Роль различных видов афферентных влияний в активации соматосенсорной коры новорожденных крыс тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.03.01, кандидат наук Ахметшина, Динара Рустемовна

• Ахметшина, Динара Рустемовна
• кандидат наук
• 2016

Оглавление диссертации кандидат наук Ахметшина, Динара Рустемовна

ОГЛАВЛЕНИЕ

ВВЕДЕНИЕ

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1. 1 Паттерны электрической активности коры мозга у недоношенных

новорожденных человека

1.1.1 Появление

1.1.2 Модуляция

1.1.3 Возрастные особенности

1.1.4 Механизмы генерации

1.2 Новорожденные крысы как удобная модель изучения

внутриутробного периода развития мозга человека

1.3 Доминирующая роль сенсорной периферии в генерации спонтанной активности на ранних этапах развития

1.4 Система «вибрисса-бочонок» (vibrissae-barrel) грызунов как удобная модель для исследования развития

соматосенсорной системы

1.5 Первичная соматосенсорная кора грызунов.

Структура бочонковой коры

1.6 Иннервация вибрисс у крысы

1.7 Пути передачи сенсорной информации от вибриссы к бочонку

1.8 Строение и развитие бочонковой коры крысы в онтогенезе

1.9 Критический период и синаптическая пластичность

в соматосенсорной системе крысы

1.10 Паттерны движений вибрисс в постнатальном периоде 51 ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНАЯ ЧАСТЬ 53 ГЛАВА 2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

2.1 Подготовка животных к эксперименту

2.2 Сенсорная стимуляция вибрисс

2.3 Регистрации внеклеточной активности мозга

2.4 Анализ

2.5 Видеорегистрация и последующий анализ

2.5.1 Движения вибрисс новорожденных крыс

2.5.2 Движения головы расположенного рядом животного, приводящие

к активации бочонковой коры новорожденной крысы

2.5.3 Поведение новорожденных крыс в естественных условиях (в гнезде)

2.5.4 Статистический анализ 63 ГЛАВА 3. РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ 64 3. 1 Паттерны движений вибрисс у новорожденных крыс

3.1.1 Синхронность движений вибрисс

3.1.2 Направления и амплитуда движений вибрисс

3.1.3 Длительность движений вибрисс

3.2 Активность в бочонковой коре новорожденных крыс во время свободных движений основной вибриссы и при движениях, сопровождающихся тактильным контактом с внешним объектом

3.3 Активность в бочонковой коре новорожденных крыс во время вызванных движений вибрисс

3.4 Влияние условий, максимально приближенных к естественным,

на кортикальную активность новорожденных крыс

3.5 Активность в бочонковой коре в условиях полного отсутствия сенсорного входа 97 ГЛАВА 4. ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ

4.1 Значение спонтанных движений вибрисс и пассивной стимуляции вибрисс в сенсорной активации бочонковой коры

у новорожденных крыс

4.2 Примитивные паттерны движения вибрисс у новорожденных крыс

4.3 Сравнение свободных движений вибрисс и движений с контактом

4.4 Физиологическая роль двух видов афферентных влияний в активации

соматосенсорной бочонковой коры новорожденных крыс

4.5 Сравнение связей между сенсорными системами

4.6 Трансляция полученных данных на новорожденного человека 106 ЗАКЛЮЧЕНИЕ 108 ВЫВОДЫ 110 СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ И УСЛОВНЫХ ОБОЗНАЧЕНИЙ 112 СЛОВАРЬ ТЕРМИНОВ 115 СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Роль различных видов афферентных влияний в активации соматосенсорной коры новорожденных крыс»

ВВЕДЕНИЕ

Актуальность темы исследования и степень ее разработанности

Центральным вопросом нейробиологии развития является вопрос о том, каким образом в процессе онтогенеза нейроны устанавливают специфические контакты друг с другом с тем, чтобы сформировать функциональный, «думающий» мозг. Два ключевых и взаимодополняющих механизма вовлечены в этот процесс: гены и активность. В то время как гены определяют фенотип нейронов и общую схему расположения нервных клеток и их отростков, коррелированная активность нейронов обеспечивает более тонкую функциональную настройку нейрональных сетей. Роль активности наиболее важна во время так называемых «критических» периодов развития, во время которых нарушение активности приводит к наиболее драматическим и подчас необратимым дефектам в строении и функции нейрональных сетей (Fox, 1992; Erzurumlu and Gaspar, 2012). Понимание механизмов, лежащих в основе критических периодов, является одной из наиболее актуальных проблем современной нейробиологии развития.

