219. No 5. P. 676-685.

Sane S. P. The aerodynamics of insect flight // J. Exp. Biol. 2003. V. 206. No 23. P. 41914208.

96. Sane S. P. Neurobiology and biomechanics of flight in miniature insects // Curr. Opin. Neurobiol. 2016. V. 41. P. 158-166.

97. Santhanakrishnan A. et al. Clap and fling mechanism with interacting porous wings in tiny insect flight // J. Exp. Biol. 2014. V. 217. No 21. P. 3898-3909.

98. Sarig A., Ribak G. To what extent can the tiny parasitoid wasps, Eretmocerus mundus , fly upwind? // J. Appl. Entomol. 2021. A. jen.12890.

99. Schlichting H. G. K. Boundary-layer Theory. Berlin; Heidelberg: Springer, 1968. 817 c.

100. Schmidt-Nielsen K. Scaling: Why is animal size so important? Cambridge, New York: Cambridge University Press, 1984. 241 c.

101. Shyy W., Lian Y., Tang J., Viieru D. L. H. Aerodynamics of low Reynolds number flyers. Cambridge: Cambridge University Press, 2008. 193 c.

102. Sitorus P. E. et al. The Role of elytra in beetle flight: I. Generation of quasi-static aerodynamic forces // J. Bionic Eng. 2010. V. 7. No 4. P. 354-363.

103. Stroyan H. L. G. Additions to the British aphid fauna (Homoptera: Aphidoidea) // Zool. J. Linn. Soc. 1979. V. 65. No 1. P. 1-54.

104. Sun M., Tang J. Unsteady aerodynamic force generation by a model fruit fly wing in flapping motion // J. Exp. Biol. 2002. V. 205. No 1. P. 55-70.

105. Tennekes H. The simple science of flight. , 2011. 126 p.

106. Urca T. et al. The aerodynamics and power requirements of forward flapping flight in the mango stem borer beetle (Batocera rufomaculata) // Integr. Org. Biol. 2020. V. 2. No 1.

107. Vincent J. F. V., Wegst U. G. K. Design and mechanical properties of insect cuticle // Arthropod Struct. Dev. 2004. V. 33. No 3. P. 187-199.

108. Vogel B. Y. S. Flight in Drosophila : I. Flight performance of tethered flies // J. Exp. Biol. 1966. V. 44. No 3. P. 567-578.

109. Walker J. A. Functional morphology and virtual models: physical constraints on the design of oscillating wings, fins, legs, and feet at intermediate Reynolds numbers // Integr. Comp. Biol. 2002. V. 42. No 2. P. 232-242.

110. Warton D. I. et al. Smatr 3 - an R package for estimation and inference about allometric lines // Methods Ecol. Evol. 2012. V. 3. No 2. P. 257-259.

111. Weis Fogh T. Quick estimates of flight fitness in hovering animals, including novel mechanisms for lift production // J. Exp. Biol. 1973. V. 59. No 1. P. 169-230.

112. Yamamoto S., Takahashi Y., Parker J. Evolutionary stasis in enigmatic jacobsoniid beetles // Gondwana Res. 2017. V. 45. P. 275-281.

113. Yavorskaya M. I. et al. The locomotor apparatus of one of the smallest beetles - The thoracic skeletomuscular system of Nephanes titan (Coleoptera, Ptiliidae) // Arthropod Struct. Dev. 2019. V. 48. P. 71-82.

114. Zhang Z.-Q. Phylum Athropoda. In: Zhang, Z.-Q. (Ed.) Animal biodiversity: an outline of higher-level classification and survey of taxonomic richness (Addenda 2013) // Zootaxa. 2013. V. 3703. No 1. A. 17.

ПРИЛОЖЕНИЕ 1. Использованные в работе виды насекомых

Список видов жеткокрылых, использованных в исследованиях, их источник, место и время сбора. ФМ - функциональная морфология; ЛХ - летные характеристики; АК - аэродинамика крыла; П - кинематика и аэродинамика полета.

