Роль молекулярной динамики в реакциях переноса электрона в структуре нативных и мутантных реакционных центров фотосинтезирующих бактерий тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.02, кандидат наук Горячев, Николай Сергеевич

• Горячев, Николай Сергеевич
• кандидат наук
• 2014

Оглавление диссертации кандидат наук Горячев, Николай Сергеевич

Оглавление

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ

ВВЕДЕНИЕ

Цель и задачи исследования

Научная новизна работы

Научно-практическая ценность работы

Структура диссертации

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ Структурные и динамические факторы, контролирующие реакции переноса электрона в белках

Анализ реакций переноса электрона в структуре белков в рамках неадиабатического проиближения

Анализ реакций переноса электрона в белках в рамках адиабатического приближения

Особенности реакций переноса электронов в структуре РЦ из фотосинтезирующих бактерий

ГЛАВА 2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

ГЛАВА 3. Анализ микросекундиой релаксационной динамики белков и вязких сред методом регистрации релаксационных сдвигов спектров фосфоресценции с использованием распределения Кола-Давидсона

Исследование молекулярной динамики в изобутиловом спирте

Исследование релаксационной динамики в белках

ГЛАВА 4. АНАЛИЗ КИНЕТИКИ ПЕРЕНОСА ЭЛЕКТРОНА В СТРУКТУРЕ РЕАКЦИОННЫХ ЦЕНТРОВ ФОТОСИНТЕЗИРУЮЩИХ БАКТЕРИЙ С ИСПОЛЬЗОВАНИЕМ ЭМПИРИЧЕСКИХ МОДЕЛЕЙ

Анализ начальных участков кинетических кривых переноса электрона в рамках приближения Рипса-Джортнера

Эмпирическая двухмодовая модель

Комбинированная двухмодовая модель

Анализ быстрой фазы кинетики ПЭ

Анализ медленной фазы кинетики ПЭ

ГЛАВА 5. АНАЛИЗ КИНЕТИКИ ПЕРЕНОСА ЭЛЕКТРОНА В СТРУКТУРЕ НАТИВНЫХ И МУТАНТНО МОДИФИЦИРОВАННЫХ РЕАКЦИОННЫХ ЦЕНТРОВ В РАМКАХ МИКРОСКОПИЧЕСКОЙ ДВУХМОДОВОЙ МОДЕЛИ

Описание модели

Выбор параметров

Анализ статических параметров

Анализ температурных зависимостей т

Анализ заселенности медленной популяции РЦ

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ВЫВОДЫ

Список литературы

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ

ДСС - динамический стоксов сдвиг

ИК - ифракрасный

РЦ - реакционный центр

ФС1 - фотосистема

ФС2 - фотосистема

ЭПР - электронный парамагнитный резонанс Rps. sulfoviridis - Rodopseudomonas sulfoviridis Rps. viridis - Rodopseudomonas viridis

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Роль молекулярной динамики в реакциях переноса электрона в структуре нативных и мутантных реакционных центров фотосинтезирующих бактерий»

ВВЕДЕНИЕ

Известно, что ключевым моментом многих биохимических процессов, происходящих в живых организмах и растениях, являются реакции переноса электрона. Подробное исследование механизмов действия крупных белков или белок-мембранных комплексов показало, что в таких комплексах при протекании самых различных окислительно-восстановительных реакций электроны локализуются на отдельных металлосодержащих центрах, расположенных на расстояниях 5-20 А друг от друга, и направленно перемещаются внутри белка или между белками, перескакивая последовательно с центра на центр на расстояния в десятки и сотни ангстрем без диффузионной подвижности самих белков.

В качестве наиболее яркого примера такого быстрого и высокоэффективного направленного переноса электрона можно привести процесс, происходящий в структуре реакционных центров (РЦ) - белковых комплексов, осуществляющих направленный трансмембранный перенос зарядов в процессе фотосинтеза, в результате чего происходит запасание энергии. Высокий квантовый выход процесса разделения зарядов в результате фотовозбуждения в РЦ позволяет рассматривать их в качестве перспективных фотопреобразователей световой энергии в электрическую. Актуальность данного направления исследований является общепризнанной и является ключевым моментом многих исследовательских программ. За последние годы активно развиваются работы по созданию искусственных наноразмерных устройств, осуществляющих запасание или преобразование энергии, принципы конструирования которых во многом базируются на анализе механизмов функционирования фотосинтезирующих РЦ или включающих РЦ в качестве составного элемента.

Как показывают многочисленные исследования, эффективность переноса электронов в структуре беков определяются как особенностями их ^пуктуры, так и многообразием их динамических характеристик. Динамика, « "-"•ясность белковой глобулы важна как для ферментативного

действия белков, так и осуществления дистанционного переноса электрона. Понимание основных закономерностей переноса электрона в структуре белков, зависимости эффективности переноса от структуры белковой глобулы, расстояния между донорным и акцепторным центрами, скорости дипольной релаксации в структуре белковой глобулы, позволяет прогнозировать скорость переноса, и, учитывая современные возможности молекулярно-генетической модификации белков, направленно их модификацировать в случае биологических систем или методами химии или нанотехнологий - в случае искусственных нанообъектов.

Настоящая диссертационная работа посвящена экспериментальному исследованию закономерностей, определяющих зависимость эффективности переноса электрона в структуре нативных и мутантно модифицированных белков - реакционных центров, полученных из фотосинтезирующих бактерий Rodopseudomonas viridis и родственных им Rodopseudomonas sulfoviridis в широком диапазоне температур 295 - 10 К. Особое внимание уделяется выяснению роли динамики белковой глобулы в обеспечении процесса переноса электрона. Для описания наблюдаемых закономерностей предлагаются оригинальные теоретические модели, позволяющие получить количественные значения параметров, определяющих эффективность дистанционного переноса электрона в структуре белковой глобулы. В рамках диссертационной работы также предлагается экспериментальный подход к исследованнию молекулярной динамики белков и вязких сред в широком диапазоне температур по регистрации релаксационных сдвигов спектров фосфоресценции меток-красителей.

Цель и задачи исследования

Целью работы являлось экспериментальное и теоретическое исследование роли молекулярной динамики в процессе переноса электрона в структуре реакционных центров фотосинтезирующих бактерий.

Для осуществления цели были поставлены следующие задачи:

1. Развитие экспериментального метода анализа релаксационной динамики матрицы в микро- и миллисекундном диапазоне времен по регистрации релаксационных сдвигов спектров фосфоресценции ксантеновых красителей и применение данного метода для исследования релаксационной динамики вязких растворителей и белков в диапазоне температур 295 - 170 К.

2. Создание эмпирических и микроскопических моделей для описания процесса переноса электрона в структуре белковых глобул с учетом вклада различных степеней свободы в процесс диэлектрической реорганизации белковой матрицы.

3. Проведение анализа экспериментальных данных по кинетике переноса электрона от восстановленного проксимального гема с-559 цитохрома к катион-радикалу димера бактериохлорофилла Р+ в структуре нативных и мутантно модифицированных РЦ из Rps. viridis и Rps. sulfoviridis в диапазоне температур 295 - 8 К с целью определения количественных параметров, описывающих квантовые и классические, в том числе диффузионные, степени свободы.

4. Анализ в рамках предложенных моделей механизмов влияния молекулярной динамики среды на процессы переноса электрона в белках и определение основных квантомеханических и термодинамических параметров, определяющих скорость переноса.

Научная новизна работы

Разработаны простые аналитические подходы определения количественных параметров, описывающих процессы диэлектрической релаксации в структуре белков и вязких сред по регистрации кинетики релаксационных сдвигов спектров флуоресценции и фосфоресценции люминесцентных зондов.

Сформулированы комбинированные модели, учитывающие роль молекулярной динамики в рамках неадиабатического и адиабатического приближения и позволяющие с высокой точностью описать кинетику переноса электрона в структуре белков в широком диапазоне температур.