Классической моделью для исследования развития нейрональных сетей во время критического периода является первичная соматосенсорная кора грызунов (крыс и мышей) (Khazipov et al., 2004), и в особенности тот ее участок, который обеспечивает обработку сенсорной информации от вибрис c на мордочке животного - так называемая «бочонковая кора» (barrel cortex) (Petersen, 2007). Удобство этой экспериментальной модели связано с тем, что каждая из вибрис представлена в соматосенсорной бочонковой коре специфическим морфо-фукциональным модулем - кортикальной колонкой, в IV слое которой имеется «бочонковидная» структура («бочонок» - barrel) (Fox, 2008; Bosman et al., 2011), а первая неделя после рождения у грызунов является критическим периодом формирования таламокортикальных соматотопических карт в коре бочонков (Fox, 1992; Erzurumlu and Gaspar, 2012). Различного рода

манипуляции с вибрисами (Fox, 1992; Simons and Land, 1987), а также блокирование активности в бочонковой коре (Van der Loos and Woolsey, 1973) во время первой недели после рождения приводит к значительным нарушениям в развитии соматотопических карт бочонков, что свидетельствует о критически важном значении сенсорной активности для развития этих карт в постнатальном периоде. Однако, физиологические процессы, лежащие в основе сенсорно-зависимой пластичности в развивающейся бочонковой коре, остаются изученными лишь фрагментарно. Так, было показано, что активность в коре бочонков во время критического периода характеризуется прерывистой временной огранизацией и уникальными паттернами вспышечной осцилляторной активности (ранними осцилляторными паттернами - РОП), в том числе «ранними гамма-осцилляциями» (РГО) (Minlebaev et al., 2011) и «веретенообразными вспышками активности» (ВВА) (Minlebaev et al., 2007). Исследования на клеточном уровне, а также одновременная регистрация активности в таламусе и коре (Minlebaev et al., 2011; Yang et al., 2013) выявили ключевое значение таламических входов в генерации этих ранних паттернов активности, а также их участие в процессах долговременной пластичности в таламокортикальных синапсах. Было выявлено, что сенсорная стимуляция является эффективным генератором ВВА (Khazipov et al., 2004; Minlebaev et al., 2007) и РГО (Minlebaev et al., 2011), причем изолированная стимуляция одиночной вибриссы специфически вызывает РГО в соответствующей этой вибриссе кортикальной колонке бочонковой коры (Minlebaev et al., 2011). Несмотря на то, что в совокупности эти данные весомо свидетельствуют о том, что ранние паттерны активности, которые запускаются в бочонковой коре сенсорным входом от вибрисс, вовлечены в процессы пластичности у новорожденных животных (Erzurumlu and Gaspar, 2012), остается целый круг нерешенных вопросов, связанных с физиологией развивающейся соматосенсорной системы во время критического периода.

Одним из таких малоизученных и актуальных вопросов является вопрос о том, какие механизмы обеспечивают сенсорную стимуляцию вибрисc и бочонковой коры в естественных условиях. Следует отметить, что все предыдущие знания о функционировании системы «вибрисса-бочонок» были получены в искусственных экспериментальных условиях на изолированных новорожденных крысах (Minlebaev et al., 2011; Minlebaev et al., 2007; Yang et al., 2013; Tiriac et al., 2012; Tiriac et al., 2014; Minlebaev et al., 2009; Yang et al., 2009). При этом роль различных видов афферентных влияний в активации соматосенсорной коры новорожденных крыс в естественных условиях остается неизвестной. Нами было предположено, что существует два потенциальных механизма, которые могли бы вносить вклад в стимуляцию сенсорных входов от вибрисс (1) пассивная стимуляция вибрис со стороны других новорожденных крыс и крысы (матери) и (2) сенсорная активация во время активных движений вибриссами, включающая в себя: (2а) реафферентные сигналы, возникающие при свободных движениях вибрисс и являющиеся проприоцептивные по своему функциональному значению в системе вибрисс и (2б) экзоафферентные (тактильные) сигналы, возникающие при активном касании внешних объектов (Khazipov et al., 2004; Tiriac et al., 2014; Moore et al, 2015; Tiriac et al., 2015). Насколько важны и каков сравнительный вклад каждого из этих механизмов в сенсорной активации бочонковой коры у новорожденных животных в естественных условиях остается неизвестным. Данная информация является принципиальной для понимания того, как функционирует соматосенсорная система во время критического периода развития.

Цель и задачи исследования

Целью данной работы являлось исследование роли различных видов афферентных влияний и их сравнительный вклад в активацию соматосенсорной коры новорожденных крыс в естественных условиях, включая сенсорные

входы, которые активируются при активных движениях вибрисс, а также при стимуляции вибрисс со стороны других новорожденных крыс.

В соответствии с целью были поставлены следующие задачи:

1. Охарактеризовать ранние паттерны движений вибрисс у новорожденных крыс.

2. Исследовать активность в соматосенсорной коре новорожденных крыс, возникающую в результате движений вибрисс, а также выявить различия в кортикальной активности, вызываемой свободными движениями вибрисс и движениями, сопровождающемся тактильным контактом с пассивными внешними объектами.

3. Охарактеризовать ответы, вызываемые в соматосенсорной коре соприкосновением с другими новорожденными крысами того же помета при их расположении, имитирующем естественное расположение животных в гнезде.

4. Исследовать влияние острой сенсорной депривации, вызываемой перерезкой инфраорбитального нерва, на кортикальную активность в соматосенсорной коре новорожденных крыс для оценки спонтанной активности таламокортикального осциллятора.

5. Оценить сравнительный вклад различных афферентных влияний и спонтанной активности таламокортикального осциллятора в активность соматосенсорной коры новорожденных крыс в условиях, максимально приближенных к естественным.