Семейство Вид Назначение Сборщик Место сбора Время сбора

Hydraena riparia Kugelann, 1794 ФМ П. Петров Московская область, ЗБС 2017 июнь

Hydraenidae Limnebius atomus (Duftschmid, 1805) ФМ П. Петров Московская область, ЗБС 2019 июль

Ochthebius sp. ФМ А. Полилов Московская область, п. Черная 2009 июль

Acrotrichis grandicollis (Mannerheim, 1844) ФМ, ЛХ А. Полилов, С. Фарисенков Московская область, ЗБС 2017 июнь

Acrotrichis intermedia (Gillmeister, 1845) ФМ А. Полилов, С. Фарисенков Московская область, ЗБС 2017 июнь

Acrotrichis sericans (Heer, 1841) ФМ, ЛХ А. Полилов, С. Фарисенков Московская область, ЗБС 2017 июнь

Cylindrosella sp. ФМ А. Полилов, С. Фарисенков Вьетнам, нац. парк Каттьен 2017 ноябрь

Limulosella waspucensis Hall, 1999 ФМ, ЛХ А. Полилов, С. Фарисенков Вьетнам, нац. парк Каттьен 2017 ноябрь

Micado sp. ЭП А. Полилов, С. Фарисенков Вьетнам, нац. парк Каттьен 2017 ноябрь

Motschulskium sinuatocolle Matthews, 1872 ФМ A. Newton, M. Thayer США, Калифорния, нац. парк Del Norte Co.Coast Redwood 2006 июнь

Ptiliidae Nanosella sp. ФМ, ЛХ А. Полилов, С. Фарисенков Вьетнам, нац. парк Каттьен 2017 ноябрь

Nephanes titan (Newman, 1834) ФМ, ЛХ А. Полилов, С. Фарисенков Московская область, ЗБС 2017 июнь

Nossidium pilosellum (Marsham, 1802) ФМ М. Тихонравов Крымский п-ов, Крымский нац. парк 1956 июнь

Paratuposa placentis Deane, 1931 ФМ, ЛХ, АК, П А. Полилов, С. Фарисенков Вьетнам, нац. парк Каттьен 2017 ноябрь

Primorskiella anodonta Polilov, 2008 ФМ А. Полилов Вьетнам, нац. парк Каттьен 2016 октябрь

Ptenidium pusillum (Gyllenhal, 1808) ФМ, ЛХ А. Полилов, С. Фарисенков Московская область, ЗБС 2017 июнь

Scydosella musawasensis Hall, 1999 ФМ А. Полилов Колумбия, нац. парк Чикаке 2015 январь

Sindosium sp. ФМ В. Гребенников Китай, Юннань, Цаньшань 2010 май

Aleochara sp. ФМ П. Петров Московская область, ЗБС 2019 июль

Atheta sp. ФМ, ЛХ А. Полилов, С. Фарисенков Московская область, ЗБС 2017 июль

Dinaraea sp. ФМ, ЛХ А. Полилов, С. Фарисенков Московская область, ЗБС 2016 июль, 2017 июль

Staphylinidae Gyrophaena sp. 1 ЛХ А. Полилов, С. Фарисенков Московская область, ЗБС 2017 июль

Gyrophaena sp. 2 ФМ, ЛХ П. Петров Московская область, ЗБС 2016 июль, 2019 июль

Lordithon lunulatus (Linnaeus, 1760) ФМ, ЛХ П. Петров Московская область, ЗБС 2019 июль

Philonthus sp. ФМ, ЛХ П. Петров Московская область, ЗБС 2019 июль

Staphylinidae gen. ФМ А. Полилов, С. Фарисенков Вьетнам, нац. парк Каттьен 2017 ноябрь

Nicrophorus investigator Zetterstedt, 1824 ФМ П. Петров Московская область, ЗБС 2019 июль

Silphidae Nicrophorus vespillo (Linnaeus, 1758) ФМ П. Петров Московская область, ЗБС 2019 июль

Oiceoptoma thoracicum (Linnaeus, 1758) ФМ П. Петров Московская область, ЗБС 2019 июль

ПРИЛОЖЕНИЕ 2. Статистический анализ аллометрии летных характеристик

Метод: Major axis estimation.

H0: переменные не коррелируют (наклон линии регрессии не отличается от 0); наклон линий регрессии одинаков в двух группах; возвышение линий регрессии одинаково в двух группах. Критическое значение р: 0.05.