С помощью предложенных моделей впервые определены численные значения основных параметров, описывающих квантовые и динамические эффекты в реакциях переноса электрона от восстановленного проксимального гема с-559 цитохрома к катион-радикалу димера бактериохлорофилла Р+ в структуре нативных и мутантно модифицированных РЦ из Rps. viridis и Rps. sulfoviridis.

Получена температурная зависимость постоянной времени релаксации белковой глобулы РЦ в широком диапазоне температур. Обсуждается роль внутрибелковых молекул воды и системы водородных связей в организации динамических процессов в белковой глобуле.

Научно-практическая ценность работы

Полученные результаты расширяют современные представления о механизмах переноса электрона в белках и важны для понимания процессов преобразования энергии в структуре РЦ и в других высокоорганизованных наноструктурах. Разработанные теоретические и экспериментальные подходы могут быть применены для анализа широкого круга процессов переноса электронов в биологических структурах, в искусственных органических системах запасания энергии или в биосенсорах.

Структура диссертации

Диссертация состоит из введения, пяти глав, заключения и списка литературы.

Во ВВЕДЕНИИ обоснована актуальность темы диссертации, сформулированы цель и основные задачи, отражена научная новизна и практическая значимость работы.

ПЕРВАЯ ГЛАВА представляет собой обзор литературы, посвященной экспериментальным и теоретическим исследованиям процессов переноса электрона в структуре белка.

Во ВТОРОЙ ГЛАВЕ изложены экспериментальные методики и материалы, используемые в работе.

В ТРЕТЬЕЙ ГЛАВЕ изложены основные результаты исследования релаксационной динамики белков и вязких средств методом регистрации релаксационных сдвигов спектров фосфоресценции.

В ЧЕТВЕРТОЙ ГЛАВЕ представлены результаты исследования кинетики переноса электрона в структуре реакционных центров фотосинтезирующих бактерий с ипользование эмпирических моделей.

В ПЯТОЙ ГЛАВЕ представлена микроскопическая двухмодовая модель кинетики переноса элетрона и произведен анализ эксперементальных данных в рамках этой модели процесса переноса электрона в нативных и мутантных

РЦ.

В ЗАКЛЮЧЕНИИ сформулированы основные результаты работы.

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

Структурные и динамические факторы, контролирующие реакции переноса электрона в белках

Уже в средине прошедшего века сформировалось устойчивое мнение, что ключевым моментом многих биохимических процессов, происходящих в живых организмах и растениях, являются реакции переноса электрона. Характеристические времена этих процессов лежат в широком диапазоне времен, от фемтосекунд до секунд. В результате многочисленных исследований, начиная с 60-х годов прошлого века, было обнаружено, что эффективное протекание таких реакций в живых организмах обеспечивается за счет строго упорядоченного и направленного переноса электронов между металлосодержащими или органическими центрами в биологических макромолекулах.

В ранних работах, осознавая высокую эффективность переноса электронов в белках, высказывались различные гипотезы о причинах эффективности такого переноса. В частности, предполагалось, что белки, в силу их полипептидной структуры, наличия в них а-спиралей с высокой упорядоченностью, подобно некоторым органическим кристаллам или полупроводниковым структурам, могут обладать зонной проводимостью, различной по различным направлениям [1],[2].

Второй особенностью белковых структур являются их динамические свойства. Динамика, внутренняя подвижность белковой глобулы важна для ферментативного действия белков. Фермент должен изменять свою структуру в процессе каталитического акта, подстраиваясь под геометрию реагентов. Это неотъемлемое свойство ферментов, принципиальное для их функционирования.

Основное продвижение в экспериментальных исследованиях реакций переноса электрона в белках было осуществлено в 70 - 90 годы, это было обусловлено несколькими причинами.

Во-первых, методом рентгеноструктурного анализа была установлена точная пространственная структура значительного количества белков, в том числе белкового комплекса РЦ фотосинтезирующих бактерий. Это позволило осознанно сопоставлять получаемые экспериментальные данные по кинетике переноса электрона с конкретной структурой белковой глобулы, в которой осуществляется перенос.

Во-вторых, были разработаны экспериментальные методики, с помощью которых исследовался перенос электрона между хромофором, ковалентно присоединенным к той или иной группе белка, и металлосодержащим центром белка, в качестве которого чаще всего выступал гем (в структуре гемоглобина, миоглобина, цитохрома с, РЦ) или другой металлосодержащий центр, например, атом меди в активном центре азурина. При этом возможно исследование как мгновенно запускаемой реакции прямого переноса электрона с возбужденного хромофора (чаще всего в триплетном состоянии), так и обратной реакции рекомбинации электрона с металлосодержащего центра на окисленный краситель. Такой подход позволил селективно менять положение донорного или акцепторного центра в структуре белка, тем самым изменяя расстояние переноса, его траекторию в белковой глобуле, а замена возбуждаемого хромофора или модификация металлосодержащего центра в белке давала возможность менять в значительных пределах энергетику реакции. Это позволило значительно расширить диапазон исследуемых реакций [3-24].

В третьих, были разработаны и эффективно применялись различные физические методы (оптическая спектроскопия, РЖ- и раман-спектроскопия, различные варианты метода ЭПР, спиновых, флуоресцентных и фосфоресцентных меток, метод ЯГР), позволившие измерять молекулярную динамику полипептидной цепи, атомов железа в структуре гема или

поверхностных слоев водного окружения белков в интервале времен от 10"11 до 101 с в широком диапазоне температур [25—41 ]. В частности, с помощью данных методов было показано, что молекулярная динамика белковой глобулы при низких температурах во многих аспектах схожа с динамикой стеклующихся матриц [27-29,31,41,42].

И, наконец, в четвертых, были сформулированы основные принципы и теоретические модели, в рамках которых можно было провести анализ полученных экспериментальных данных.

В результате проведенных многочисленных исследований было установлено, что в биологических системах перенос электронов в большинстве случаев осуществляется с помощью белков. Электроны локализуются на определенных центрах в белках, чаще всего металлосодержащих. Эти центры в большинстве случаев локализованы вблизи поверхности белка, но не контактируют непосредственно с водным окружением.

Подробное исследование механизмов действия крупных белков или белок-мембранных комплексов показало, что в таких комплексах при протекании самых различных окислительно-восстановительных реакций электроны локализуются на отдельных металлосодержащих центрах, расположенных на расстояниях 5-20 А друг от друга. Перескакивая последовательно с центра на центр, электроны могут перемещаться в результате на расстояния в десятки и сотни ангстрем без диффузионной подвижности самих белков.

В качестве наиболее яркого примера такого быстрого и высокоэффективного направленного переноса электрона можно привести процесс, происходящий в структуре РЦ - белковых комплексов, осуществляющих направленный трансмембранный перенос зарядов в процессе фотосинтеза. РЦ представляет собой белок, состоящий из трех полипептидных цепей, имеющий в своем составе ряд пигментов типа

с-554

с-556

МЕМБРАНА

Рис. 1

Структура белкового комплекса реакционного центра с цитохромом из фотосинтезирующих бактерий Rhodopseudomonas viridis.

хлорофилла [43-45] (Рис. 1). Общий молекулярный вес белка составляет более 60 кДа и состоит он соответственно из нескольких тысяч атомов.