Научная новизна работы

Впервые была охарактеризована активность в бочонковой коре новорожденных крыс в условиях, максимально приближенных к естественным, и проведен детальный анализ механизмов, обеспечивающих сенсорную стимуляцию соматосенсорной коры в области представительства вибрисс во время критического периода развития соматосенсорных карт. Впервые было показано, что как пассивная стимуляция вибрисс со стороны других

новорожденных крыс, так и сенсорные сигналы, возникающие при активных движениях вибрисс, являются эффективными генераторами вспышек ранней осцилляторной активности в бочонковой коре новорожденных крыс. При этом была также выявлена большая эффективность активных движений вибрисс, сопровождающихся их тактильным контактом с внешними объектами. Сравнительный анализ различных видов афферентных влияний позволил впервые определить равную значимость пассивной стимуляции и активных движений вибрисс в условиях, максимально приближенных к естественным, а также позволил выявить, что эти два механизма обеспечивают почти втрое более высокий уровень кортикальной активности, чем тот, который поддерживается таламокортикальным осциллятором, лишенным сенсорного входа.

Теоретическая и научно-практическая значимость работы

Теоретическое значение результатов исследований состоит в выявлении различных видов афферентных влияний в активации соматосенсорной коры на модели системы «вибрисса-бочонок» и в описании функций соматосенсорной коры во время критического периода формирования топографических соматосенсорных карт в условиях, максимально приближенных к естественным. Выявленная в настоящей работе роль пассивной стимуляции вибрисс со стороны других новорожденных крыс, а также реафферентных и экзоафферентных сигналов, возникающих при активных движениях вибрисс, имеет принципиальное значение для понимания природы сенсорного входа, который имеет критическое значение для нормального развития таламокортикальных соматосенсорных карт в постнатальном периоде. Полученные данные также свидетельствуют о значительной роли окружающей среды для обеспечения физиологического сенсорного входа со стороны вибрисс новорожденных крыс, что принципиально отличает способ работы соматосенсорной системы во время критического периода от зрительной и

слуховой систем, функционирование которых не зависит от сенсорных входов из внешней среды и обеспечивается спонтанной активностью на уровне сенсорной периферии.

Эти выводы могут иметь важное практическое значение для разработки оптимальных условий развития недоношенных новорожденных детей, у которых часто наблюдаются нарушения в развитии сенсорных систем. Ранние этапы развития нервной системы, включая формирование соматосенсорных карт, у человека происходят in utero во время второй половины гестации. При этом паттерны активности, гомологичные осцилляторным вспышкам активности, наблюдаемым в коре новорожденных крыс, вызываются в соматосенсорной коре недоношенных новорожденных человека как внешней сенсорной стимуляцией, так и спонтанными физиологическими подергиваниями. Однако, есть существенная разница в условиях, в которых происходят движения in utero и ex utero: если in utero плод располагается компактно и практически все части его тела находятся в контакте друг с другом и стенкой матки матери, и, соответственно, движения плода сопровождаются тактильным контактом, то ex utero недоношенный младенец располагается в кювезе со свободно расположенными руками и ногами, что уменьшает вероятность тактильного контакта. Это может привести к уменьшению сенсорной активации коры, и, как следствие, к нарушениям в развитии соматосенсорной системы. Таким образом, наблюдения, полученные на модели новорожденных крыс и свидетельствующие о важной роли обратной тактильной связи в активации соматосенсорной коры при спонтанных движениях, ставят вопрос перед врачами-перинатологами об обеспечении такого тактильного контакта при ведении недоношенных новорожденных человека.

Методология и методы исследования

Методология исследования состояла в исследовании активности мозга у новорожденных крыс в условиях, максимально воспроизводящих естественные, и включала в себя детальный анализ каждого из потенциальных видов афферентных влияний, обеспечивающих активацию в системе «вибрисса-бочонок» по отдельности, и последующую оценку сравнительного вклада каждого из этих механизмов в общий уровень активности в соматосенсорной коре, включая как сенсорные входы, так и спонтанную активность таламокортикального осциллятора.

В качестве методик исследования была использована регистрация электрической активности от одиночных кортикальных колонок в соматосенсорной коре с использованием многоканальных внеклеточных электродов на кремниевой подложке. Это позволяло детектировать как локальные полевые потенциалы, так и «множественные потенциалы действия» во всех слоях кортикальной колонки. Одновременно с электрофизиологией проводилась высокоскоростная видеорегистрация движений вибрисс (в том числе основной вибриссы, которая проецировала на регистрируемую кортикальную колонку). В экспериментах были использованы новорожденных крысы в возрасте первой недели после рождения с подготовкой животного к эксперименту под наркозом, и с последующей регистрацией без наркоза в условиях фиксации головы. Для имитации контакта с пассивными внешними объектами на траектории движения основной вибриссы помещались различные объекты естественные среды. Для имитации контакта с другими новорожденными крысами из того же помета один из них размещался рядом с экспериментальным животным в положении, аналогичном расположению новорожденных крыс в гнезде. Для контролируемого анализа кортикальной активности, вызываемой реафферентыми и экзоафферентными сигналами при движениях вибрисс, также были исследованы движения, вызываемые электрической стимуляцией лицевого нерва. Оценка спонтанной активности

сенсорно депривированного таламокортикального осциллятора проводилась путем сравнения активности в коре до и после перерезки инфраорбитального нерва.