Vmed / Lbody

Группа высота наклон

регрессия 0.2986 1.4197

Ptiliidae ДИ 95% 0.1647 0.5415 0.7196 3.4740

p корреляции 0.0098

R2 0.6982

регрессия 0.0958 0.8109

Staphylinoidea ДИ 95% 0.0605 0.1516 0.6064 1.0665

p корреляции 0.0001

R2 0.9135

p сравнения 0.0009 0.0959

Vmax / Lbody

Группа высота наклон

регрессия 0.7381 0.9391

Ptiliidae ДИ 95% 0.5434 1.0024 0.5388 1.6056

p корреляции 0.0027

R2 0.8013

регрессия 0.5836 0.4395

Staphylinoidea ДИ 95% 0.3887 0.8763 0.2501 0.6596

p корреляции 0.0012

R2 0.7977

p сравнения - 0.0280

Vh med / Lbody

Группа высота наклон

регрессия 0.3304 1.5587

Ptiliidae ДИ 95% 0.1756 0.6216 0.8306 3.7123

p корреляции 0.0083

R2 0.7126

регрессия 0.0891 0.8545

Staphylinoidea ДИ 95% 0.0436 0.1822 0.5448 1.3007

p корреляции 0.0007

R2 0.8264

p сравнения 0.0029 0.0814

Vh max / Lbody

Группа высота наклон

регрессия 0.7790 1.5001

Ptiliidae ДИ 95% 0.5124 1.1845 0.9911 2.4601

p корреляции 0.0012

R2 0.8464

регрессия 0.4834 0.4830

Staphylinoidea ДИ 95% 0.2688 0.8693 0.2104 0.8296

p корреляции 0.0054

R2 0.6926

p сравнения - 0.0021

Lbody

Группа высота наклон

регрессия 13.5910 1.0417

ДИ 95% 9.4485 0.5768

Ptiliidae 19.5500 1.9096

p корреляции 0.0038

R2 0.7764

регрессия 4.1678 0.2254

ДИ 95% 3.5172 0.1442

Staphylinoidea 4.9387 0.3094

p корреляции 0.0003

R2 0.8575

p сравнения - 0.0061

ПРИЛОЖЕНИЕ 3. Статистический анализ аллометрии характеристик крыла

Метод: Major axis estimation.

H0: переменные не коррелируют (наклон линии регрессии не отличается от 0); наклон линий регрессии одинаков в двух группах; возвышение линий регрессии одинаково в двух группах. Критическое значение р: 0.05.

