Микроскопические ракообразные класса Tantulocarida: морфология, анатомия, систематика и филогения тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.02.04, кандидат биологических наук Петрунина, Александра Сергеевна

• Петрунина, Александра Сергеевна
• кандидат биологических наук
• 2012

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Петрунина, Александра Сергеевна

Оглавление

Введение

Глава 2. Этапы изучения ракообразных класса ТапШ1осапс1а. Обзор основных

литературных данных

Глава 3. Материалы и методы

Глава 4. Внешняя морфология и развитие ракообразных класса Тапййосапёа

4.1 Личинка — тантулюс

4.2 Партеногенетическая самка

4.3 Самец

Глава 5. Внутреннее строение ракообразных ТапШ1осапёа

5.1 Внутренне строение тантулюса и партеногенетической самки

5.2 Внутреннее строение самца

Глава 6. Филогения ТапШ1осапс1а

Глава 7. Система ракообразных класса ТапШ1осапёа

Описания видов Тапййосапёа

Ключ для определения видов Тапй11осапс1а

Глава 8. Географическое распространение и вертикальное распределение

ракообразных ТапШ1осапёа

Глава 9. Специфичность ТапШ1осапёа по отношению к хозяевам и особенности взаимоотношений паразит — хозяин

9.1 Специфичность ТапЫосапёа по отношению к хозяевам

9.2 Взаимоотношения паразит — хозяин

Заключение

Выводы и результаты

Благодарности

Список цитируемой литературы

Приложение

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Микроскопические ракообразные класса Tantulocarida: морфология, анатомия, систематика и филогения»

Введение

Актуальность исследования. Класс Tantulocarida — небольшая группа крайне своеобразных микроскопических эктопаразитических ракообразных. В качестве их хозяев выступают другие мейобентосные и бентосные ракообразные, такие как Copepoda, Tanaidacea, Isopoda, Ostracoda, Cumacea и Amphipoda. Тантулокариды имеют сложный жизненный цикл, который включает партеногенетическую и половую фазы, связующим звеном между которыми, является личинка-тантулюс (Huys et al., 1993а). Они также представляют научный интерес благодаря своему крайне необычному онтогенетическому развитию, в котором отсутствует типичная для большинства ракообразных линька. Метаморфоз, который претерпевает личинка, уникален для всего подтипа ракообразных.

На данный момент описаны 36 видов тантулокарид, принадлежащие к 23 родам и пяти семействам. Однако, их реальное разнообразие очевидно недооценивается, так как известно, что распространены эти ракообразные достаточно широко: от полярных (Boxshall, Vader, 1993; Kolbasov, Savchenko, 2010) до бореальных (Bonnier, 1903; Huys, 1989, 1991) и тропических (Boxshall, Huys, 1989; Savchenko, Kolbasov, 2009) областей, от абиссальных глубин (Becker, 1975; Savchenko, Kolbasov, 2009; Mohrbeck et al., 2010) до мелководья (Huys, 1990b).

Каждая из жизненных стадий тантулокарид имеет уникальное строение для ракообразных и обладает целым набором оригинальных морфологических черт.

Микроскопическая свободно плавающая инвазионная личинка (наноличинка) - тантулюс (80-110 мкм в длину) состоит из цефалона, лишенного каких-либо головных конечностей, и восьми туловищных сегментов (шесть грудных + два абдоминальных) (Рис. 2А, 45А). Каждый сегмент торакса несет, как правило, двуветвистые торакоподы. Первый абдоминальный сегмент

небольшой, короткий, лишен придатков, второй абдоминальный сегмент крупный, вытянутый, с парой односегментных фуркальных ветвей на заднем крае. В передней части цефалона на вентральной стороне располагается оральный (прикрепительный) диск в форме присоски, служащий для прикрепления личинки к кутикуле хозяина. На наружной поверхности цефалона имеются, расположенные в особом порядке поры, некоторые из которых несут щетинки, а внутри цефалона располагается уникальная структура - непарный стилет способный выдвигаться наружу, которым тантулюс, после прикрепления, прокалывает покровы хозяина для питания (Рис. 61 А).

Партеногенетическая самка - устоявшееся, но не совсем корректное название прикрепленной партеногенетической стадии тантулокарид. Эта стадия паразитическая и представляет собой цефалон личинки тантулюса, за которым располагается обширный кутикулярный мешок (Рис. ЗД, Ж). Внутри такого туловищного мешка развиваются партеногенетические яйца (Рис. 61Б), содержащие новое поколение тантулюсов.

Самец представляет собой свободноживущую, непаразитическую стадию. Его тело (Рис. 4А, 56А, 67А) состоит из цефалоторакса, образованного слиянием головных и двух торакальных сегментов и покрытого карапаксом, и шести свободных туловищных сегментов, последние из которых входят в состав двусегментного абдомена. Сенсорный аппарат самца представлен эстетасками рудиментами антеннул и головными порами. Самец также обладает шестью парами плавательных двуветвистых торакоподов и длинным непарным пенисом, отходящим от первого сегмента абдомена. Второй сегмент абдомена заканчивается фуркой. Все развитие самца происходит непосредственно внутри особого кутикулярного мешка, образованного разрастанием туловища тантулюса (Рис. 61В). Во время своего развития самец получает питание через особый тяж - «пуповину» (umbilical cord). Взрослый самец освобождается из туловищного мешка, разрывая его, и переходит к свободному плаванию. В течение оставшегося периода жизни самец не питается, так как у него

отсутствуют ротовое отверстие и ротовые конечности.

Еще одна непаразитическая стадия - половая (гамогенетическая) самка (Рис. 6). Описание ее морфологии основано только на незрелых, развивающихся особях (Huys et al., 1993а; Ohtsuka, Boxshall, 1998) Ее тело также состоит из цефалоторакса, образованного слиянием головных и, вероятно, двух торакальных сегментов, двух свободных торакальных сегментов, несущих двуветвистые конечности, и трех сегментов неясной природы без конечностей, последний из которых вооружен фуркой. Половая самка -единственная стадия, у которой присутствуют явные головные конечности. Они представлены короткими нечленистыми антеннулами. Непосредственно внутри цефалоторакса находятся сферические структуры, гомологизируемые с яйцами. Растущая самка развивается внутри кутикулярного мешка, который образуется непосредственно из цефалона тантулюса, туловищные сегменты при этом сбрасываются, и питается через «пуповину». Во взрослом состоянии она, предположительно, является свободно живущей и не питается вовсе (Huys et al., 1993а).

Несмотря на яркое своеобразие тантулокарид, этот таксон остается плохо изученным, что объясняется их микроскопическими размерами (в среднем около 100 микрон), редкостью и паразитическим образом жизни, что делает их обнаружение непростой задачей. Своеобразное морфологическое строение тантулокарид, а именно практически полное отсутствие головных конечностей на всех стадиях жизненного цикла, затрудняет их сравнение с другими ракообразными, и поэтому их филогенетическое положение внутри Crustacea остается до конца неясным. Хотя, в последние две декады получены сиквенсы разнообразных генов таких групп ракообразных, как реликтовые Remipedia и Cephalocarida (Giribet, et al., 2001; Regier et al., 2008, 2010) и специализированных паразитов Pentastomida (Abele et al., 1989; Lavrov et al., 2004; Moller et al., 2008), Tantulocarida остаются единственным крупным таксоном Crustacea, для которого полностью отсутствуют данные о

генетических последовательностях. Без этих данных невозможны анализы филогении как самих Tantulocarida, так и всех Crustacea в целом.

Сначала тантулокарид относили к изоподам (Bonnier, 1903; Greve, 1965) и копеподам (Hansen, 1913; Becker, 1975). Но на данный момент на основании наличия пениса на седьмом сегменте тела самца и предположительного женского полового отверстия на первом грудном сегменте самки, а также 6 пар плавательных двуветвистых тракоподов (Boxshall, Lincoln, 1987; Huys et al., 1993a; Колбасов и др., 2008), их сближают с ракообразными класса Thecostraca (Ascothoracida, Facetotecta и Cirripedia). Однако, как упоминалось ранее, для окончательной реконструкции родственных связей необходим молекулярно-генетический анализ Tantulocarida.