Положение, выносимое на защиту

• Афферентная активация первичной соматосенсорной коры новорожденных крыс в естественных условиях обеспечивается совокупностью механизмов, которые включают в себя: (1) реафферентацию - обратную сенсорную связь, активирующуюся при свободных движениях вибрисс, (2) экзоафферентацию - обратную тактильную связь, возникающую в результате движений вибрисс при их контакте с внешними объектами и (3) внешнюю тактильную стимуляцию, которая обеспечивается спонтанными движениями других новорожденных крыс.

Личный вклад диссертанта в исследования

Данные научной работы были получены при личном участии диссертанта в анализе данных литературы, определении цели и задач исследования, освоении современных методов электрофизиологии, самостоятельном проведении экспериментов, анализе и обсуждении полученных результатов, формулировке выводов, оформлении публикаций.

Достоверность полученных данных

Достоверность полученных результатов была основана на большом объеме экспериментальных данных, современных методах исследования нейрофизиологии, а также на статистической обработке данных.

Апробация результатов

Материалы работы были представлены на XII международной научной школе-конференции «Адаптация растущего организма» (Казань, Россия, 2014);

XXII международной научной конференции студентов, аспирантов и молодых ученых «Ломоносов - 2015» (Москва, Россия, 2015); I международной школе-конференции студентов, аспирантов и молодых ученых «Биомедицина, материалы и технологии XXI века» (Казань, Россия, 2015); VI Российской с международным участием конференции по управлению движением «Двигательный контроль - 2016» (Казань, Россия, 2016); международном форуме нейробиологии FENS (Копенгаген, Дания, 2016).

Работа была выполнена при поддержке грантом Правительства РФ ведущим ученым (№11.G34.31.0075, Хазипов Р.Н.), Программой повышения конкурентоспособности Казанского федерального университета, а также субсидиями, выделенными Казанскому федеральному университету для выполнения государственного задания в сфере научной деятельности.

Реализация результатов исследования

По теме диссертации было опубликовано 11 печатных работ. Из них 5 статей были опубликованы в рецензируемых научных журналах, включенных в перечень ВАК.

Структура и объём диссертации

Диссертация изложена на 131 страницах; состоит из введения, обзора литературы, описания материалов и методов исследования, результатов исследования, их обсуждения, заключения, выводов, списка сокращений и условных обозначений, словаря терминов и списка цитируемой литературы; иллюстрирована 40 рисунками. Список цитируемой литературы содержит 138 источников.

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1 Паттерны электрической активности коры мозга у недоношенных новорожденных человека

1.1.1 Появление

Хотя настоящая работа посвящена исследованию активности в коре головного мозга у новорожденных крыс, представляет интерес начать обзор литературы с описания ранних типов активности в коре головного мозга недоношенных новорожденных человека на тех сроках развития нервной системы, которые соответствуют периоду новорожденности у крыс.

Основными паттернами кортикальной активности недоношенного новорожденного человека являются несколько уникальных типов осцилляций и прерывистых быстрых событий, наблюдаемых в строго определенном гестационном возрасте. Эти паттерны активности незрелого мозга отличаются невосприимчивостью к модуляции, обусловленной специфичной формой поведения или уровнем бодрствования. Поскольку по структуре сигнала и частоте появления они четко отличаются от взрослых паттернов активности, этим паттернам были даны уникальные названия, такие как «височные тета-вспышки» (temporal theta bursts), «лобные зубцы» (франц. - encoches frontales) и «дельта-щетки» (delta brushes) (Andre et al., 2010; Mizrahi et al., 2003). Самая ранняя активность, детектируемая на 24-25 неделе гестации (самый ранний возраст, в котором можно проводить регистрацию, дающую достоверные результаты), возникает на клинической электроэнцефалограмме (ЭЭГ) в виде прерывистых дельта-волн, гладких или несущих внутри себя более высокочастотные ритмы. К седьмому месяцу эти медленные осцилляции, как правило, начинают смешиваться с более быстрыми ритмами и изобилуют в центральных, височных и затылочных областях. Их затухание происходит в

первую очередь в центральных областях и в последнюю - в затылочной ближе к моменту рождения (Ахметшина и др., 2015). Дельта-щетки, как правило, характеризуются альфа-бета осцилляциями, наложенными на дельта-волны (Рисунок 1) (МШ ^ а1., 2007).

Рисунок 1 - Дельта-щетки на ЭЭГ недоношенного новорожденного

человека, детектируемые на 30 неделе гестации (А) Пример 3-х одновременных трейсов ЭЭГ, зарегистрированных с помощью биполярных электродов (БР1-РР2, С3-С4 и 01-02) во время спокойного сна. Вспышки дельта-щеток (серые прямоугольные области) чередуются с периодами гипоактивности коры. (Б) Вейвлет-анализ сигналов

ЭЭГ, изображенных на рисунке (А). (В) Пример дельта-щетки на шкале времени: исходный сигнал (сверху) и сигнал, отфильтрованный в диапазоне частот в 5-40 Гц (снизу). (Г) Схема 8 электродов, наложенных на череп

недоношенного младенца (FP - фронтальные, Т - височные, С - центральные, О

- затылочные электроды) (Milh et al., 2007).