При возбуждении квантом света димера бактериохлорофилла (Р) электрон переносится с его возбужденного уровня последовательно на мономер бактериохлорофилла, феофитин и первичный акцептор - хинон (Q), оказываясь таким образом за время около 200 пс на противоположной стороне мембраны. Образовавшийся катион-радикал бактериохлорофилла Р+ восстанавливается электронами, локализованными на гемах цитохрома, который в бактериях Rps. viridis образует прочный комплекс с глобулой реакционного центра. В результате с квантовым выходом, близким к единице, осуществляется трансмембранный перенос электронов на расстояние более 60 Ä с повышением их потенциала, который преобразуется в дальнейшем в химическую энергию. В качестве второго примера дистанционного переноса электрона в биологических системах можно привести перенос электрона в дыхательной цепи митохондрий (и некоторых бактерий). В настоящее время установлено, что в митохондриях осуществляется последовательный перенос электрона по системе металлосодержащих и органических донорно-акцепторных центров, локализованных в крупных белковых комплексах -комплексе I, комплексе II и комплексе III, на конечный комплекс IV -цитохром с оксидазу [46] (Рис. 2). В результате этого в данных мембранных белках осуществляется сопряженный с переносом электронов трансмембранный перенос протонов. Возникающий в результате градиент электрохимического потенциала на митохондриальной мембране приводит в действие АТФ-синтазу, осуществляющую синтез универсального биологического носителя энергии АТФ. В настоящее время установлена полная атомарная структура цитохром с оксидазы (комплекс IV) и исследовано взаимное расположение железо-серных комплексов в NADH: хинон оксидоредуктазе (комплекс I). Показано, что, подобно процессам в реакционных центрах фотосинтезирующих бактерий, функционирование дыхательной цепи митохондрий осуществляется за счет

4Н72о

Комплекс

4Н 2о

Комплекс II

НАР'

Комплекс III

2Н 2е

Комплекс IV

Н,0 2Н72е

2Н 2е

2Н7е

Цитохром С

Рис. 2

Дыхательная цепь митохондрий.

последовательного переноса электронов между железосодержащими центрами на расстояния 10-15 А, в итоге электроны могут направленно перемещаться на расстояние порядка 90 А только в пределах комплекса I.

Аналогичные процессы переноса электрона были обнаружены при функционировании сложного белкового комплекса нитрогеназа и ряда других ферментов.

Таким образом, основные качественные особенности реакций переноса электрона в белках, а именно:

- последовательный одноэлектронный перенос между центрами локализации на расстояния порядка 5 - 20 А;

- зависимость скорости переноса от молекулярной динамики белка были сформулированы еще на рубеже 90-х годов.

Был получен значительный экспериментальный материал и теоретический задел для его анализа.

Анализ реакций переноса электрона в структуре белков в рамках неадиабатического проиближения

На протяжении 70-80-х годов прошлого века были проведены многочисленные исследования реакций переноса электрона между донорными и акцепторными центрами в конденсированный фазе, в том числе между донорами и акцепторами, соединенными различными органическими мостиками, различающимися длиной и природой химической связи, что изменяло степень сопряжения электронных оболочек донора и акцептора [47,48]. Большинство этих реакций анализировалось в рамках неадиабатического приближения теории внешнесферного переноса электрона с привлечением понятия о туннелировании электрона через матрицу или молекулярную цепь, соединяющую донорный и акцепторный центры [49,50].

Следует отметить, что одним из первых экспериментов, убедительно показавшим возможность туннельного переноса электрона, было исследование реакции переноса электрона в фотосинтезирующих препаратах,

осуществленное Д. Де Болтом и Б. Чансом еще в 1966 г. [51]. При исследовании реакций переноса электрона в фотосинтезирующих препаратах с использованием импульсного лазера этими авторами было обнаружено, что перенос электрона, замедляющийся при понижении температуры от комнатной до 100 К, при дальнейшем понижении температуры становится температурно независимым и может осуществляться при самых низких температурах, вплоть до гелиевых.

Согласно теории [49,50], в рамках неадиабатического приближения при условии быстрой реорганизации матрицы константу скорости переноса электрона к^л можно представить в виде

С = С ехр

(Ав + Я)2]

(1)

4 ЯквТ

где

к"А -к,0 —

г

- —л/2 тН\

п ) (3)

В этих выражениях к^А- предэкспоненциальный фактор, УаЬ- интеграл перекрывания, характеризующий квантовый эффект перекрывания волновых функций донорного и акцепторного центров, АС- свободная энергия реакции, X - энергия ядерной реорганизации, И — постоянная Планка, кв - постоянная Больцмана, Н и Я - высота барьера и расстояние туннелирования. Как видно из формул (1) - (3), имеет экспоненциальную зависимость от расстояния переноса Я и не зависит от скорости ядерной реорганизации у= 1/г, где т- время диэлектрической релаксации.

Критерием применимости неадиабатического приближения является величина параметра адиабатичности г) = 4 яУ^ьт / НХ: для неадиабатической реакции т]«1 (слабое электронное взаимодействие и быстрая релаксация среды).

Учитывая экспоненциальную зависимость параметра УаЬ{К), характеризующего перекрывание электронных оболочек донорного и акцепторного центра, от расстояния между ними, формулу (1) можно записать в виде

КТ = К ехр(-аЛ) (4)

Параметр а характеризует степень делокализации электронных оболочек донорного и акцепторного центров в анализируемой матрице, в том числе вследствие суперобменных взаимодействий, и может служить показателем ее проводимости. Как видно из формул (1) - (4), имеет экспоненциальную зависимость от расстояния Я, параболическую зависимость от Я и достигает максимального значения при -АС=А.

Следует отметить, что в формулах (1) - (4) из всех параметров только значение А О может быть определено непосредственно из эксперимента, а расстояние Я - из данных рентгенострукутрного анализа. Остальные параметры, такие как , УаЬ, X, могут быть оценены только из анализа серии кинетических экспериментов или с определенной точностью - путем компьтерных рассчетов, с помощью различного уровня теоретических приближений. Так, например, в работах [52-57] разработана методика оценки ¥аЬ для реакций переноса электрона в структуре белков . В работах [58-60] методом полуэмпирических и компьютерных расчетов с разным уровнем точности осуществлялась оценка другого важнейшего параметра - энергии реорганизации X, что для белков с их высокоорганизованной пространственной структурой также является сложной научной задачей.

1од к /с"1

Рис. 3

Зависимость константы скорости переноса электрона ке1 от расстояния г между ближайшими точками сопряженных электронных оболочек донорных и акцепторных центров, локализованных в белках: 1 - реакционные центры фотосинтезирующих бактерий [61]; 2 - миоглобин [5], [62]; 3 - цитохром с [13],[63]; 4 - гемоглобин [20]; 5 - азурин [7]; 6 - белковые комплексы цитохром с - цитохром Ь5 и цитохром с - цитохром с пероксидаза [11], [20] (по данным публикаций [61,64,65]).

Первый количественный анализ, обобщающий в рамках теории внешнесферного переноса электрона данные по скорости переноса электрона в структуре различных белков, в том числе в РЦ, в гемсодержащих белках гемоглобине, миоглобине, цитохроме сив медь содержащем белке азурине, был проведен в 1991 г. и опубликован в работах [61,66,67]. Анализ экспериментальных данных показал удовлетворительное совпадение значительного числа данных по скорости реакции с предсказаниями теории, если в качестве расстояния брать линейное расстояние между центрами переноса (или между границами я-орбиталей порфириновых структур металлосодержащих центров) в белках. В соответствии с формулой (4) в полулогарифмических координатах была получена линейная зависимость константы скорости переноса электрона от расстояния Я между центрами переноса для различных белков [61,64—67] (Рис. 3), что позволяет, согласно формуле (4), определить для этих белков параметр «=1.4 А"1. Этот параметр количественно характеризует способность белковой матрицы содействовать переносу электрона между центрами туннельным образом за счет суперобменного взаимодействия орбиталей донора и акцептора. Следует отметить, что наилучшая корреляция с данной линейной зависимостью наблюдается для экспериментальных данных по переносу электрона в структуре реакционных центров - белков, специально отобранных эволюцией для эффективного переноса электрона.

Расположение значительного количества точек ниже общей линейной зависимости может говорить о неоптимальных условиях протекания реакции, например, когда не выполняется условие -АС = X. Действительно, для случаев, когда исследовалась реакция переноса электрона на фиксированное расстояние в структуре отдельных белков при изменении АС реакции путем изменения окислительно-восстановительного потенциала донора или акцептора, наблюдается параболическая зависимость к"А от АС, из которой можно определить значение X для этой реакции [5], [11], [61] (Рис. 4).