Система класса Tantulocarida носит явно искусственный характер, так как базируется на единственном морфологическом признаке - способе закладки кутикулярного мешка, в котором развивается самец (Huys, 1990b; Boxshall, 1996). Не проведено ни одного формального кладистического анализа филогении группы. Два основных семейства Basipodellidae и Deoterthridae, скорее всего, являются парафилетическими (Колбасов и др., 2008), кроме того, согласно диагнозам, приведенным в работе Боксшела (Boxshall, 1996), их вообще невозможно отличить.

Жизненный цикл тантулокарид изучен не полностью (до сих пор не опубликованы данные по науплиусам) и был реконструирован по отдельным стадиям, описанным на разных видах из нескольких семейств (Boxshall, Lincoln, 1987, Huys et al., 1993a; Ohtsuka, Boxshall, 1998). Таким образом, отсутствие полной картины затрудняет сравнение жизненного цикла с аналогичными у других ракообразных.

Серьезным пробелом в изучении класса Tantulocarida является отсутствие сколько-нибудь полного описания их внутреннего строения. Анатомия изучалась отрывочно и только на тотальных препаратах с применением световой микроскопии (Boxshall, Lincoln, 1983; Boxshall et al., 1989; Huys, 1991;

Huys et al. 1992a), что из-за микроскопических размеров тантулокарид не позволяет получить достаточно достоверные данные. Несмотря на это, становится очевидным, что тантулокариды имеют уникальное среди всех ракообразных анатомическое строение, которое является результатом приспособлений к паразитизму.

В целом, данные о ракообразных класса Tantulocarida расширяют наши представления об эволюционных и морфологических адаптациях к паразитическому образу жизни, а также необходимы для достоверной реконструкции филогении такого крупного таксона как Crustacea — и поэтому изучение этой крайне интересной группы членистоногих несомненно является актуальной задачей современной зоологии.

Цели и основные задачи исследования. Основной целью данной работы является выяснение филогенетических взаимоотношений Tantulocarida с другими ракообразными, то есть определение их возможного положения на дереве Crustacea и Arthropoda в целом.

Для выполнения данной цели были поставлены следующие задачи:

1. Изучение наружной морфологии, включая ультраструктуру, различных стадий трех видов Tantulocarida: Serratotantulus chertoprudae, Microdajus tchesunovi и Arcticotantulus pertzovi.

2. Исследование внутренней анатомии различных стадий Tantulocarida: тантулюса, партеногенетической самки, развивающегося и дефинитивного самца на примере вида Arcticotantulus pertzovi.

3. Проведение молекулярно-филогенетического анализа для выяснения родственных связей Tantulocarida с другими ракообразными.

4. Описание новых таксонов Tantulocarida.

5. Построение новой системы Tantulocarida на основе оригинальных морфологических исследований и литературных данных с использованием кладистического анализа их филогении.

Научная новизна. Впервые при помощи ТЭМ исследовано внутреннее строение различных стадий жизненного цикла тантулокарид: осевшего тантулюса, партеногенетической стадии, взрослого самца. Впервые проведен молекулярно-филогенетический анализ Тап1;и1осапс!а, определено их положение на древе Аг1;11горос1а. Сравнение морфологии и анатомии тантулокарид с представителями сестринского таксона позволили выявить возможные синапоморфии. Описан новый род и новый вид тантулокарид из Индийского океана, а также новый вид из Белого моря. Детально изучена морфология, включая ультраструктуру, выведенных впервые свободно плавающих самцов двух видов тантулокарид. Впервые проведен формальный кладистический анализ видов Тап1:и1осапс1а, доказавший искусственность существующей системы. Подтверждена монофилия семейства Мюгоёа^ёае и парафилия семейств Бео1е11Ьпёае и ВаБ1рос1е1Пс1ае, семейство Опсегохетс1ае признано невалидным. Составлен ключ для определения видов мировой фауны тантулокарид.

Теоретическое и практическое значение. Изучение ультраструктурных особенностей, описание внутреннего строения различных стадий тантулокарид при помощи трансмиссионной электронной микроскопии, а также проведенный филогенетический анализ позволяют на новом уровне провести сравнение ТапШ1осаг1ёа с представителями родственных групп ракообразных и определить их филогенетическое положение. Полученные впервые достоверные данные об анатомии различных стадий тантулокарид могут дополнить учебные курсы и пособия по зоологии беспозвоночных и общей паразитологии. Описанные таксоны пополнят список биоты Белого моря, а также других регионов. Составленный ключ может быть использован для определения видов тантулокарид мировой фауны.

Апробация работы. Основные материалы диссертации были представлены на 14-й Международной конференции по мейофауне (Гент, Бельгия, 2010); на 11-й Всероссийской конференции с международным участием «Проблемы изучения,

рационального использования и охраны природных ресурсов Белого моря» (Санкт-Петербург, 2010), на 11-й Международной конференции по копеподам (Мерида, Мексика, 2011), на Международной школе по морфологии и систематике копепод (Четумаль, Мескика, 2011), на всемирной конференции по морскому биоразнообразию (Абердин, Шотландия, 2011), на семинаре кафедры зоологии беспозвоночных биологического факультета МГУ (Москва, 2012). Публикации. По материалам диссертации опубликовано 8 работ, из них 3 -статьи в рецензируемых журналах, включенных в список ВАК, и 5 - материалы конференций.

Структура и объем. Диссертация изложена на 146 страницах печатного текста. Текст работы состоит из следующих разделов: «Введение», «Основные этапы изучения тантулокарид», «Материал и методы», «Результаты и обсуждение», представленные шестью главами, «Заключение», «Выводы», «Благодарности» и «Список цитируемой литературы». Список цитируемой литературы включает 90 источников, из которых 87 на иностранных языках. Приложение содержит 75 рисунков и 2 таблицы.

Глава 1. Этапы изучения ракообразных класса Tantulocarida. Обзор основных литературных данных.

История изучения ракообразных Tantulocarida началась еще в начале XX века, когда появляется описание Cummoniscus kruppi Bonnier, 1903 - крошечных ракообразных, эктопаразитов кумовых раков семейства Leuconidae (Bonnier, 1903). Позднее похожих паразитических рачков, описанных под названием Microdajus langi Greve, 1965, обнаружили на клешненосных осликах Tanaidacea: Typhlotanais variabilis Hansen (Hansen, 1913) и Haplocope augusta Sars, Leptognathia breviremis (Lilljeborg), Typhlotanais aequiremis (Lilljeborg) (Greve, 1965). Вид Basipodella harpacticola Becker, 1975 описан Беккером как эктопаразит гарпактициды Pseudomesochra minor Becker, 1974 (Becker, 1975). Позже, в 1980 году в качестве хозяев нового вида Deoterthron dentatum Bradford et Hewitt, 1980 были зарегистрированы остракоды Metavargula mazeri Kornicker (Bradford, Hewitt, 1980).

Лишь в 1983 году британские ученые Боксшелл и Линкольн объединяют четыре ранее описанных вида и два новых (Doryphallophora harrisoni (Boxshall, Lincoln, 1983) и Basipodella atlantica Boxshall, Lincoln, 1983, найденных на изоподах Marcostylis magnifica и копеподах Harpacticoida соответственно) в таксон Tantulocarida, которому придают ранг класса внутри подтипа Crustacea (Boxshall, Lincoln, 1983). Этимология: от лат. tantulus — очень маленький, и caris — креветка. Обосновывая выделение нового класса ракообразных, авторы приводят детальное сравнение морфологического строения известных стадий тантулокарид с другими представителями подтипа Crustacea. В качестве аргумента против гипотезы принадлежности новых паразитов к Copepoda приводится отсутствие у тантулокарид интеркоксальных склеритов, которые объединяют парные конечности в функционально единую систему, и считаются синапоморфией всех копепод. Отсутствие у тантулюса тантулокарид каких-либо признаков слияния головных и грудных сегментов с образованием цефалоторакса, а также меньшее количество сомитов тела говорит о

невозможности их отнесения к Malacostraca. Авторы также отрицают родственные связи тантулокарид с Cirripedia, которые обосновывались в одной из первых работ по Tantulocarida (Bradford, Hewitt, 1980). Боксшелл и Линкольн ошибочно полагали, что гонопор тантулокарид располагается на пятом грудном сегменте тантулюса и по этому признаку отрицали их возможные филогенетические связи с усоногими ракообразными.