1.1.2 Модуляция

Кортикальная активность у недоношенных новорожденных детей практически не меняется при изменении уровня бодрствования. Приблизительно до 32 недели беременности как спокойный, так и активный сон (считающиеся эквивалентами медленноволнового и быстрого сна, соответственно), слабо различимы на ЭЭГ и, как уже отмечалось, характеризуются присутствием выраженных дельта-волн, дельта-щеток и «медленных транзиентов активности». К 32 неделе гестации дельта-активность все чаще ограничивается периодами спокойного сна, а отличительной чертой активного сна становится быстрая низкоамплитудная активность, хотя 30% сна в этом возрасте по-прежнему нельзя отнести к определенному типу, поскольку он обладает характеристиками обеих стадий сна (Andre et al., 2010). Этот возрастной паттерн активности наблюдается и у новорожденных крыс, у которых кортикальная активность так же мало чувствительна к модулирующим воздействиям. У крыс кортикальная ЭЭГ в состоянии сна начинает отличаться от регистрируемой в состоянии бодрствования наличием дельта-активности, начиная приблизительно с Р10-11 (Р - постнатальные дни, Р0 - день рождения), и эти отличия становятся ярко выраженными к концу второй постнатальной недели (Jouvet-Mounier et al., 1970; Frank and Heller, 1997; Gramsbergen, 1976; Seelke and Blumberg, 2008).

1.1.3 Возрастные особенности

Для того чтобы утверждать, что активность незрелого мозга и мозга взрослого организма качественно различны по своим генеративным

механизмам, не достаточно одних лишь внешних различий ЭЭГ паттернов. Функционально и механистически схожие паттерны активности могут внешне выглядеть по-разному в результате изменений, происходящих в нейронной сети, или даже в зависимости от положения регистрирующего электрода относительно источника тока, генерируемого во время сетевого события. В этом случае следовало бы ожидать того, что ранние паттерны активности в процессе развития организма плавно превращаются в паттерны активности взрослого мозга. Однако все изученные к настоящему моменту случаи говорят об обратном. В первых исследованиях, которые показали наличие в ЭЭГ сигнала в виде «дельта-щетка» у недоношенных новорожденных, отмечалось их структурное сходство с сонными веретенами (Dreyfus-Brisac, 1962; Ellingson, 1958; Watanabe and Iwase, 1972). Несмотря на это, вскоре стало очевидно, что дельта-щетки не превращаются в процессе развития в сонные веретена, поскольку сонные веретена появляются лишь спустя два полных месяца после исчезновения дельта-щеток (Ellingson, 1982). Другим примером паттернов кортикальной активности являются «гамма-осцилляции», которые рассматривают как возможный механизм синхронизации активности в горизонтальных кортикальных сетях, а также как механизм, обеспечивающий взаимосвязь между удаленными областями коры, необходимую для процессов восприятия и мышления у взрослых (Buzsaki, 2006). Несмотря на то, что согласно традиционным представлениям гамма-осцилляции возникают относительно поздно в развитии, в недавних исследованиях были обнаружены четко выраженные локальные осцилляции в гамма-частоте у новорожденных крыс (Minlebaev et al., 2011). «Ранние гамма-осцилляции» (РГО) можно наблюдать лишь в определенный период развития, хотя по частоте и амплитуде вызванные сенсорной стимуляцией РГО не отличаются от гамма-активности взрослых (Рисунок 2). При этом генеративные механизмы РГО принципиально отличаются от взрослых гамма-осцилляций: в то время как взрослые гамма-осцилляции генерируются за счет синхронного перисоматического торможения

[30] (Buzsaki, 2006), в генерации кортикальных РГО ключевое значение имеет ритмическое возбуждение из релейных ядер таламуса (Minlebaev й а1., 2011) (Рисунок 2). РГО исчезают в конце первой постнатальной недели развития, тогда как гамма-осцилляции, характерные для взрослых, появляются не раннее, чем через некоторое время (дни) после исчезновения РГО, что также опровергает идентичность этих двух видов активности (Ахметшина и др., 2015).

Рисунок 2 - Сенсорные ответы, вызванные стимуляцией основной вибриссы (ОВ), в IV слое соответствующей кортикальной колонки у крыс в

возрастах Р4 и Р33 (А) Примеры сигналов отображают локальный полевой потенциал (ЛПП, сигналы черного цвета) и множественные потенциалы действия (МПД, красные короткие линии) в ответ на механическое отклонение ОВ. Примечание: 0 мс -подача стимула (красные пунктирные линии). (Б) Отфильтрованные в гамма-частоте (20-100 Гц) сигналы ответов, отображенных на рисунке (А). Примечание: 0 мс - подача стимула (красные пунктирные линии). Ранние

гамма-осцилляции (РГО), вызванные у новорожденной крысы в возрасте Р4.

Гамма-осцилляции, вызванные у взрослой крысы в возрасте Р33 (Minlebaev et

al., 2011, Supp.).