Рис. 4

Зависимость кн от ЛСдля переноса электрона в структуре белкового комплекса цитохром с - цитохром Ь5 [11].

Определенные из данных параболических зависимостей максимальные значения лучше соответствуют общей линейной зависимости от К.

Таким образом, на основе анализа экспериментальных данных, приведенных на рис. 3 и 4, можно сделать вывод, что для различных типов белков перенос электрона может эффективно осуществляться за времена от 10"12 с до 10'1 с на расстояния 5-25 А. Наличие общей экспоненциальной зависимости к^А от Я и параболических зависимостей к^А от АО в широком диапазоне констант для различных белков позволяет говорить в первом приближении о применимости неадиабатической модели переноса электрона для анализа процессов переноса электронов в белках, даже без учета конкретной молекулярной структуры белков, рассматривая их как изотропные матрицы, характеризующиеся параметром а=1.4 А"1. Однако, как видно из рис. 3, для отдельных экспериментальных данных наблюдается значительное отклонение от общей линейной зависимости. В частности, это видно для белка цитохром с, особенно для реакций на короткие расстояния 4-10 А [13], [63].

С целью более точного учета конкретной структуры белков в работах [9], [12], [68] в рамках неадиабатической модели был осуществлен анализ реакций переноса электрона по белковой глобуле вдоль выделенного оптимального пути. В этих работах учитывалась особенность структуры белков, состоящих из полипептидных цепей, в которых все аминокислоты имеют одинаковую структуру вдоль цепи и отличаются только боковыми аминокислотными остатками. В рамках суперобменного приближения предполагалось, что можно выделить оптимальную, наиболее эффективнуютраекторию переноса электрона в структуре белка, которую можно разделить на перенос вдоль полипептидной цепи и на перескок электрона между полипептидными цепями по водородным связям или просто через пространство между атомами (через вакуум). Для каждого участка переноса, вдоль полипептидной цепи, через водородную связь или через вакуум, можно ввести соответственно коэффициенты ау, а2 и аз, которые

должны быть универсальными для различных белков. Учитывая экспоненциальную зависимость от расстояния R, в рамках этого подхода к^А в соответствии с формулой (3) можно представить как произведение трех экспонент с соответствующими значениями а, и эффективными расстояниями Ri для каждого типа связей. В рамках этого подхода было получено хорошее описание отдельных экспериментальных данных в медьсодержащем белке азурине [17] и в цитохроме с [12], хуже для белка миоглобин [9]. Однако при сопоставлении имеющихся экспериментальных данных по переносу электрона в структуре всех трех белков общих согласованных зависимостей получить не удалось. Авторы попытались усовершенствовать модель, учитывая возможность переноса электрона не вдоль одной оптимальной траектории, а сразу по нескольким параллельным путям [13]. Однако и этот подход не дал возможности описать всю совокупность экспериментальных результатов с достаточной точностью. Более детальный анализ таких зависимостей дан в обзорах [64], [65]. В дальнейшем подход, основанный на количественной оценке вероятности переноса электрона вдоль выделенного пути с учетом квантовых и динамических эффектов, в том числе с участием молекул воды, был описан в работах [69-71].

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Горячев, Николай Сергеевич, 2014 год

Список литературы

1. Davis К.М., Eley D.D., Snart R.S. Enhanced semiconductivity in protein

complexes. //Nature. 1960. Vol. 188. P. 724-725.

2. Szent-Gyorgyi A. The electronic theory of cancer // Int. J. Quantum Chem.

2009. Vol. 10, № S3. P. 45-50.

3. Blumenfeld L.A., Davidov R.M. Chemical reactivity of metalloproteins in

conformationally out of equilibrium state. // Biochem. Biophys. Acta. 1979. Vol. 549, № 2. P. 255-280.

4. Mayo S.L., Ellis W.R., Crutchley R.J., Gray H.B. Long-range electron

transfer in heme proteins // Science (80-. ). 1986. Vol. 233, № 4767. P. 948-952.

5. Cowan J.A., Upmacis R.K., Beratan D.N., Onuchic J.N., Gray H.B. Long-

range electron transfer in myoglobin. // Ann. N. Y. Acad. Sci. 1988. Vol. 550. P. 68-84.

6. Gray H.B., Malmstroem B.G. Long-range electron transfer in multisite

metalloproteins // Biochemistry. 1989. Vol. 28, № 19. P. 7499-7505.

7. Farver O., Pecht I. Long-range intramolecular electron transfer in azurins //

Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1989. Vol. 86. P. 6968.

8. Zang L.H., Maki A.H. Photoinduced electron transfer in the zinc substituted

cytochrome с Ru(NH3)5(His-33) derivative studied by phosphorescence and optically detected magnetic resonance spectroscopy // J. Am. Chem. Soc. 1990. Vol. 112, №11. P. 4346-4351.

9. Beratan D.N., Onuchic J.N., Betts J.N., Bowler B.E., Gray H.B. Electron

tunneling pathways in ruthenated proteins // J. Am. Chem. Soc. 1990. Vol. 112, №22. P. 7915-7921.

10. Winkler J.R., Gray H.B. Electron transfer in ruthenium-modified proteins //

Chem. Rev. 1992. Vol. 92, № 3. P. 369-379.

11. McLendon G., Hake R. Interprotein electron transfer // Chem. Rev. 1992.

Vol. 92, №3. P. 481-490.

12. Beratan D., Onuchic J., Gray H. Electron-tunneling pathways in proteins //

Science (80-,). 1992. Vol. 258, № 5089. P. 1740-1741.

13. Casimiro D.R., Wong L.L., Colon J.L., Zewert T.E., Richards J.H., Chang

I.J., Winkler J.R., GRAY H.B. Electron transfer in ruthenium/zinc porphyrin derivatives of recombinant human myoglobins. Analysis of tunneling pathways in myoglobin and cytochrome c // J. Am. Chem. Soc. 1993. Vol. 115, № 4. P. 1485-1489.

14. Casimiro D.R., Toypalmer A., Blake R.C., Dyson H.J. Gene Synthesis,

High-level Expression, and Mutagenesis of Thiobacillus-ferrooxidans Rusticyanin - His-85 Is A Ligand To the Blue Copper Center // Biochemistry. 1995. Vol. 34, № 20. P. 6640-6648.

15. Ramirez B.E. The Currents of Life: The Terminal Electron-Transfer

Complex of Respiration // Proc. Natl. Acad. Sci. 1995. Vol. 92, № 26. P. 11949-11951.

16. Bjerrum M.J., Casimiro D.R., Chang I.-J., Bilio A.J., Gray H.B., Hill M.G.,

Langen R., Mines G.A., Skov L.K., Winkler J.R., Wuttke D.S. Electron transfer in ruthenium-modified proteins // J. Bioenerg. Biomembr. 1995. Vol. 27, № 3. P. 295-302.

17. Langen R., Colon J.L., Casimiro D.R., Karpishin T.B., Winkler J.R., Gray

H.B. Electron tunneling in proteins: role of the intervening medium // J. Biol. Inorg. Chem. 1996. Vol. 1, № 3. P. 221-225.

18. Skov L.K., Pascher T., Winkler J.R., Gray H.B. Rates of Intramolecular

Electron Transfer in Ru(bpy) 2 (im)(His83)-Modified Azurin Increase below 220 K//J. Am. Chem. Soc. 1998. Vol. 120, № 5. P. 1102-1103.

19. Liang N., Kang C.H., Margoliash E., Ho P.S., Hoffman B.M. Long-range

electron transfer from iron(II)-cytochrome c to (zinc-cytochrome c peroxidase)(+) within the 1:1 complex // J. Am. Chem. Soc. 1986. Vol. 108, №15. P. 4665^666.