Авторы подчеркивают невозможность отнесения новых паразитических членистоногих Basipodella и Deoterthron ни к одной известной группе ракообразных, что является обоснованием выделения нового класса. Однако, в работе не приводится никаких доказательств принадлежности Tantulocarida к подтипу Crustacea: у известных на тот момент стадий тантулокарид отсутствуют головные конечности, в частности антеннулы и антенны, наличие которых является ключевым признаком ракообразных. Авторы априори включают тантулокарид в этот подтип, ссылаясь на их внешнее сходство с другими ракообразными и наличие двуветвистых конечностей (Boxshall, Lincoln, 1983).

Система Tantulocarida в 1983 году представлена одним семейством Basipodelllidae.

К 1987 году были описаны уже одиннадцать видов тантулокарид, и тогда те же авторы публикуют новую систему класса, включающую еще два семейства Deoterthridae и Microdajidae (Boxhsall, Lincoln, 1987). В этой же работе впервые приводится жизненный цикл тантулокарид, описанный благодаря обнаружению новой стадии — самца, который развивается в ходе уникального среди ракообразных метаморфоза. Прикрепленную к хозяину мешковидную стадию, не имеющую конечностей, авторы принимают за половую самку, предполагая, что самец способен оплодотворять ее, прокалывая кутикулу мешка своим непарным пенисом. Однако, уже в этой работе авторы высказывают предположение о наличии в цикле тантулокарид еще одной неизвестной стадии (половой свободно плавающей самки), которая развивается подобно самцу

внутри туловищного мешка. Статья 1987 года является ключевым трудом по тантулокаридам, в котором не только приводятся описания еще пяти видов тантулокарид, но также впервые для их исследования применяется сканирующая электронная микроскопия.

Описание новой стадии жизненного цикла — самца, дает дополнительную информацию, позволяющую вновь обсуждать филогенетические связи тантулокарид с другими ракообразными. Авторы отмечают, что цефалоторакс самца тантулокарид, включающий два грудных сегмента, является уникальной структурой, которая присутствует только у некоторых весьма специализированных копепод и малакострак, и не встречается у примитивных представителей ни одного из классов ракообразных. Самец обладает непарным копулятивным органом, который располагается на седьмом сегменте тела. Это признак оказался ключевым для определения возможного сестринского таксона тантулокарид. Таким таксоном является класс Thecostraca (Gryger, 1984), у всех представителей которого мужской гонопор располагается на конце непарного копулятивного органа, отходящего от седьмого сегмента тела (Boxshall, Lincoln, 1987).

Более тщательное изучение типового материала некоторых видов, их переописание, а также описание новых видов приводит к появлению двух новых семейств Doryphallophoridae и Onceroxenidae (Huys, 1990b). Ключевыми систематическими признаками Хейс считает сегментацию абдомена личинки тантулюса, а также тип закладки туловищного мешка с развивающимся самцом (Huys, 1990b). В 1994 году было показано, что первый из этих признаков является систематически незначимым, так как абдомен личинки всех тантулокарид состоит из двух сегментов (Huys et al., 1994). Таким образом, в более позднем обзоре класса Tantulocarida, приводятся диагнозы только четырех семейств (Boxshall, 1996). Более подробно развитие представлений о системе Tantulocarida обсуждается в Главе 6.

В 1993 году (Huys et al., 1993а) была обнаружена развивающаяся,

предположительно гамогенетическая самка (в цефалотораксе у найденной особи находились крупные немногочисленные яйца) (Рис. 6), что позволило дополнить жизненный цикл до нынешнего состояния (Рис. 1).

Жизненный цикл ракообразных класса Tantulocarida (Рис. 1)

Миниатюрная личинка-тантулюс, вероятно, функционирует как расселительная стадия. Ее морфология свидетельствует о том, что она свободно плавает в толще воды в поисках подходящего хозяина. Прикрепившись, личинка, претерпевает метаморфоз — на теле тантулюса формируется вздутие, которое преобразуется в туловищный мешок, по размерам превосходящий саму личику в несколько раз (Becker, 1975; Boxshall, Lincoln, 1983, 1987). Метаморфоз может идти двумя путями: в одном случае тантулюс сохраняет туловищные сегменты, а кутикулярный мешок развивается либо между шестым и седьмым, либо между пятым и шестым сегментами туловища (Boxhsall, Lincoln, 1987). Внутри такого туловищного мешка закладывается самец, получающий питание через особый тяж - «пуповину». Взрослый самец разрывает кутикулу мешка и переходит к свободному плаванию в толще воды (Petrunina, Kolbasov, 2012). Таким образом, его развитие происходит без видимых линек.

У других прикрепившихся тантулюсов в ходе метаморфоза сбрасываются все туловищные сегменты и остаётся один цефалон, прикреплённый к хозяину (Boxhsall, Lincoln, 1987). Это, своего рода, видоизменённая линька, так как ларвальный цефалон, которым прикреплён паразит, не линяет. Кутикулярный мешок при этом начинает расти непосредственно из задней части цефалона. Внутри такого мешка могут закладываться либо партеногенетические яйца (Boxhsall, Lincoln, 1983, 1987), либо самка (Huys et al., 1993а, Ohtsuka, Boxshall, 1998). Из партеногенетических яиц развиваются тантулюсы, которые выходят в окружающую среду для поиска нового хозяина (Boxhsall, Lincoln, 1987). Это партеногенетическая фаза жизненного цикла.

Развивающаяся самка, также как и самец, получает питание через особый

тяж. Внутри цефалоторакса самки закладываются структуры, напоминающие яйца (Huys et al., 1993а). Половые стадии выходят в окружающую среду, вероятно, для оплодотворения, которое никто не наблюдал. До сих пор не понятно, существуют ли внешние или внутренние (генетические) механизмы, которые запускают партеногенетическую и половую части жизненного цикла. Хёйс предположил, что возможное присутствие партеногенетических и гамогенетических самок, а также тантулюсов на одном экземпляре хозяина (Huys, 1990b), говорит о том, что это не просто сезонная смена циклов.

Однако стоит отметить, что схема всего жизненного цикла тантулокарид — это реконструкция по отдельным стадиям, описанным для разных видов. Наиболее полноценно изучен жизненный цикл Itoitantulus misophricola Huys, Ohtsuka, Boxshall, 1992: для него известны такие стадии, как тантулюс, самец на начальных этапах развития (Huys et al., 1992b), а также половая самка (Huys et al., 1993a). Однако взрослая партеногенетическая самка, содержащая уже сформированных тантулюсов была изучена только для вида Microdajus langi Greve, 1965 (Boxshall, Lincoln, 1987). Ранее считалось, что тантулюс — единственная личиночная стадия Tantulocarida. Это подтверждалось тем, что морфология тантулюсов, найденных в мешке самки, и тантулюсов уже прикрепленных к новому хозяину, абсолютно идентична (Boxshall, Lincoln, 1987). В последствии было сделано сообщение об обнаружении новой стадии жизненного цикла тантулокарид: науплиуса (Martinez Arbizu, 2005, личное сообщение). Однако, с тех пор данные по науплиусам так и не были опубликованы.

Таким образом, нет ни одного вида, на котором жизненный цикл тантулокарид был бы прослежен полностью.

Внутреннее строение Tantulocarida

Несмотря на миниатюрные размеры, для изучения анатомии тантулокарид никогда не привлекалась не только трансмиссионная электронная микроскопия, но и методика изготовления гистологических срезов для изучения на световом

микроскопе. До наших исследований все данные по внутреннему строению Tantulocarida были получены исключительно на тотальных препаратах паразитов, изученных на световом уровне (см. Введение).