Третьим примером паттернов электрической активности коры являются медленные транзиенты активности (МТА) (Рисунок 3), о которых говорилось выше. С увеличением гестационного возраста МТА становятся более длительными и низкоамплитудными (Colonnese and Khazipov, 2010; Tolonen et al., 2007). Было показано, что в течение первой постнатальной недели активность у новорожденных крыс (Р6) представляет собой периодически повторяющиеся сверхмедленные волны, содержащие внутри себя быстрые (альфа-бета) осцилляции и медленные дельта-волны, которые в сумме и формируют дельта-щетки или «веретенообразные вспышки активности». Данные события часто объединяются вместе, формируя МТА. В промежутках между МТА (интер- МТА) кортикальные сети практически «молчат» (Рисунок 3). МТА сохраняются в течение второй постнатальной недели (Р10), однако в этом возрасте в промежутках между МТА появляются короткие вспышки кортикальной активности. Блокирование сигналов из сетчатки приводит к исчезновению МТА, тогда как короткие вспышки активности в коре сохраняются. В то же время, инициация непрерывной активности сетчатки с помощью фармакологических агентов вызывает непрерывные МТА в коре. Таким образом, с большой вероятностью можно утверждать, что МТА (и 90% внеклеточно регистрируемых потенциалов действия) генерируются в коре не спонтанно, а запускаются сетчаткой, в то время как короткие вспышки активности возникают как истинная эндогенная спонтанная активность таламокортикальных сетей (Рисунок 3). Непрерывные интер-МТА появляются в конце второй постнатальной недели (Р13), а амплитуда МТА, ставших теперь редкими, уменьшается (Рисунок 3). Следовательно, можно предположить, что непрерывная кортикальная активность у взрослых могла бы происходить от

удлиненных МТА, объединившихся в непрерывную активность в коре в ходе развития. Однако при тщательном анализе кортикальной активности, регистрируемой в режиме постоянного тока у людей и крыс, видно, что непрерывная активность коры в состоянии покоя у взрослых возникает на участках ЭЭГ, соответствующих прежним периодам молчания между МТА, а не развивается из удлинившихся МТА. Кроме того, нет никаких сведений относительно существования феномена трансформации известных паттернов ранней активности в сетевую активность взрослых (Ахметшина и др., 2015).

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Ахметшина, Динара Рустемовна, 2016 год

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

1. Ахметшина, Д.Р. Активность мозга на эмбриональных этапах развития / Д.Р. Ахметшина, Г.Р. Валеева, М. Колоннезе и соавт. // Ученые записки Казанского Университета. Серия Естественные науки. - 2015. - Т. 157. -Кн. 2. - С. 5-34.

2. Ackman, J.B. Retinal waves coordinate patterned activity throughout the developing visual system / J.B. Ackman, T.J. Burbridge, M.C. Crair // Nature. - 2012. - Vol. 490, № 7419. - P. 219-225.

3. Agmon, A. Correlation between intrinsic firing patterns and thalamocortical synaptic responses of neurons in mouse barrel cortex / A. Agmon, B.W. Connors // J. Neurosci. - 1992. - Vol. 12, № 1. - P. 319-329.

4. Akerman, C.J. Visual experience before eye-opening and the development of the retinogeniculate pathway / C.J. Akerman, D. Smyth, I.D. Thompson // Neuron. - 2002. - Vol. 36, № 5. - P. 869-879.

5. An, S. Sensory-evoked and spontaneous gamma and spindle bursts in neonatal rat motor cortex / S. An, W. Kilb, H.J. Luhmann // J. Neurosci. - 2014. - Vol. 34, № 33. - P. 10870-10883.

6. An, S. Long-Term Potentiation in the Neonatal Rat Barrel Cortex In Vivo / S. An, J.-W. Yang, H. Sun et al. // J. Neurosci. - 2012. - Vol. 32, № 28. - P. 95119516.

7. Andre, M. Electroencephalography in premature and full-term infants. Developmental features and glossary / M. Andre, M.D. Lamblin, A.M. D'Allest et al. // Neurophysiol. Clin. - 2010. - Vol. 40, № 2. - P. 59-124.

8. Antonini, A. Anatomical correlates of functional plasticity in mouse visual cortex / A. Antonini, M. Fagiolini, M.P. Stryker // J. Neurosci. - 1999. - Vol. 19, № 11. - P. 4388-4406.

9. Armstrong-James, M. Thalamo-cortical processing of vibrissal information in the rat. II. Spatiotemporal convergence in the thalamic ventroposterior medial

nucleus (VPm) and its relevance to generation of receptive fields of S1 cortical "barrel" neurones / M. Armstrong-James, C.A. Callahan // J. Comp. Neurol. -1991. - Vol. 303. - P. 211-224.

10.Avishai-Eliner, S. Stressed-out, or in (utero)? / S. Avishai-Eliner, K.L. Brunson, C.A. Sandman et al. // Trends Neurosci. - 2002. - Vol. 25. - P. 518524.

11.Belford, G.R. The sensitive period in the development of the trigeminal system of the neonatal rat / G.R. Belford, H.P. Killackey // J. Comp. Neurol. - 1980. -Vol. 193, № 2. - P. 335-350.

12.Berg, R.W. Rhythmic whisking by rat: retraction as well as protraction of the vibrissae is under active muscular control / R.W. Berg, D. Kleinfeld // J. Neurophysiol. - 2003. - Vol. 89, № 1. - P. 104-117.

13.Bermejo, R. Topography of whisking II: Interaction of whisker and pad / R. Bermejo, W. Friedman, H.P. Zeigler // Somatosens. Mot. Res. - 2005. - Vol. 22, № 3. - P. 213-220.

14.Bermejo, R. Topography of rodent whisking - I. Two-dimensional monitoring of whisker movements / R. Bermejo, A. Vyas, H.P. Zeigler // Somatosens. Mot. Res. - 2002. - Vol. 19, № 4. - P. 341-346.