20. Natan M.J., Hoffman B.M. Long-range [Fe2+(heme) .fwdarw.

(M(porphyrin))+] electron transfer within [M,Fe] (M = Mg, Zn)

hemoglobin hybrids // J. Am. Chem. Soc. 1989. Vol. Ill, № 16. P. 64686470.

21. Noeek J.M., Liang N., Wallin S.A., Mauk A.G., Hoffman B.M. Low-

temperature conformational transition within the [zinc-cytochrome с peroxidase, cytochrome c] electron-transfer complex // J. Am. Chem. Soc. 1990. Vol. 112, № 4. P. 1623-1625.

22. Hoffman B.M., Natan M.J., Nocek J.M., Wallin S.A. Long-range electron

transfer within metal-substituted protein complexes // Struct. Bond. 1991. Vol. 75. P. 85-108.

23. Kuila D., Baxter W.W., Natan M.J., Hoffman B.M. Temperature-

independent electron transfer in mixed-metal hemoglobin hybrids // J. Phys. Chem. 1991. Vol. 95, № 1. P. 1-3.

24. Dick L.A., Malfant I., Kuila D., Nebolsky S., Nocek J.M., Hoffman B.M.,

Ratner M.A. Cryogenic Electron Tunneling within Mixed-Metal Hemoglobin Hybrids: Protein Glassing and Electron-Transfer Energetics // J. Am. Chem. Soc. 1998. Vol. 120, №44. P. 11401-11407.

25. Берг А.И., Нокс П.П., Кононенко A.A., Фролов Е.Н., Успенская Н.Я.,

Хрымова И.Н., Рубин А.Б., Лихтенштейн Г.И., Гольданский В.И., Парак Ф., Букл М., Мессбауэр Р. Конформационное регулирование функциональной активности в фотосинтетических мембранах пурпурных бактерий. // Молекулярная биология. 1979. Vol. 13. Р. 8189.

26. Parak F., Frolov E.N., Kononenko А.А., Mossbauer R.L., Goldanskii V.I.,

Rubin A.B. Evidence for a correlation between the photoinduced electron transfer and dynamic properties of the chromatophore membranes from Rhodospirillum rubrum // FEBS Lett. 1980. Vol. 117, № 1-2. P. 368-372.

27. Beece D., Eisenstein L., Frauenfelder H., Good D., Marden M.C., Reinisch

L., Reynolds A.H., Sorensen L.B., Yue K.T. Solvent viscosity and protein dynamics // Biochemistry. 1980. Vol. 19, № 23. P. 5147-5157.

28. Лихтенштейн Г.И., Котельников А.И. The study of fluctuational

intermolecular lability of proteins by physical labeling // Молекулярная биология. 1983. Vol. 17, № 3. P. 505-517.

29. Котельников A.M., Фогель В.P., Кочетков В.В., Лихтенштейн Г.И.,

Нокс П.П., Гришанова Н.П., Кононенко А.А., Рубин А.Б. Внутримолекулярная динамика и перенос электрона в фотосинтетических реакционных центрах. Исследования методом люминисценции. // Молекулярная биология. 1983. Vol. 17. Р. 846-854.

30. Кочетков В.В., Лихтенштейн Г.И., Кольтовер В.К., Нокс П.П.,

Кононенко А.А., Гришанова Н.П., Рубин А.Б. Связь молекулярной динамики с переносом электрона в фотосинтетических реакционных центрах// Изв. РАН. Серия биологическая. 1984. Vol. 4. Р. 572-578.

31. Likhtenshtein G.I., Kulikov А. V, Kotelnikov A.I., Levchenko L.A.

Methods of physical labels—a combined approach to the study of microstructure and dynamics in biological systems. // J. Biochem. Biophys. Methods. 1986. Vol. 12, № 1-2. P. 1-28.

32. Нокс П.П., Быстряк И.М., Котельников А.И., Шайтан K.B., Захарова

Н.И., Лихтенштейн Г.И., Рубин А.Б. The Influence of glycerol and sugars on electron phototransfer in a system of quinone acceptors of reaction centers of purple bacteria // Изв. РАН. Серия биологическая. 1989. Vol. 5. P. 651.

33. Bashkin J.S., McLendon G., Mukamel S., Marohn J. Influence of medium

dynamics on solvation and charge separation reactions: comparison of a simple alcohol and a protein "solvent" // J. Phys. Chem. 1990. Vol. 94, № 12. P. 4757-4761.

34. Kitagawa Т., Sakan Y., Nagai M., Ogura Т., Fraunfelter F.A., Mattera R.,

Ikeda-Saito M. Time-resolved resonance Raman studies of recom bination intermediates of CO-photodissociated myoglobin, hemoglobin and their E7 mutants. // J. Inorg. Biochem. 1993. Vol. 51, № 1-2. P. 217.

35. Chang I.-J., Lee J.C., Winkler J.R., Gray H.B. The protein-folding speed

limit: intrachain diffusion times set by electron-transfer rates in denatured Ru(NH3)5(His-33)-Zn-cytochrome c. // Proc. Natl. Acad. Sci. 2003. Vol. 100, №7. P. 3838-3840.

36. Pascher Т., Chesick J.P., Winkler J.R., Gray H.B. Protein Folding Triggered

by Electron Transfer // Science (80-. ). 1996. Vol. 271, № 5255. P. 15581560.

37. Лихтенштейн Г.И., Быстряк C.M., Котельников А.И. Роль молекулярой

динамики среды в процессах электронного переноса в вязких средах. // Химическая физика. 1990. Vol. 9, № 5. Р. 697-706.

38. Vogel V.R., Rubtsova Е.Т., Likhtenshtein G.I., Hideg К. Factors affecting

photoinduced electron transfer in a donor—acceptor pair (DmA) incorporated into bovine serum albumin // J. Photochem. Photobiol. A Chem. 1994. Vol. 83, № 3. P. 229-236.

39. Фогель В.P., Пастухов A.B., Психа Б.Л., Котельников А.И. Я.М.Р-

исследование, наличия, beta-структуры, в, компактных, ненативных, состояниях, глобулярных, белков // Биофизика. 1997. Vol. 42, № 5. Р. 1015.

40. Chang I., Hartmann Н., Krupyanskii Y., Zharikov A., Parak F. Dielectric

relaxation models applied of the dynamics of myoglobin as determined by Mossbauer spectroscopy // Chem. Phys. 1996. Vol. 212, № 1. P. 221-229.

41. Крупянский Ю.Ф., Гольданский В.И. Динамические свойства и

энергетический ландшафт простых глобулярных белков // УФН. 2002. Vol. 172, № 11. Р. 1247-1269.

42. Крупянский Ю.Ф. Динамика белков. Белки и стекла. // В. И.

Гольданский. Избранные труды. Москва: "Наука," 2008. Р. 193-213.

43. Deisenhofer J., Ерр О., Sinning I., Michel H. Crystallographic refinement

at 2.3 A resolution and refined model of the photosynthetic reaction centre from Rhodopseudomonas viridis. // J. Mol. Biol. 1995. Vol. 246, № 3. P. 429—457.

44. Шувалов В.А. Преобразование солнечной энергии в первичном акте

разделения зарядов в реакционных центрах фотосинтеза. Москва: "Наука," 2000. Р. 47.

45. Рубин А.Б. БиофизикаП: учеб. для вузов. 3-е изд.,. Москва: Изд-во

МГУ, 2004. Р. 944.

46. Hirst J. Towards the molecular mechanism of respiratory complex I. //

Biochem. J. 2010. Vol. 425, № 2. P. 327-339.

47. Closs G.L., Miller J.R. Intramolecular long-distance electron transfer in

organic molecules. // Science. 1988. Vol. 240, № 4851. P. 440^47.

48. Isied S.S., Ogawa M.Y., Wishart J.F. Peptide-mediated intramolecular

electron transfer: long-range distance dependence // Chem. Rev. 1992. Vol. 92, №3. P. 381-394.

49. Левич В.Г., Догонадзе P.P. Теория безызлучательных электронных

переходов между ионами в растворах. // Докл. АН СССР. 1959. Vol. 124, №1. Р. 123-126.