Уже в первых работах по тантулокаридам, авторы отмечают их характерную особенность — наличие в цефалоне личинки непарного стилета (Becker, 1975; Bradford, Hewitt, 1980). Никаких других структур авторам обнаружить не удалось, они описывают содержимое цефалона личинки, как недифференцированную массу, что является, по их мнению, свидетельством происходящих реорганизационных процессов (Bradford, Hewitt, 1980). Позднее были обнаружены и другие структурные элементы цефалона: корневая система, идущая от ротового отверстия паразита и проникающая под покровы хозяина (Boxshall, Lincoln, 1983), хоботок (Huys, 1989, Huys, 1991), четыре (Boxshall et al., 1989) или восемь пар предполагаемых желез (Huys, 1991), тубулярные структуры (Knudsen et al., 2009), мышечный аппарат (Boxshall, 1991; Huys, 1991). Подробный анализ литературных данных по анатомии тантулокарид будет приведен в главе 4.

Филогения Tantulocarida

Крайне своеобразное строение тантулокарид, а именно почти полная редукция головных конечностей (присутствуют только рудиментарные антеннулы у половых стадий), затрудняет определение филогенетических связей тантулокарид с другими ракообразными. Сначала представители тантулокарид были описаны как паразитические изоподы - роды Cumoniscus Bonnier 1903 и Microdajus Greve 1965 (Bonnier, 1903; Greve, 1965). Личинок тантулокарид также относили к паразитическим копеподам (Hansen, 1913; Becker, 1975). Однако Бредфорд и ХьювиТт (Bradford, Hewitt, 1980) отмечают, что у копепод никогда не бывает шести пар практически одинаково развитых конечностей, а также общий тагмозис тела копепод существенно отличается от такового у тантулокарид, и таким образом авторы исключают принадлежность родов Basipodella и Deoterthron к Copepoda. В свою очередь, они относят

тантулокарид к представителям надкласса Maxillopoda, родственным Cirripedia (Bradford, Hewitt, 1980), аргументируя свою позицию наличием у них сходных структур: непарного стилета, который присутствует у тантулюса тантулокарид и у кентрогона Rhizocephala. На сегодняшний день принято считать, что положение гонопоров самца (на седьмом туловищном сегменте) (Boxshall, Lincoln, 1987) и самки (предположительно на первом грудном сегменте) (Huys et al., 1993а), указывает на родство тантулокарид с ракообразными класса Thecostraca (Huys et al., 1993a; Колбасов и др., 2008). Несмотря на нехватку морфологических признаков, молекулярно-генетические методы никогда не применялись. Более того, тантулокариды остаются последним крупным таксоном ракообразных, для которого в базе данных Genebank нет ни одного сиквенса. Более подробно формирование представлений о филогении ракообразных Tantulocarida будет освещено в соответствующем разделе диссертации (см. Главу 5).

Хозяева Tantulocarida.

Уже после выделения тантулокарид в новый класс, в качестве их хозяев были описаны и другие таксоны ракообразных. Так, на амфиподах Harpinia antennaria Meinert найдены танутлокариды Amphitantulus harpiniacheres Boxshall, Vader, 1993 (Boxshall, Vader, 1993), на сифоностомовых копеподах рода Asterocheres — паразиты Hypertantulus siphonocola Ohtsuka, Boxshall, 1998 (Ohtsuka, Boxshall, 1998). Последний случай интересен тем, что фактически представляет собой пример гиперпаразитизма, так как хозяева сами являются паразитами морских звезд. В 1994 году был описан Nipponotantulus heteroxenus Huys et al. 1994, получивший свое название благодаря крайне широкому кругу хозяев, в качестве которых были зарегистрированы копеподы трех отрядов: Calanoida, Cyclopoida и Harpacticoida (Huys et al. 1994). В главе 8 приводится более подробный анализ специфичности тантулокарид по отношению к хозяевам.

Географическое распространение и распределение Tantulocarida.

Знания по географическому распространению и вертикальному распределению тантулокарид постоянно расширяются (Рис. 72). Сейчас известны глубоководные виды из районов Тихого океана, побережье Перу (Becker, 1975), Атлантического океана, из района Азорских островов (Boxshall, Lincoln, 1983), желоба Роколл (Boxshall, Lincoln, 1987), Индийского океана (Savchenko, Kolbasov, 2009), Южного океана, пролив Дрейка (Mohrbeck et al., 2010) и мелководные виды из района Большого барьерного рифа, южного побережья Японии (Huys, 1990а; Huys et al., 1994), Белого моря (Kornev, et al., 2004, Kolbasov, Savchenko, 2009). Также тантулокариды были найдены в таких необычных биотопах как ангиалиновые пещеры Канарских островов (Boxshall, Huys, 1989), и гидротермальные источники близ Галапагосских островов (Huys, Conroy-Dalton, 1997). Подробнее географическое и вертикальное распространение видов тантулокарид обсуждается в Главе 7.

Изучение Tantulocarida в России.

В России изучение тантулокарид началось только в 2004 году, когда в окрестностях ББС МГУ (Белое море, Кандалакшский залив) были впервые обнаружены два вида этих паразитических рачков из двух семейств, обитающих на копеподах рода Pseudobradya (Корнев, 2004) и клешненосных осликах рода Typhlotanais (Kolbasov, Savchenko, 2010). Однако, следует отметить, что в данной работе (Корнев, 2004), автор ошибочно определил гарпактициду, как Р. acuta, позже было показано, что основным хозяином для Ärcticotantulus pertzovi Kornev, Tchesunov, Rybnikov, 2004 является Brady a typica (Kornev et al., 2004).

В этом же году выходит полноценное описание одного из видов -Ärcticotantulus pertzovi, сделанное на световом уровне (Kornev et al., 2004). В 2008 году было опубликовано переописание это вида, выполненное на основании данных сканирующей электронной микроскопии. Кроме того, в данной работе авторы впервые в истории изучения тантулокарид приводят предварительное описание взрослых полностью сформированных свободно

плавающих самцов А. реПгоу1, которые были выведены в лаборатории ББС МГУ (Колбасов и др., 2008).

С 1983 года таксон ТапШ1осап(1а так и остается самым молодым классом ракообразных, а их исследование продолжается по мере нахождения новых видов, и такие работы носят в основном описательный характер.

Заключение диссертации по теме «Зоология», Петрунина, Александра Сергеевна

Выводы и результаты

1. Описаны: новый род и новый вид тантулокарид - Serratotantulus chetroprudae Savchenko, Kolbasov, 2009 и новый вид Microdajus tchesunovi Kolbasov, Savchenko, 2010.

2. Детально изучена внешняя морфология включая ультраструктуру выведенных впервые свободно плавающих дефинитивных самцов двух видов Arcticotantulus pertzovi и Microdajus tchesunovi. Выявлены общие морфологические признаки, характерные для всех самцов тантулокарид: наличие двух групп по четыре эстетаска, семи пар сенсорных пор с сенсиллами на карапаксе, парных щетковидных щетинок на торакоподах 1-6, трех фуркальных щетинок.

3. Впервые исследовано внутреннее строение личинки Tantulocarida - тантулюса. Основными компонентами цефалона личинки являются: непарный стилет, имеющий базальную полость и сплошной конец; непарный кутикулярный орган — хоботок, внутрь которого заходят четыре канала цементных желез; кишка, передняя эктодермальная часть которой переходит в корневую систему, проникающую внутрь тела хозяина; вентрально расположенные цементные железы. Доказано, что мышечный аппарат цефалона и торакальных сегментов подвергается резорбции после оседания личинки.

4. Впервые исследована анатомия дефинитивного самца Tantulocarida. В частности, цефалоторакс самца в передней части содержит «сотовидную» структуру непонятной природы и функции, нервная система представлена головным мозгом и брюшным нервным стволом. Цефалоторакс имеет обширные вентролатеральные области, полностью изолированные от остальной части кутикулярным слоем и дающие в передней части начало эстетаскам.