15.Blankenship, A.G. Mechanisms underlying spontaneous patterned activity in developing neural circuits / A.G. Blankenship, M.B. Feller // Nat. Rev. Neurosci. - 2010. - Vol. 11, № 1. - P. 18-29.

16.Blumberg, M.S. Developing sensorimotor systems in our sleep / M.S. Blumberg // Curr. Dir. Psychol. Sci. - 2015. - Vol. 24, № 1. - P. 32-37.

17.Bosman, L.W.J. Anatomical Pathways Involved in Generating and Sensing Rhythmic Whisker Movements / L.W.J. Bosman, A.R. Houweling, C.B. Owens et al. // Front. Integr. Neurosci. - 2011. - Vol. 5, № 53. - P. 1-28.

18.Brodmann, K. Vergleichende Lokalisationslehre der Grosshirnrinde / K. Brodmann // J. Nerv. Ment. Dis. - 1910. - Vol. 37, № 12. - P. 783-784.

19.Brumberg, J.C. Cortical columnar processing in the rat whisker-to-barrel system / J.C. Brumberg, D.J. Pinto, D.J. Simons // J. Neurophysiol. - 1999. -Vol. 82, № 4. - P. 1808-1817.

20.Buzsaki, G. Rhythms of the Brain / G. Buzsaki // Rhythm. Brain. - 2006.

21.Carvell, G.E. Thalamic and corticocortical connections of the second somatic sensory area of the mouse / G.E. Carvell, D.J. Simons // J. Comp. Neurol. -1987. - Vol. 265, № 3. - P. 409-427.

22.Carvell, G.E. Abnormal tactile experience early in life disrupts active touch / G.E. Carvell, D.J. Simons // J. Neurosci. - 1996. - Vol. 16, № 8. - P. 27502757.

23.Chang, E.F. Environmental Noise Retards Auditory Cortical Development / E.F. Chang, M.M. Merzenich // Science (80-. ). - 2003. - Vol. 300, № 5618. -P. 498-502.

24.Clancy, B. Translating developmental time across mammalian species / B. Clancy, R.B. Darlington, B.L. Finlay // Neuroscience. - 2001. - Vol. 105, № 1. - P. 7-17.

25.Clancy, B. The course of human events: predicting the timing of primate neural development / B. Clancy, R.B. Darlington, B.L. Finlay // Dev. Sci. - 2000. -Vol. 3. - P. 57-66.

26.Colonnese, M. "Slow activity transients" in infant rat visual cortex: a spreading synchronous oscillation patterned by retinal waves. / M. Colonnese, R. Khazipov // J. Neurosci. - 2010. - Vol. 30, № 12. - P. 4325-4337.

27.Colonnese, M.T. Rapid Developmental Emergence of Stable Depolarization during Wakefulness by Inhibitory Balancing of Cortical Network Excitability / M.T. Colonnese // J. Neurosci. - 2014. - Vol. 34, № 16. - P. 5477-5485.

28.Colonnese, M.T. A Conserved Switch in Sensory Processing Prepares Developing Neocortex for Vision / M.T. Colonnese, A. Kaminska, M. Minlebaev et al. // Neuron. - 2010. - Vol. 67, № 3. - P. 480-498.

29.Colonnese, M. Spontaneous activity in developing sensory circuits: Implications for resting state fMRI / M. Colonnese, R. Khazipov // Neuroimage. - 2012. - Vol. 62, № 4. - P. 2212-2221.

30.Crochet, S. Correlating whisker behavior with membrane potential in barrel cortex of awake mice / S. Crochet, C.C. Petersen // Nat. Neurosci. - 2006. -Vol. 9, № 5. - P. 608-610.

31.Crochet, S. Synaptic mechanisms underlying sparse coding of active touch / S. Crochet, J.F. Poulet, Y. Kremer et al. // Neuron. - 2011. - Vol. 69, № 6. - P. 1160-1175.

32.Crocker-Buque, A. Experience-Dependent, Layer-Specific Development of Divergent Thalamocortical Connectivity / A. Crocker-Buque, S.M. Brown, P.C. Kind et al. // Cereb. Cortex. - 2015. - Vol. 25, № 8. - P. 2255-2266.

33.Daw, M.I. Coordinated developmental recruitment of latent fast spiking interneurons in layer IV barrel cortex / M.I. Daw, M.C. Ashby, J.T. Isaac // Nat. Neurosci. - 2007. - Vol. 10, № 4. - P. 453-461.

34.Daw, N. Visual Development / N. Daw // 1995.

35.Dehnhardt, G. Ambient temperature does not affect the tactile sensitivity of mystacial vibrissae in harbour seals / G. Dehnhardt, B. Mauck, H. Hyvarinen // J. Exp. Biol. - 1998. - Vol. 201, № 22. - P. 3023-3029.

36.Dehnhardt, G. Structure and innervation of the vibrissal follicle-sinus complex in the Australian water rat, Hydromys chrysogaster / G. Dehnhardt, H. Hyvarinen, A. Palviainen et al. // J. Comp. Neurol. - 1999. - Vol. 411, № 4. - P. 550-562.

37.Destexhe, A. The high-conductance state of neocortical neurons in vivo / A. Destexhe, M. Rudolph, D. Paré // Nat. Rev. Neurosci. - 2003. - Vol. 4, № 9. -P. 739-751.