50. Marcus R.A., Sutin N. Electron transfers in chemistry and biology //

Biochim. Biophys. Acta - Rev. Bioenerg. 1985. Vol. 811, № 3. P. 265322.

51. De Vault D., Chance B. Studies of Photosynthesis Using a Pulsed Laser //

Biophys. J. 1966. Vol. 6, № 6. P. 825-847.

52. Баринов A.B., Горячев H.C., Котельников А.И. Анализ

микросекундной релаксационной динамики белков и вязких сред методом регистрации релаксационных сдвигов спектров фосфоресценции // Оптика и спектроскопия. 2011. Vol. 110, № 5. Р. 755-761.

53. Котельников А.И., Медведев Э.С., Горячев Н.С. Структурные и

динамические аспекты переноса электрона в белках высокоорганизованных природных наноструктурах. // Изв. РАН. Серия химическая. 2011. Vol. 7. Р. 1295-1318.

54. Медведев Э.С., Котельников А.И., Горячев Н.С., Ортега Х.М.,

Стучебрюхов А.А. Кинетика восстановления димера бактериохлорофилла в реакционных центрах фотосинтезирующих бактерий // Химическая физика. 2011. Vol. 30, № 3. Р. 71.

55. Medvedev E.S., Kotelnikov A.I., Goryachev N.S., Psikha B.L., Ortega J.M.,

Stuchebrukhov A.A. Protein dynamics control of electron transfer in reaction centers from Rps. viridis // Mol. Simul. 2006. Vol. 32, № 9. P. 735-750.

56. Баринов A.B., Горячев H.C., Шмит Ф.И., Ренгер Г., Котельников А.И.

Люминесцентный анализ микросекундной релаксационной динамики вязких сред. // Опт. и спектр. 2009. Vol. 107, № 1. Р. 101-106.

57. Stuchebrukhov А.А. Long-distance electron tunneling in proteins // Theor.

Chem. Accounts Theory, Comput. Model. (Theoretica Chim. Acta). 2003. Vol. 110, №5. P. 291-306.

58. Matyushov D. V, Introduction I. A phenomenological model of dynamical

arrest of electron transfer in solvents in the glass-transition region. // J. Chem. Phys. 2005. Vol. 122, № 8. P. 84507.

59. Balabin I., Beratan D., Skourtis S. Persistence of Structure Over

Fluctuations in Biological Electron-Transfer Reactions // Phys. Rev. Lett. 2008. Vol. 101, № 15. P. 158102.

60. Balabin I.A., Onuchic J.N. Dynamically Controlled Protein Tunneling Paths

in Photosynthetic Reaction Centers // Science (80-. ). 2000. Vol. 290, № 5489. P. 114-117.

61. Moser C.C., Keske J.M., Warncke K., Farid R.S., Dutton P.L. Nature of

biological electron transfer. // Nature. 1992. Vol. 355, № 6363. P. 796802.

62. Casimiro D.R., Beratan D.N., Onuchic J.N., Winkler J.R., Gray H.B.

Donor-Acceptor Electronic Coupling in Ruthenium-Modified Heme Proteins // Mech. Bioinorg. Chem. / ed. Thorp, HH and Pecoraro V. 1995. Vol. 246. P. 471-485.

63. Casimiro D.R., Richards J.H., Winkler J.R., Gray H.B. Electron transfer in

ruthenium-modified cytochromes c. .sigma.-tunneling pathways through aromatic residues // J. Phys. Chem. 1993. Vol. 97, № 50. P. 13073-13077.

64. Котельников А.И., Фогель B.P. Анализ экспериментальных данных по

кинетике переноса электрона в металлсодержащих белках в рамках адиабатического приближения // Биофизика. 1996. Vol. 41, № 3. Р. 596-605.

65. Kotelnikov A.I., Vogel V.R., Pastukhov А. V, Voskoboinikov V.L.,

Medvedev E.S. Recent Surprises in the Study of Photoinduced Electron Transfer: Covalent versus Non-Covalent Pathways // Biol. Electron Transf. Chain. Genet. Compos. Mode Oper. / ed. Canters G.W., Vijgenboom E. 1997. P. 304.

66. Котельников А.И. Метод триплетных меток в исследовании

биологических систем. Авторферат диссертации на соискание ученой степени доктора физико-математических наук. Москва: Московский государственный университет, 1991. Р. 430.

67. Котельников А.И. Анализ экспериментальных данных по электронной

проводимости глобулярных белков // Биофизика. 1993. Vol. 38, № 2. Р. 228-232.

68. Siddarth P., Marcus R.A. Correlation between theory and experiment in

electron-transfer reactions in proteins: electronic couplings in modified cytochrome с and myoglobin derivatives // J. Phys. Chem. 1993. Vol. 97, № 50. P.13078-13082.

69. Lin J., Balabin I.A., Beratan D.N. The nature of aqueous tunneling

pathways between electron-transfer proteins. // Science. 2005. Vol. 310, № 5752. P.1311-1313.

70. Haffa A.L.M., Lin S., Katilius E., Williams J.C., Taguchi A.K.W., Allen

J.P., Woodbury N.W. The dependence of the initial electron-transfer rate on driving force in Rhodobacter sphaeroides reaction Centers // J. Phys. Chem. B. 2002. Vol. 106, № 29. P. 7376-7384.

71. Bibikova M. V, Oesterhelt D., Wachtveitl J., Zinth W., Huppmann P.,

Sporlein S. Electron transfer in reaction centers of Blastochloris viridis: Photosynthetic reactions approximating the adiabatic regime // J. Phys. Chem. A. 2003. Vol. 107, № 40. P. 8302-8309.

72. Рубцова E.T.T., Фогель В.P., Худяков Д.В.В., Котельников А.И.,

Лихтенштейн Г.И.И. Влияние молекулярной динамики белковой среды на кинетику внутримолекулярного фотопереноса электрона. // Биофизика. 1993. Vol. 38, № 221-227. Р. 211.

73. Zusman L.D. Outer-sphere electron transfer in polar solvents // Chem. Phys.

1980. Vol. 49, № 2. P. 295-304.

74. Alexandrov I.V. Physical aspects of charge transfer theory // Chem. Phys.

1980. Vol. 51, № 3. P. 449-457.

75. Rips I., Jortner J. The effect of solvent relaxation dynamics on outer-sphere

electron transfer // Chem. Phys. Lett. 1987. Vol. 133, № 5. P. 411^114.

76. Holten D., Windsor M.W., Parson W.W., Thornber J.P. Primary

photochemical processes in isolated reaction centers of Rhodopseudomonas viridis // Biochim. Biophys. Acta - Bioenerg. 1978. Vol. 501, № l.P. 112-126.

77. Dracheva S.M., Drachev L.A., Konstantinov A.A., Semenov A Yu,

Skulachev V.P., Arutjunjan A.M., Shuvalov V.A., Zaberezhnaya S.M. Electrogenic steps in the redox reactions catalyzed by photosynthetic reaction-centre complex from Rhodopseudomonas viridis. // Eur. J. Biochem. 1988. Vol. 171, № 1-2. P. 253-264.

78. Paschenko V.Z., Vasifev S.S., Gorokhov V. V, Knox P.P., Rubin A.B.

Influence of hydrogen bonds on the energy and electron transfer in reaction centers of Rhodobacter sphaeroides. // Photosynth. from Light to Biosph. / ed. Mathis P. Montpellier: Kluwer Academic Publishers, 1995. P. 491.

79. Paschenko V. The influence of structural-dynamic organization of RC from

purple bacterium Rhodobacter sphaeroides on picosecond stages of

photoinduced reactions // Biochim. Biophys. Acta - Bioenerg. 1998. Vol. 1364, №3. P. 361-372.