5. Молекулярно-генетический анализ подтвердил близкородственные отношения Тапйд1осапёа и ТЬесоз^аса. Сестринским таксоном тантулокарид предположительно являются С1гг1ресИа. Способность личиночных стадий Тап1:и1осапс1а и С1гпреё1а к фиксации на поверхности при помощи клеющего цемента, возможно, является апоморфией нового таксона.

6. Кладистический анализ филогении Тапййосаиск по морфологическим признакам подтвердил искусственный характер современной системы ТапШ1осапс1а. Показана парафилетичность семейств Бео1ег1;11пёае и Ваз1рос1еШс1ае, Семейство Onceroxenidae признано невалидным. Доказана монофилетичность одного семейства Мюгоёа^ёае, а также родов Вео1еПкгоп, АгсИ^апМш, кИсгснЛщш, ТапШасш.

Благодарности

Автор выражает глубокую благодарность научному руководителю д.б.н. Григорию Александровичу Колбасову за интереснейшую тему, постоянную помощь и поддержку при выполнении работы; проф. A.B. Чесунову за критические замечания к первому варианту рукописи; руководству и сотрудникам Беломорской биологической станции им. H.A. Перцова МГУ за предоставленную возможность сбора материала и помощь на данном этапе работы, сотрудникам межкафедральной лаборатории электронной микроскопии МГУ за помощь в получении данных методами электронной микроскопии, д.б.н. Н.М. Бисеровой за помощь в интерпретации полученных данных; к.б.н. Н.С. Мюге, Т.В. Неретиной за руководство в процессе выполнения молекулярных исследований. Я признательна Н. Н. Римской-Корсаковой, А. В. Зыковой за помощь в оформлении работы. Большое спасибо А.О. Борисановой, П.А. Беловой, С.С. Водопьянову и всем сотрудникам и аспирантам кафедры зоологии беспозвоночных МГУ, а также друзьям и родным за терпение, помощь и поддержку.

Заключение

Морфология тантулокарид исследована на примере различных стадий трех видов 8еггаШапШ1ш скеПоргис1ае, Млсго(1а]т ^ЬеБипот, АгсИсо1апШ1шреПгоу1 с применением световой и сканирующей электронной микроскопии. Разработана методика выведения полностью сформированных самцов тантулокарид на примере двух беломорских видов А. реМгоуг и М. ¿с/геягшоу/. Впервые изучена морфология, включая ультраструктуру, свободно плавающих самцов тантулокарид этих двух видов. В отличие от всех предыдущих исследований, в которых приводятся описания самцов, извлеченных из туловищных мешков предыдущей стадии, особи выведенных самцов А. реМюуг и М. ^НеБипоуг характеризовались дефинитивными чертами строения. Проведено морфологическое сравнение самцов 9 известных видов, в ходе которого были выявлены общие черты, характерные для всех самцов тантулокарид. В числе этих особенностей наличие двух групп по четыре эстетаска на переднем конце цефалоторакса, семи пар сенсорных пор с сенсиллами на карапаксе, а также парных щетковидных щетинок на торакоподах 1-6. Фуркальные в тви самцов сильно варьируиют по форме, но всегда несут только по три щетинки.

Внутреннее строение различных стадий тантулокарид на примере вида А. реНгоу1 впервые исследовано с применением ТЭМ. Впервые описана топология основных органов цефалона личинки тантулюса, строение туловищного мешка молодой партеногенетической стадии, а также строение полностью сформированного самца. Цефалон личинки обладает рядом уникальных органов, служащих для фиксации личинки на поверхности тела хозяина, а также для питания. Парные цементные железы, расположенные вентрально внутри цефалона, секретируют вещество, по-видимому, белковой природы, которое транспортируется наружу по кутикулярным протокам, имеющим характерное «гофрированное строение». Две пары протоков цементных желез располагаются дорсально над кишкой, и заходят непосредственно внутрь так называемого хоботка. Хоботок — непарный кутикулярный орган является результатом впячивания покровов и у свободных тантулюсов может выворачиваться наружу, возможно, для оценки субстрата и выделения клейкого цемента. После оседания личинки, хоботок вворачивается обратно внутрь цефалона. Продольно в цефалоне личинки располагается непарный кутикулярный стилет, имеющий центральную полость в задней части, но сплошной на конце. Стилет может выдвигаться наружу через ротовое отверстие и служит для прокалывания покровов хозяина. Через отверстие в кутикуле, проделанное стилетом, внутрь хозяина прорастает так называемая корневая система, которая служит для питания паразита. Корневая система является продолжением передней кишки паразита и имеет тонкие кутикулярные стенки. Кишка тантулюса имеет кутикулярную выстилку в передней части, ее энтодермальный участок переходит в так называемую пуповину — тяж, идущий к вентральной стороне цефалоторакса развивающегося самца или самки. Мышечная система, отвечающая за выдвижение стилета и хоботка подвергается резорбции вскоре после оседания тантулюса и может быть изучена только на свободных экземплярах личинки.

Проведено сравнение внутренних структур тантулюса с аналогичными органами циприсовидной личинки сестринского таксона СипресИа, с обсуждением возможных гомологий. Показано, отсутствие гомологии между хоботком тантулюса тантулокарид и антеннулами циприсовидной личинки, которые также служат для оценки субстрата и выделения цемента. Не исключена гомология между непарными стилетом тантулокарид и ризоцефал, которые имеют множественные схожие черты строения, и аналогичную функцию. Корневая система тантулокарид и корнеголовых раков являются гомоплазиями, так как у первых это вырост кишки, а у последних — непосредственно само тело паразита.

Самец тантулокарид обладает рядом уникальных для ракообразных структур. Переднюю треть цефалоторакса почти полностью занимает сотовидная структура — ткань, состоящая из плотно упакованных клеток, каждая из которых имеет обширную вакуоль с гомогенным содержимым и плоскую электронноплотную структуру в пристеночном слое цитоплазмы. Предполагается запасающая функция сотовидной структуры, так как она располагается на уровне входа в цефалоторакс пуповины, а взрослый самец не питается. Отсутствие явных ядер, митохондрий, а также микротрубочек свидетельствует о том, что это не агрегация сперматозоидов. Нервная система самца представлена головным мозгом, расположенным во второй трети цефалоторакса, и брюшным нервным стволом. Головной мозг представлен обширной областью нейропиля, окруженного телами нейронов. Характерно наличие в цефалотораксе самца обширных симметричных областей, полностью отделенных от центральной части толстой кутикулой. В передней части цефалоторакса именно от этих областей отходят эстетаски. Исследовано строение сенсорных пор, расположенных на карапаксе самца. Показано, что многочисленные сенсиллы, выходящие из некоторых пор, являются нитевидными окончаниями, которые отходят от одного основания. По имеющимся данным нельзя исключить возможную гомологию между порами самцов тантулокарид и решетчатыми органами, которые являются синапорморфией всех ТЬесоз^аса.