R / Lbody

Группа высота наклон

регрессия 1.2041 0.9913

Ptiliidae ДИ 95% 1.0873 1.3334 0.8571 1.1464

p корреляции 7.74е-08

R2 0.9646

регрессия 0.9536 0.9414

Staphylinoidea ДИ 95% 0.6239 1.4575 0.7382 1.1963

p корреляции 2.77е-06

R2 0.8985

p сравнения 0.0799 0.6856

Stotal / Lbody

Группа высота наклон

регрессия 0.7352 2.1095

Ptiliidae ДИ 95% 0.5992 0.9022 1.8502 2.4339

p корреляции 4.66е-08

R2 0.9684

регрессия 0.2833 1.8590

Staphylinoidea ДИ 95% 0.1295 0.6197 1.5048 2.3620

p корреляции 1.52е-06

R2 0.9099

p сравнения 0.0002 0.3073

Pt / Stated

Группа высота наклон

регрессия 90.0071 -0.0240

Ptiliidae ДИ 95% 88.7166 91.3164 -0.0322 -0.0158

p корреляции 1.00е-04

R2 0.8285

регрессия 12.0325 -1.4270

Staphylinoidea ДИ 95% 4.5707 31.6758 -1.9020 -1.0986

p корреляции 8.32е-06

R2 0.8738

p сравнения - 1.1е-15

AR / Stotel

Группа высота наклон

регрессия 1.9848 -0.0458

Ptiliidae ДИ 95% 1.8666 2.1105 -0.0809 -0.0107

p корреляции 0.0161

R2 0.4925

регрессия 2.7482 0.0710

Staphylinoidea ДИ 95% 2.4929 3.0297 0.0389 0.1033

p корреляции 0.0012

R2 0.7952

p сравнения - 0.0001

Rg / Stotal

Группа высота наклон

регрессия 0.5921 -0.0453

Ptiliidae ДИ 95% 0.5775 0.6071 -0.0596 -0.0311

p корреляции 0.0001

R2 0.8521

регрессия 0.5954 -0.0263

Staphylinoidea ДИ 95% 0.5883 0.6025 -0.0304 -0.0221

p корреляции 0.0001

R2 0.8521

p сравнения - 0.0161

Nsetae / БЫа1

Группа высота наклон

регрессия 133.9427 0.6534

РШШае ДИ 95% 118.0557 151.9679 0.5835 0.7282

р корреляции 7.20e-09

0.9790

Dens / БЫа1

Группа высота наклон

регрессия 9.5435 -0.1552

Ptiliidae ДИ 95% 7.9810 11.4119 -0.2604 -0.0533

р корреляции 0.0075

0.5661

Deff / БШа1

Группа высота наклон

регрессия 2.2108 0.2156

РШШае ДИ 95% 1.8149 2.6931 0.1037 0.3329

р корреляции 0.0020

0.6734

G / БЫа1

Группа высота наклон

регрессия 7.4203 -0.2195

РШШае ДИ 95% 6.1362 8.9732 -0.3323 -0.1119

р корреляции 0.0014

0.6978

G/D /Боа

Группа высота наклон

регрессия 3.3550 -0.4351

РШШае ДИ 95% 2.7365 4.1134 -0.5584 -0.3221

р корреляции 1.46e-05

0.8875

ТРБ / БШа1

Группа высота наклон

регрессия 0.6874 0.0611

РШШае ДИ 95% 0.6515 0.7254 0.0295 0.0928

р корреляции 0.0026

0.7486

VRg / БШа1

Группа высота наклон

регрессия 1.3010 0.3636

РШШае ДИ 95% 1.0871 1.5570 0.2601 0.4745

р корреляции 0.0001

0.9037

Regap / БЫа1

Группа высота наклон

регрессия 0.5668 0.0711

РШШае ДИ 95% 0.5363 0.5990 0.0386 0.1037

р корреляции 0.0013

0.7921

ПРИЛОЖЕНИЕ 4. Кинематические характеристики полета Р. placentis.

N кадров Г, Гц ^Ьоф? мм SD м/с SD У^етЬ м/с SD Режим полета Тангаж, град Крен, град Рыскание, град Скольжение, град

РР2 91 174 0.395 0.005 0.052 0.017 0.042 0.017 Горизонтальный 8.2 1.1 24.0 11.0

РР4 83 194 0.405 0.006 0.051 0.009 0.062 0.017 Горизонтальный 12.6 -9.3 -14.0 3.7

РР5 85 193 0.397 0.006 0.047 0.011 0.057 0.016 Горизонтальный 2.0 0.6 33.7 0.4

РР12 88 158 0.389 0.007 0.077 0.016 -0.005 0.033 Горизонтальный 9.7 -2.8 13.0 -0.1

РР6 91 158 0.434 0.007 0.087 0.028 0.037 0.023 Горизонтальный

РР8 47 183 0.390 0.008 0.079 0.015 -0.104 0.025 Горизонтальный

РР10 71 177 0.370 0.008 0.050 0.013 0.067 0.017 Горизонтальный

РР3 106 199 0.402 0.007 0.061 0.019 0.029 0.023 Горизонтальный

РР1 46 199 0.424 0.010 0.160 0.032 -0.187 0.028 Мертвая петля

РР7 41 154 0.399 0.006 0.201 0.021 -0.040 0.018 Колокол

РР9 21 168 0.406 0.010 0.188 0.023 -0.223 0.029 Пикирование

РР11 41 185 0.365 0.010 0.091 0.016 0.013 0.019 Кобра

РР14 51 164 0.360 0.012 0.105 0.023 -0.165 0.052 Пикирование

ПРИЛОЖЕНИЕ 5. Видеозаписи полета Р. placentis.

Синхронные видеозаписи полета Р. placentis PP2, PP4, PP5 и PP12 с двух камер (Ы^:// drive.google.com/drive/folders/1Oo7ISkR0rwFhy9a0v9CX1u_G7pimlJ2O)

ПРИЛОЖЕНИЕ 6. Визуализация потоков воздуха.

Динамика изоповерхностей завихренности, полученная на основе трехмерного моделирования потоков воздуха, создаваемых Р. placentis PP2 и PP5 в полете (https:// drive.google.com/drive/folders/1OPbqkPtxDjfFntNk1_WfDY0FV3ZFDIhP)

С«лри1сг ттЗспгщ ©Г Ас РР2 Ьсс|1с то<1с1 апс! иг По» увдмНз ■а(КЗП ЦШЩ ¡^О-чи^ЭСС! II

> в

¿Ль Ут1л1|; шцшмшк 1

■м м/ьз»

0

Г пп(-и№г .»Г Ас №5 Ьсс1||г поЛ(1 впй ин Пс« ъ*яш.1(?«1юг «о--а1гГпсеэ