80. Ortega J.M., Mathis P. Effect of temperature on the kinetics of electron

transfer from the tetraheme cytochrome to the primary donor in Rhodopseudomonas viridis. // FEBS Lett. 1992. Vol. 301, № 1. P. 45^18.

81. Ortega J.M., Dohse В., Oesterhelt D., Mathis P. Very fast electron transfer

from cytochrome to the bacterial photosynthetic reaction center at low temperature // FEBS Lett. 1997. Vol. 401, № 2-3. P. 153-157.

82. Ortega J.M., Dohse В., Oesterhelt D., Mathis P. Low-temperature electron

transfer from cytochrome to the special pair in Rhodopseudomonas viridis: Role of the L162 residue // Biophys. J. 1998. Vol. 74, № 3. P. 1135-1148.

83. Ortega J.M., Mathis P. Electron transfer from the tetraheme cytochrome to

the special pair in isolated reaction centers of Rhodopseudomonas viridis // Biochemistry. 1993. Vol. 32, № 4. P. 1141-1151.

84. Krishtalik L.I. Intramembrane electron transfer: processes in the

photosynthetic reaction center // Biochim. Biophys. Acta - Bioenerg. 1996. Vol. 1273, №2. P. 139-149.

85. Кришталик Л.И. Белки как специфическая среда процессов переноса

заряда//УФН. 2012. Vol. 182, № 12. Р. 1275-1300.

86. McMahon В.Н., Muller J.D., Wraight С.А., Nienhaus G.U. Electron

transfer and protein dynamics in the photosynthetic reaction center. // Biophys. J. 1998. Vol. 74, № 5. P. 2567-2587.

87. Kriegl J.M., Forster F.K., Nienhaus G.U. Charge recombination and protein

dynamics in bacterial photosynthetic reaction centers entrapped in a solgel matrix. // Biophys. J. 2003. Vol. 85, № 3. P. 1851-1870.

88. Kriegl J.M., Nienhaus G.U. Structural, dynamic, and energetic aspects of

long-range electron transfer in photosynthetic reaction centers // Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2004. Vol. 101, № 1. P. 123-128.

89. Frolov E.N., Goldanskii V.I., Birk A., Parak F. The influence of

electrostatic interactions and intramolecular dynamics on electron transfer

from the cytochrome subunit to the cation ?radical of the bacteriochlorophyll dimer in reaction centers from Rps. viridis // Eur. Biophys. J. SPRINGER, 1996. Vol. 24, № 6. P. 433-438.

90. Gao J.-L., Shopes R.J., Wraight C.A. Heterogeneity of kinetics and electron

transfer equilibria in the bacteriopheophytin and quinone electron acceptors of reaction centers from Rhodopseudomonas viridis // Biochim. Biophys. Acta - Bioenerg. 1991. Vol. 1056, № 3. P. 259-272.

91. Kotel'nikov A.I., Goryachev N.S., Rubtsov A.Y., Psikha B.L., Ortega J.M.

Analysis of Kinetics of Electron Transfer in the Reaction Centers of Photosynthetic Bacteria Using the Rips—Jortner Model // Dokl. Biochem. Biophys. 2005. Vol. 405, № 1-6. P. 461-464.

92. Davidson D.W., Cole R.H. Dielectric Relaxation in Glycerine // J. Chem.

Phys. 1950. Vol. 18, № 10. P. 1417.

93. Sumi H., Marcus R.A. Dynamical effects in electron transfer reactions // J.

Chem. Phys. 1986. Vol. 84, № 9. P. 4894.

94. Vermeglio A., Garcia D., Breton J. Cytochrome Arrangement in Reaction

Centers of Different Species of Photosynthetic Bacteria // React. Centers Photosynth. Bact. Springer/ed. Michel-Beyerle M.-E. 1989. P. 19.

95. Бахшиев Н.Г., Мазуренко Ю.Т., Питерская И.В. Проявление

релаксационных процессов в характеристиках люминесценции вязких растворов // Изв. АН СССР. Сер. физ. 1968. Vol. 32, № 8. Р. 13601365.

96. Ware W.R., Chow P., Lee S.K. Time-resolved nanosecond emission

spectroscopy: spectral shift due to solvent-solute relaxation // Chem. Phys. Lett. 1968. Vol. 2, № 6. P. 356-358.

97. Мазуренко Ю.Т., Удальцов B.C. Спектральные релаксации

флуоресценции. // Оптика и спектроскопия. 1978. Vol. 44, № 4. Р. 714-719.

98. Павлович B.C., Пикулик Л.Г., Першукевич П.П., Пикулик Л.Г.

Применение метода люминесцентного зонда для исследования

ориентационной дипольной релаксации в полярных жидкостях и стеклах. // Журн. прикл. спектр. 1979. Vol. 31, № 6. Р. 998-1005.

99. Котельников А.И. Белки как природные наноструктуры. Роль

квантовых и динамических факторов в дистанционном переносе электрона в белках // Рос. хим. журн. 2002. Vol. 46, № 5. Р. 42-49.

100. Bagchi В., Oxtoby D.W., Fleming G.R. Theory of the time development of the stokes shift in polar media // Chem. Phys. 1984. Vol. 86, № 3. P. 257267.

101. Maroncelli M., Fleming G.R. Computer simulation of the dynamics of aqueous solvation// J. Chem. Phys. 1988. Vol. 89, № 8. P. 5044.

102. Arzhantsev S., Ito N., Heitz M., Maroncelli M. Solvation dynamics of coumarin 153 in several classes of ionic liquids: cation dependence of the ultrafast component // Chem. Phys. Lett. 2003. Vol. 381, № 3-4. P. 278286.

103. Richert R., Wagener A. Dipolar solvation as a signature of dielectric responses in supercooled liquids // J. Phys. Chem. 1991. Vol. 95, № 24. P. 10115-10123.

104. Richert R. Triplet state solvation dynamics: Basics and applications // J. Chem. Phys. 2000. Vol. 113, № 19. P. 8404.

105. Котельников А.И., Лихтенштейн Г.И., Фогель B.P., Постникова Г.Б. Об интерпритации эффекта релаксационного сдвига спектров люминесценции хромофоров в белках и модельных системах. // Журн. прикл. спектр. 1984. Vol. 40, № 4. Р. 564-568.

106. Быстряк С.М., Лихтенштейн Г.И., Котельников А.И. Изучение молекулярных взаимодействий возбужденных молекул октадецилэозина с молекулами среды в полярных и неполярных растворителях люминисцентными методами. // Журн. прикл. спектр. 1990. Vol. 52, № 2. Р. 249-255.

107. Павлович B.C., Першукевич П.П., Пикулик Л.Г. Мгновенные спектры фосфоресценции стеклующихся полярных растворов

ацетилпроиэводных фталимида // Журн. прикл. спектр. 1983. Vol. 32, № 5. Р. 779-785.

108. Richert R., Stickel F., Fee R.S., Maroncelli M. Solvation dynamics and the dielectric response in a glass-forming solvent: from picoseconds to seconds // Chem. Phys. Lett. 1994. Vol. 229, № 3. P. 302-308.

109. Пастухов A.B., Фогель B.P., Котельников А.И., Худяков Д.В., Психа Б.Л. Динамика спектральной релаксации фосфоресценции эозина в переохлажденных водных растворах этиленгликоля // Оптика и спектроскопия. 1999. Vol. 86, № 3. Р. 415-422.

110. Пастухов А.В., Фогель В.Р., Котельников А.И. Особенности низкотемпературной спектральной релаксации фосфоресценции эозина в глицерино-водной смеси // Оптика и спектроскопия. 2000. Vol. 88, №3. Р. 392-398.

111. Pastukhov A.V., Khudyakov D.V., Vogel V.R., Kotelnikov A.I. A supercooled glycerol-water mixture: evidence for the large-scale heterogeneity? // Chem. Phys. Lett. 2001. Vol. 346, № 1-2. P. 61-68.

112. Garland P.В., Moore C.H., Garland B.P.B. Phosphorescence of Protein-Bound Eosin and Erythrosin // Biochem. J. 1979. Vol. 183, № 3. P. 561572.