Современная система ТапШ1осапс1а — пять семейств, включающие 23 рода и 36 видов, основана в основном на признаках способа закладки туловищного мешка в ходе метаморфоза самца, а также сегментации абдомена личинки. Первый признак не применим для видов, для которых не известны самцы (а это более половины известных видов), а второй — сейчас не является валидным, так как абдомен всех тантулюсов двусегментный. Можно предположить, что система Тапйд1осапс1а не является естественной. Проведенный впервые формальный кладистический анализ видов тантулокарид по 64 морфологическим признакам личинки тантулюса и самца подтвердил искусственный характер современной системы ТапШЬсапёа. Семейства Ваз1рос1еШс1ае и Бе^еШпёае признаны парафилетическими. Единственным монофилетическим семейством являются Microdajidae. Синапоморфией всех микродайджид являются сильно редуцированные ветви конечностей, несущие каждая по одной щетинке. Монофилия косвенно подтверждается принадлежностью всех хозяев этих паразитов к клешненосным осликам (Tanaidacea). Монофилитическими также признаны роды Artcicotantulus, Deoterthron, Microdajus и Tantulacus. Показано, что семейство Onceroxenidae является невалидным, так как выделено на основании ошибочного признака — трехсегментного абдомена личинки. Определение родственных отношений Tantulocarida с другими ракообразными затрудняется отсутствием у них многих морфологических признаков. На основании общего тагмозиса тела, а также положения гонопоров самца и самки предполагается, что ближайшими родственниками тантулокарид являются представители класса Thecostraca (Ascothoracida, Cirripedia, Facetotecta). Однако молекулярный анализ, который мог бы пролить свет на эту проблему до сих пор не был проведен. Полученные впервые сиквенсы 18S рибосомальной ДНК позволили провести молекулярно филогенетический анализ Arthropoda, включая Tantulocarida. Полученное дерево подтверждает близкородственные отношения Tantulocarida и Thecostraca. Тантулокариды оказываются сестринским таксоном усоногих ракообразных (Cirripedia), т.е. попадают внутрь текострак. В результате проведенного морфологического сравнения полученных сестринских таксонов выявлена возможная синапорфия тантулокарид и усоногих: способ удержания личинки на поверхности субстрата при помощи клеющего цемента — уникальная особенность этих двух групп ракообразных. Кроме того не исключена гомология между некоторыми морфологически сходными структурами циприсовидной личинки и тантулюса: непарным стилетом, цементными железами и их протоками.

Анализ географического и вертикально распределения видов показал, что Ьакообразные класса Tantulocarida имеют всесветное распространение: они были обнаружены во всех океанах, в бореальных и тропических морях на глубинах от нуля до более 5000м. Небольшое число открытых видов говорит лишь о слабой изученности сообщества мейобентоса. Таким образом, разнообразие тантулокарид сильно недооценивается.

Тантулокариды проявляют разную степень специфичности по отношению хозяевам. Так, представители целого семейства Мкгос1а]1с1ае являются паразитами исключительно Тапа1с1асеа. Было показано, что низкая специфичность может проявляться и на уровне рода, как, например, виды монофилетичного рода Ое^еЛЬгоп выступают в качестве паразитов остракод и гарпактикоид. В то же время представители рода АгсН^апШ1ш имеют хозяев, относящихся к одному роду Вгаскуа. Пока не удается сделать однозначный вывод о влиянии паразитов на онтогенез и поведение хозяев. В то же время, очевидно косвенное негативное влияние, которое оказывает паразит на своего хозяина, питаясь его соками. Кроме того, возможно, что паразит способен подавлять некоторые поведенческие реакции хозяина. Например, у клешненосных осликов не отмечены попытки очистить себя от паразитов, находящихся на их теле в пределах досягаемости клешней.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Петрунина, Александра Сергеевна, 2012 год

Список цитируемой литературы

Алешин В.В., Михайлов КВ., Константинова А.В, Никитин М.А., Русин Л.Ю., Буйнова Д.А., Кедрова О. С., Петров Н.Б., 2009. О положении насекомых в кладе Pancrustacea // Молекулярная биолология Т. 43. № 5. С. 866-881.

Колбасов Г.А., Синёв А.Ю., Чесунов А.В., 2008. Наружная морфология

Arcticotantulus pertzovi - микроскопического паразитического ракообразного из Белого моря (Crustacea, Tantulocarida) // Зоологический журнал. Т. 87. №12. С. 1437-1452.

Корнев П. Н., 2004. Первое нахождение представителей подкласса Tantulocarida в Белом море // Зоологический журнал. Т. 1. № 1. С. 73-78

Abele L.G., Kim W., Felgenhauer В.Е., 1989. Molecular evidence for inclusion of the phylum Pentastomida in the Crustacea // Mol. Biol. Evol. V. 66. P.685-691.

Azevedo, C., Corral L., 1982. Ultrastructural study of spermatozoon and

spermiogenesis of Poliicipes cornucopia (Crustacea; Cirripedia), with special reference to nucleus maturation // Journal of Submicroscopic Cytology. V.14. P. 641-654.

Becker K.H., 1975. Basipodella harpacticola n. gen., n. sp. (Crustacea, Copepoda) // Helgolânder wissenschaftliche Meeresuntersuchungen. V. 27. P. 96-100.

Bonnier J., 1903. Sur deux types nouveaux d'Epicarides parasites d'un Cumacé et d'un Schizopode II Compte rendu hebdomadaire des séances de l'Académie des sciences, Paris. V. 136. P. 102-103.

Boxshall G.A., 1996. Classe des Tantulocarides (Tantulocarida Boxshall and Lincoln, 1983) Il Traite de Zoologie. V. 7. P. 399-408.

Boxshall G.A., 1988. A new genus of tantulocaridan (Crustacea: Tantulocarida) parasitic on a harpacticoid copepod from Tasmania II Bull. Br. Mus. Nat. hist. (Zool.). V. 54. №6. P. 271-274.

Boxshall G.A., 1991. A review of the biology and phylogenetic relationships of the Tantulocarida, a subclass of Crustacea recognized in 1983 // Verhandlungen der Deutschen zoologischen Gesellschait. V. 84. P. 271-279.

Boxshall G.A., Huys R., 1989. New tantulocarid, Stygotantulus stocki, parasitic on harpacticoid copepods, with an analysis of the phylogenetic relationships within the Maxillopoda // Journal of Crustacean Biology. V. 9. № 1. P. 126-140.

Boxshall G.A., Huys R., Lincoln R.J., 1989. A new species of the Microdajus

(Crustacea: Tantulocarida) parasitic on a tanaid in the northeastern Atlantic, with observations on M. langi Greve// Systematic Parasitology V. 14. P. 17-30.

Boxshall G.A., Lincoln R.J., 1983.Tantulocarida, a new class of Crustacea

ectoparasitic on other crustaceans // Journal of Crustacean Biology. V. 3. № 1. P. 1-16.

Boxshall G.A., Lincoln R.J., 1987. The life cycle of the Tantulocarida (Crustacea) // Philosophical Transaction of the Royal Society of London. B. Biological Sciences. V. 315. P. 267-303.

Boxshall G.A., Vader W., 1993. A new genus of Tantulocarida (Crustacea) parasitic on an amphipod host from the North Sea // Journal of Natural history. V. 27. P. 977-988.

Bradford J.M., Hewitt G. C., 1980. A new maxillopodan crustacean, parasitic on a myodocopid ostracod // Crustaceana. V. 38. № l.P. 69-72.

Bresciani J., Hoeg J. T., 2001. Comparative Ultrastructure of the Root System in Rhizocephalan Barnacles (Crustacea: Cirripedia: Rhizocephala) // Journal of Morphology. V. 249. P. 9^12.

Brown G.G., 1970. Some comparative aspects of selected crustacean spermatozoa and crustacean phylogeny. In: Comparative Spermatology. B. Baccetti. ed. Academic Press, New York. P. 183-204.

Brown G.G., Metz C.B., 1967. Ultrastructural studies in spermatozoa of two primitive crustaceans Hutchinsoniella macracantha and Derocheilocaris typicus H Zeitschrift fur Zellforschung. V. 80. P. 78-92.

Derby C.D., Cate H.S., Gentilcore L.R., 1997. Perireception in olfaction: molecular mass sieving by aesthetasc sensillar cuticle determines odorant access to receptor sites in the Caribbean spiny lobster Panulirus argus II Journal of Experimental

Biology. V. 200. P. 2073-2081.

Dohle W., 2001. Are the insects terrestrial crustaceans? A discussion of some new facts and arguments and the proposal of the proper name Tetraconata for the monophyletic unit Crustacea + Hexapoda // Ann. Soc. Entomol. Fr. (N.S.). V. 37. P. 85-1.

Dowton, M., A. D. Austin., 1995. Increased genetic diversity in mitochondrial genes is correlated with the evolution of parasitism in the Hymenoptera // Jouranl of Molecular Evolution. 41: 958-965.

Edgar R.C., 2004. MUSCLE: multiple sequence alignment with high accuracy and high throughput //Nucleic Acids Research. V. 32. № 5. P. 1792-1797.

Edgecombe, G.D., 2010. Arthropod phylogeny: An overview from the perspectives of morphology, molecular data and the fossil record // Arthropod Structure & Development. V. 39. P. 74-87.

Elfimov A.S., 1986. Morphology of the carapace of cypris larva of the barnacle Heteralepas mystacophora // Sov. J. Mar. Biol. V.12. P. 152-156.

Giribet G., Edgecombe G.D., Wheeler JVC., 2001. Arthropod phylogeny based on eight molecular loci and morphology // Nature. V. 413. P. 157-161

Giribet G., Carranza S., Baguna J., Riutort M., Ribera C., 1996. First molecular evidence for the existence of a Tardigrada + Arthropoda clade // Molecular Biology and Evolution. V. 13. P. 76-84.

Glenner H., Hoeg J. T., 1994. Metamorphosis in the Cirripedia Rhizocephala and the homology of the kentrogon and trichogon // Zoologica Scripta. V. 23. P. 161-173.

Glenner H., Hoeg J.T., 2002. A scenario for the evolution of the Rhizocephala. In: Modern Approaches to the Study of Crustacea. Elva Escobar-Briones, Fernando Alvarez, ed. P. 301-310

Glenner H., HoegJ.T., Grygier M. J., Fujita Y., 2008. Induced metamorphosis in crustacean y-larvae: Towards a solution to a 100-year-old riddle // BMC Biology. V.6. P. 1-21

Greve L., 1965. A new epicaridean from western Norway, parasite on Tanaidacea //

Sarsia. V. 20. P. 15-19.

Grygier M.J., 1982. Sperm morphology in Ascothoracida (Crustacea:Maxillopoda); confirmation of generalized nature and phylogenetic importance // International Journal of Invertebrate Reproduction. V. 4. P. 323-332.

Grygier M. J., 1984. Comparative morphology and ontogeny of the Ascothoracida, a step toward a phylogeny of the Maxillopoda // Ph. D. thesis university of California at San Diego. P. 417

Grygier M.J., 1987. New records, external and internal anatomy, and systematic position of Hansen's y-larvae (Crustacea: Maxillopoda: Facetotecta) // Sarsia. V. 72. P. 261-278.

Grygier M. J., SiegJ., 1988. Microdajus (Crustacea: Tantulocarida) parasitic on an Antarctic tanaidacean, and a range extention of M. langi Greve // Journal of Natural History. V. 22. P. 1495-1505.

Hansen H.J., 1913. Crustacea Malacostraca II., IV. The order Tanaidacea // Danish Ingolf-Expedition. V. 3. P. 1-145.

Harrison F.W., Foelix. R.F., 1999. Chelicerata. In: Microscopic anatomy of Invertebrates. Wiley-Liss Inc., New York. P. 1-265.

HealyJ.M., Anderson D.T., 1990. Sperm Ultrastructure in the Cirripedia and its Phylogenetic Significance // Records of the Australian museum. V. 42. P. 1-126.

Hoeg J. T., 1985. Cyprid settlement, kentrogon formation and host invasion in the parasitic barnacle Lernaeodiscus porcellanae (Muller) (Crustacea: Cirripedia: Rhizocephala) // Acta Zoologica (Stockh). V. 66. №1. P. 1-45.

HoegJ.T., Kolbasov G.A., 2002. Lattice organs in y-cyprids of the Facetotecta and their significance in the phylogeny of the Crustacea Thecostraca // Acta Zoologica. V. 83. P. 67-79.

HoegJ.T., Pérez-Losada M., Glenner H., Kolbasov G.A., CrandallK.A., 2009. Evolution of morphology, ontogeny and life cycles within the Crustacea Thecostraca // Arthropod Systematics and Phylogeny. V. 67. №2. P. 199-217.

Heeg, J.T., Hosfeld B., Jensen P. G., 1998. TEM studies of lattice organs of cirripede cypris larvae (Crustacea, Thecostraca, Cirripedia) // Zoomorphology. V. 118. P. 195-205.

Huys R., 1989. Dicrotrichura tricincta gen. et spec, nov.: a new tantulocaridan (Crustacea: Maxillopoda) from Mediterranean deep waters off Corsica // Bijdragen tot de Dierkunde. V. 59. № 4. P. 243-249.

Huys R., 1990a. Coralliotantulus coomansi gen. et sp.n.: First record of a

tantulocaridan (Crustacea: Maxillopoda) from shallow subtidal sands in tropical waters // Stygologia. V. 5. №3. P. 183-198.

Huys R., 1990b. Campiloxiphos dineti gen. et spec. nov. from off Namibia and a

redefinition of the Deoterthridae Boxshall and Lincoln (Crustacea: Tantulocarida) // Journal of Natural History. V. 24. P. 415-432.

Huys R., 1991. Tantulocarida (Crustacea: Maxillopoda): a new taxon from the temporary meiobenthos// Pubblicazioni della Stazione Zoologica di Napoli I: Marine Ecology. V. 12. № 1. P. 1-34.

Huys R., Andersen PR, Kristensen R.M., 1992a. Tantulacus hoegi gen. et sp. nov. (Tantulocarida: Deoterthridae) from the meiobenthos of the Faroe Bank, North Atlantic // Sarsia. V. 76. P. 287-297.

Huys R., Boxshall G.A., 1988. A new genus and species of tantulocaridan (Crustacea: Tantulocarida) parasitic on a harpacticoid copepod from the Skagerrak // Sarsia. V.73. P.205-211.

Huys R., Boxshall G.A., Casanova J-P, 1993b. A redescription of Cumoniscus Bonnier, 1903 (Crustacea: Tantulocarida) from a cumacean host in the Bay of Biscay // Syst. Parasitology. V. 26. P. 75-79.

Huys R., Boxshall G.A., Lincoln R.J., 1993a. The tantulocaridan life cycle: the circle closed? // Journal of Crustacean Biology. V. 13. № 3. P. 432-442.

Huys R., Conroy-Dalton S., 1997. Discovery of the hydrothermal vent Tantulocarida on a new genus of Argestidae (Copepoda: Harpacticoida) // Cahier Biologique Marine. V. 38. P. 235-249.

Huys R., ModjergN., Kristensen M., 1997. New tantulocarid Polynyapodella ambrosei gen. et sp. nov., (Basipodellidae) from the Northeast Water Polynya (Greenland) with emphasis on the phylogeny of its host genus Cervinia (Copepoda: Harpacticoida) // Cahier Biologique Marine. V. 38. P. 181-199.

Huys R., Ohtsuka S., Boxshall G.A., 1994. A new Tantulocaridan (Crustacea: Maxillopoda) Parasitic on Calanoid, Harpacticoid and Cyclopoid Copepods // Publ. Seto Mar. Biol. Lab. V. 36. №4. P. 197-209.

Huys R., Ohtsuka S., Boxshall G.A., Ito T., 1992b. Itoitantulus misophricola gen. et sp. nov.: First record of Tantulocarida (Crustacea: Maxillopoda) in the North Pacific Region // Zoological science. V. 9. P. 875-886

Kamino K., Inoue, K, Maruyama, T., Takamatsu, N., Harayama, S. and Shizuri, Y., 2000. Barnacle cement proteins: importance of disulfide bonds in their insolubility // Journal of Biological Chemistry. V. 275. P. 27360 -27365.

Kamino, K, 2006. Barnacle underwater attachment. In Biological Adhesives (ed. A. M. Smith and J. A. Callow), P. 145-165

Kamino, K, 2008. Underwater adhesive of marine organisms as the vital link

between biological science and material science // Marine Biotechnology. V.10. P. Ill -121.

Knudsen S. W., Kirkegaard M., Olesen J., 2009. The tantulocarid genus

Arcticotantulus removed from Basipodellindae into Deoterthridae (Crustacea: Maxillopoda) after the description of a new species from Greenland, with first live photographs and an overview of the class // Zootaxa. V. 2035. P. 41-68.