113. Cherry R.J., Schneider G. A spectroscopic technique for measuring slow rotational diffusion of macromolecules. 2: Determination of rotational correlation times of proteins in solution // Biochemistry. 1976. Vol. 15, № 17. P. 3657-3661.

114. McGlynn S.P., Azumi Т., Kinoshita M. Molecular spectroscopy of the triplet state. Englewood Cliffs N.J.: Prentice-Hall, 1969. P. 434.

115. Dannhauser W., Cole R.H. Dielectric Properties of Liquid Butyl Alcohols //J. Chem. Phys. 1955. Vol. 23, № 10. P. 1762.

116. Venturoli G., Drepper F., Williams J.C., Allen J.P., Lin X., Mathis P. Effects of temperature and Delta G degrees on electron transfer from cytochrome c(2) to the photosynthetic reaction center of the purple

bacterium Rhodobacter sphaeroides 11 Biophys. J. 1998. Vol. 74, № 6. P. 3226-3240.

117. Nienhaus G., Frauenfelder H., Parak F. Structural fluctuations in glass-forming liquids: Mossbauer spectroscopy on iron in glycerol // Phys. Rev. B. 1991. Vol. 43, № 4. P. 3345-3350.

118. Capaccioli S., Ngai K.L., Shinyashiki N. The Johari-Goldstein betarelaxation of water. // J. Phys. Chem. B. 2007. Vol. Ill, № 28. P. 81978209.

119. Kotelnikov A.I., Ortega J.M., Medvedev E.S., Psikha B.L., Garcia D., Mathis P. Combined dynamic model for the kinetics of electron transfer from cytochrome to a bacteriochlorophill dimer in reaction centers of Rps. sulfoviridis // Russ. J. Electrochem. 2002. Vol. 38, № 1. P. 77-87.

120. Kotelnikov A.I., Ortega J.M., Medvedev E.S., Psikha B.L., Garcia D., Mathis P. Effect of protein relaxation on electron transfer from the cytochrome subunit to the bacteriochlorophyll dimer in Rps. sulfoviridis reaction centers within mixed adiabatic/nonadiabatic model // Bioelectrochemistry. 2002. Vol. 56, № 1-2. P. 3-8.

121. Shopes R.J., Wraight C.A. Charge recombination from the P+QA- state in reaction centers from Rhodopseudomonas viridis. // Biochim. Biophys. Acta. 1987. Vol. 893, № 3. P. 409^25.

122. Котельников А.И., Горячев H.C., Рубцов А.Ю., Психа Б.Л., Ортега Х.М. Анализ кинетики переноса электрона в реакционных центрах фотосинтетических бактерий в рамках модели Рипса-Джертнера // Докл. АН/РАН. 2005. Vol. 405, № 1. Р. 1-4.

123. Gunner M.R., Nicholls A., Honig В. Electrostatic potentials in Rhodopseudomonas viridis reaction centers: Implications for the driving force and directionality of electron transfer // J. Phys. Chem. 1996. Vol. 100, № 10. P. 4277-4291.

124. Овчинникова М.Я. Частотный фактор в константе скорости в реакциях переноса электрона // Теор. и эксп. хим. 1981. Vol. 17. Р. 651.

125. Kaminskaya О., Konstantinov A.A., Shuvalov V.A. Low-temperature photooxidation of cytochrome с in reaction centre complexes from Rhodopseudomonas viridis // Biochim. Biophys. Acta - Bioenerg. 1990. Vol. 1016, №2. P. 153-164.

126. Helman A.B. The effect of intramolecular modes on the velocity of non-radiative transitions in a polar medium // Chem. Phys. 1982. Vol. 65, № 3. P. 271-279.

127. Medvedev E.S., Kotelnikov A.I., Barinov A. V, Psikha B.L., Ortega J.M., Popovic D.M., Stuchebrukhov A.A. Protein dynamics control of electron transfer in photosynthetic reaction centers from Rps. sulfoviridis. // J. Phys. Chem. B. 2008. Vol. 112, № 10. P. 3208-3216.

128. Medvedev E.S., Kotelnikov A.I., Goryachev N.S., Ortega J.M., Stuchebryukhov A.A. Kinetics of reduction of bacteriochlorophyll dimer in reaction centers of photosynthetic bacteria // Russ. J. Phys. Chem. B. 2011. Vol. 5, №2. P. 308-319.

129. Рубин А.Б., Кононенко A.A., Шайтан К.В., Пащенко В.З., Ризниченко Г.Ю. Транспорт электронов в фотосинтезе. // Биофизика. 1994. Vol. 39, №2. Р. 213-235.

130. Zhu J., Rasaiah J.C. Solvent dynamical effects on electron transfer reactions // J. Chem. Phys. 1994. Vol. 101, № 11. P. 9966.

131. Lee E., Medvedev E.S., Stuchebrukhov A.A. Calculation of Quantum Parameters for Nonadiabatic Redox Reactions. Application to Photoreduction of Flavin in DNA Photolyase // J. Phys. Chem. B. 2000. Vol. 104, № 29. P. 6894-6902.

132. Kuznetsov A.M. Charge Transfer in Physics, Chemistry and Biology. Reading: Gordon & Breach, 1995. P. 622.

133. Hopfield J.J. Electron Transfer between Biological Molecules by Thermally Activated Tunneling // Proc. Natl. Acad. Sci. 1974. Vol. 71, №

9. P. 3640-3644.

134. Jortner J. Temperature dependent activation energy for electron transfer between biological molecules // J. Chem. Phys. 1976. Vol. 64, № 12. P. 4860.

135. Jortner J. Dynamics of electron transfer in bacterial photosynthesis // Biochim. Biophys. Acta - Rev. Bioenerg. 1980. Vol. 594, № 4. P. 193230.

136. Bagchi B., Fleming G.R., Oxtoby D.W. Theory of electronic relaxation in solution in the absence of an activation barrier // J. Chem. Phys. 1983. Vol. 78, № 12. P. 7375.

137. Page C.C., Moser C.C., Chen X., Dutton P.L. Natural engineering principles of electron tunnelling in biological oxidation-reduction. // Nature. Macmillian Magazines Ltd., 1999. Vol. 402, № 6757. P. 47-52.

138. Chen I.-P., Mathis P., Koepke J., Michel H. Uphill Electron Transfer in the Tetraheme Cytochrome Subunit of the Rhodopseudomonas viridis Photosynthetic Reaction Center: Evidence from Site-Directed Mutagenesis // Biochemistry. 2000. Vol. 39, № 13. P. 3592-3602.

139. Cherepanov D.A., Krishtalik L.I., Mulkidjanian A.Y. Photosynthetic Electron Transfer Controlled by Protein Relaxation: Analysis by Langevin Stochastic Approach // Biophys. J. 2001. Vol. 80, № 3. P. 1033-1049.

140. Muegge I., Qi P.X., Wand A.J., Chu Z.T., Warshel A. The Reorganization Energy of Cytochrome c Revisited // J. Phys. Chem. B. 1997. Vol. 101, № 5. P. 825-836.

141. Churg A.K., Weiss R.M., Warshel A., Takano T. On the action of cytochrome c: correlating geometry changes upon oxidation with activation energies of electron transfer // J. Phys. Chem. 1983. Vol. 87, №

10. P. 1683-1694.

142. Dohse В., Mathis P., Wachtveitl J., Laussermair E., Iwata S., Michel H., Oesterhelt D. Electron Transfer from the Tetraheme Cytochrome-to the Special Pair in the Rhodopseudomonas viridis Reaction Center: Effect of Mutations of Tyrosine LI62 // Biochemistry. 1995. Vol. 34, № 36. P. 11335-11343.

143. Фейнман Р.Ф. Внизу полным-полно места : приглашение в новый мир физики // Рос. хим. журн. 2002. Vol. 5. Р. 4-6.