Koenemann S., Jenner R.A., Hoenemann M., Stemmea T., von Reumont B.M., 2010. Arthropod phylogeny revisited, with a focus on crustacean relationships. // Arthropod Structure & Development. V. 39. P. 88-110.

Kolbasov G.A., Savchenko A.S., 2010. Microdajus tchesunovi sp. n. (Tantulocarida, Microdajidae) - A new crustacean parasite from the White Sea // Experimental Parasitology. V. 125. P. 13-22.

Kornev P.N, Tchesunov A. V, Rybnikov P. V, 2004. Arcticotantulus pertzovi gen. et sp.

n. (Tantulocarida, Crustacea) - a new tantulocaridan from the pseudobathyal region of the White Sea // Sarsia. V. 89. P. 355-361.

KuboM., NakashimaS., TsukaharaJ., Ishikawa M., 1979. Spermiogenesis in barnacles with special reference to organization of the accessory body I I Development, Growth and Differentiation. V. 21. P. 445-456.

Lavrov D. V., Brown W.M., Boore J.L. 2004. Phylogenetic position of the

Pentastomida and (pan)crustacean relationships // Proceedings of Royal Society of London. B. V. 271. P. 537-544.

Lincoln R.J., Boxshall G.A. 1983. Anew species of Deoterthron (Crustacea :

Tantulocarida) ectoparasitic on a deep-sea asellote from New Zealand // Journal of Natural History. V. 17. P. 881-889.

Martin J. W., Davis G.E., 2001. An updated classification of the recent Crustacea. // Natural History Museum Los Angeles Co., Contributions to Science. V. 39. P. 1124.

MohrbeckL, Martinez Arbizu P., Glatzel T., 2010. Tantulocarida (Crustacea) from the Southern Ocean deep sea, and description of three new species of Tantulacus Huys, Andersen, Kristensen, 1992 // Systematic Parasitology. V. 77. P. 131-151.

Moller O.S., Olesen J., Avenant-oldewage A.,Thomsen PR, GlennerH., 2008. First maxillae suction discs in Branchiura (Crustacea): Development and evolution in light of the first molecular phylogeny of Branchiura, Pentastomida, and other "Maxillopoda" // Arthropod Structure and Development. V. 37. P. 333-346.

Munn E.A., Barnes H., 1970b. The fine structure of the spermatozoa of some

cirripedes // Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. V. 4. P. 261286.

Newman W.A., 1987. Evolution of cirripedes and their major groups. In: Barnacle Biology. A.J. Southward, ed. Balkema, Rotterdam. P. 3-42.

Ohtsuka S., Boxshall G.A., 1998. Two new genera of Tantulocarida (Crustacea) infesting asellote isopods and siphonostomatoid copepods from western Japan// Journal of Natural History. V. 32. P. 683-699.

Okano K., ShimizuK., Satuito C. G., FusetaniN., 1996. Visualisation of cement

exocytosis in the cypris cement gland of the barnacle Megabalanus rosa // Journal of Experimental Biology. V. 199. P. 2131-2137.

Page, R. D. M., Lee P. L. M., Becher S. A., Griffiths R., Clayton D. H., 1998. A

different tempo of mitochondrial DNA evolution in birds and their parasitic lice // Molecular Phylogenetics and Evolution. V. 9. P. 276-293.

Pasternak Z., Garm A., HoegJ.T., 2005. The morphology of the chemosensory aesthetasc-like setae used during settlement of cypris larvae in the parasitic barnacle Sacculina carcini (Cirripedia: Rhizocephala) // Marine Biology. V. 146. P. 1005-1013.

Petrunina A.S., Kolbasov G.A., 2012. Morphology and Ultrastructure of definitive males of Arcticotantulus pertzovi and Microdajus tchesunovi (Crustacea: Tantulocarida) // Zoologischer Anzeiger. doi.org/10.1016/j.jcz.2011.09.003

Regier J.C., Shultz J.W., GanleyA.R., HusseyA., ShiD., BallB., ZwickA., Stajich J.E., Cummings M.P, Martin J. W., Cunningham C. W., 2008. Resolving arthropod phylogeny: Exploring phylogenetic signal within 41kb of protein-coding nuclear gene sequence // Systematic Biolology. V. 57. P. 920-938.

Regier J. C., Shultz J. W., Kambic R.E., 2005. Pancrustacean phylogeny: hexapods are terrestrial crustaceans and maxillopods are not monophyletic // Proceedings of the Royal Society B. V. 272. P. 395-401.

Regier J. C., Shultz J. W., ZwickA., Hussey A., BallB., WetzerR., Martin J. W., Cunningham C. W., 2010. Arthropod relationships revealed by phylogenomic analysis of nuclear protein-coding sequences //Nature. V. 463. P. 1079-1083.

Ronquist F., Huelsenbeck J.P, 2003. MrBayes 3: Bayesian phylogenetic inference under mixed models //Bioinformatics. V. 19. №12. P. 1572-1574.

Rybakov A. V, HoegJ.T., Jensen P. G., Kolbasov G.A., 2003. The chemoreceptive lattice organs in cypris larvae develop from naupliar setae (Thecostraca: Cirripedia, Ascothoracida and Facetotecta) // Zoologischer Anzeiger. V. 242. P. 120.

Savchenko A.S., Kolbasov G.A., 2009. Serratotantulus chertoprudae gen. et sp. n. (Crustacea, Tantulocarida, Basipodellidae) - a new tantulocaridan from the abyssal depths of the Indian Ocean // Integrative and Comparative Biology, Symposium "The Biology of the Parasitic Crustacea", January 3-7, 2009. Boston, Massachusetts. P. 1-8.

Sullan, R. M. A., Gunari, N., Tanur, A. E., Chan, Y, Dickinson, G. H., Orihuela, B., Rittschof, D., Walker, G. C., 2009. Nanoscale structures and mechanics of barnacle cement //Biofouling. V. 25. P. 263 -275.

Swofford D. L., 1998. PAUP. Phylogenetic Analysis Using Parsimony. Version 4. Sinauer Associates, Sunderland, Massachusetts.

Tamura K., Peterson D., Peterson N., Stecher G., Nei M., Kumar S., 2011. MEGA5: Molecular Evolutionary Genetics Analysis using Maximum Likelihood, Evolutionary Distance, and Maximum Parsimony Methods. Mol. Biol. Evol. doi: 10.1093/molbev/msr 121.

Tavaré S., 1986. Some Probabilistic and Statistical Problems in the Analysis of DNA Sequences. In: Lectures on Mathematics in the Life Sciences. American Mathematical Society. V. 17. P. 57-86.

von Reumont B.M., Meusemann K, Szucsich N.U., Dell Amplio E., Gowri-Shakar V, BartelD., Simon S., Letsch H.O., Stocsits R.R., Luán Y.-X., Wágele J. W., Pass G., Hadrys H., MisofB., 2009. Can comprehensive background knowledge be incorporated into substitution models to improve phylogenetic analyses? A case study on major arthropod relationships // BMC Evolutionary Biology. V. 9 P. 119.

Walker G., 1971. A study of the cement apparatus of the cypris larva of the barnacle Balanus balanoides II Marine Biology. V. 9. P. 205-212.

Wheeler W.C., Giribet G., Edgecombe G.D., 2004. Arthropod systematics. The comparative study of genomic, anatomical, and paleontological information. In: Assembling the Tree of Life. Cracraft, J., Donoghue, M.J., ed. Oxford University Press. New York. P. 281-295.

Whiting, M.F., Carpenter, J.C., Wheeler, Q.D., Wheeler, W.C., 1997. The Strepsiptera-problem: phylogeny of the holometabolous insect orders inferred from 18S and 28S ribosomal DNA sequences and morphology // Systematic Biology. V.46. P. 1-68.

WingstrandK.G., 1972. Comparative spermatology of a pentastomid, Raillietiella hernidactyli, and a branchiuran crustacean, Argulus foliaceus, with a discussion of pentastomid relationships // Kongelige Danske Videnskabernes Selskabs Biologiske Skrifter. V. 19. P. 5-72.