38.Dorfl, J. The musculature of the mystacial vibrissae of the white mouse / J. Dorfl // J. Anat. - 1982. - Vol. 135. - P. 147-154.

39.Dorfl, J. The innervation of the mystacial region of the white mouse: a topographical study / J. Dorfl // J. Anat. - 1985. - Vol. 142. - P. 173-184.

40.Dreyfus-Brisac, C. The electroencephalogram of the premature infant / C. Dreyfus-Brisac // World Neurol. - 1962. - Vol. 3. - P. 5-15.

41.Ebara, S. Similarities and differences in the innervation of mystacial vibrissal follicle-sinus complexes in the rat and cat: A confocal microscopic study / S. Ebara, K. Kumamoto, T. Matsuura et al. // J. Comp. Neurol. - 2002. - Vol. 449, № 2. - P. 103-119.

42.Ellingson, R.J. Development of sleep spindle bursts during the first year of life / R.J. Ellingson // Sleep. - 1982. - Vol. 5. - P. 39-46.

43.Ellingson, R.J. Electroencephalograms of normal, full-term newborns immediately after birth with observations on arousal and visual evoked responses / R.J. Ellingson // Electroencephalogr. Clin. Neurophysiol. Suppl. -1958. - Vol. 10, № 1. - P. 31-50.

44.Erzurumlu, R.S. Critical and sensitive periods in neurobiology / R.S. Erzurumlu, H.P. Killackey // Curr. Top. Dev. Biol. - 1982. - Vol. 17. - P. 207240.

45.Erzurumlu, R.S. Differential organization of thalamic projection cells in the brain stem trigeminal complex of the rat / R.S. Erzurumlu, C.A. Bates, H.P. Killackey // Brain Res. - 1980. - Vol. 198, № 2. - P. 427-433.

46.Erzurumlu, R.S. Development and critical period plasticity of the barrel cortex / R.S. Erzurumlu, P. Gaspar // Eur. J. Neurosci. - 2012. - Vol. 35, № 10. - P. 1540-1553.

47.Erzurumlu, R.S. Thalamic axons confer a blueprint of the sensory periphery onto the developing rat somatosensory cortex / R.S. Erzurumlu, S. Jhaveri // Brain Res. Dev. Brain Res. - 1990. - Vol. 56, № 2. - P. 229-234.

48.Fagiolini, M. Specific GABAA circuits for visual cortical plasticity / M. Fagiolini, J.-M. Fritschy, K. Low et al. // Science. - 2004. - Vol. 303, № 5664. - P. 1681-1683.

49.Fox, K. A critical period for experience-dependent synaptic plasticity in rat barrel cortex / K. Fox // J. Neurosci. - 1992. - Vol. 12, № 5. - P. 1826-1838.

50.Fox, K. Barrel Cortex / K. Fox // Cambridge Univ. Press. - 2008. - P. 298.

51.Frank, M.G. Development of diurnal organization of EEG slow-wave activity and slow-wave sleep in the rat / M.G. Frank, H.C. Heller // Am. J. Physiol. -1997. - Vol. 273. - P. R472-R478.

52.Freeman, J.A. Experimental optimization of current source-density technique for anuran cerebellum / J.A. Freeman, C. Nicholson // J. Neurophysiol. - 1975. - Vol. 38, № 2. - P. 369-382.

53.Furuta, T. Septal Neurons in Barrel Cortex Derive Their Receptive Field Input from the Lemniscal Pathway / T. Furuta, T. Kaneko, M. Deschenes // J. Neurosci. - 2009. - Vol. 29, № 13. - P. 4089-4095.

54.Ghosh, A. Involvement of subplate neurons in the formation of ocular dominance columns / A. Ghosh, C.J. Shatz // Science. - 1992. - Vol. 255, № 5050. - P.1441-1443.

55.Gramsbergen, A. The development of the EEG in the rat / A. Gramsbergen // Dev. Psychobiol. - 1976. - Vol. 9, № 6. - P. 501-515.

56.Gramsbergen, A. The postnatal development of behavioral states in the rat / A. Gramsbergen, P. Schwartze, H.F. Prechtl // Dev. Psychobiol. - 1970. - Vol. 3, № 4. - P. 267-280.

57.Grant, R.A. The development of whisker control in rats in relation to locomotion / R.A. Grant, B. Mitchinson, T.J. Prescott // Dev. Psychobiol. -2012. - Vol. 54, № 2. - P. 151-168.

58.Haidarliu, S. Size gradients of barreloids in the rat thalamus / S. Haidarliu, E. Ahissar // J. Comp. Neurol. - 2001. - Vol. 429, № 3. - P. 372-387.

59.Haidarliu, S. Muscle architecture in the mystacial pad of the rat / S. Haidarliu, E. Simony, D. Golomb et al. // Anat. Rec. - 2010. - Vol. 293, № 7. - P. 11921206.

60.Haider, B. Rapid Neocortical Dynamics: Cellular and Network Mechanisms / B. Haider, D.A. McCormick // Neuron. - 2009. - Vol. 62, № 2. - P. 171-189.

61.Hanganu, I.L. Retinal waves trigger spindle bursts in the neonatal rat visual cortex / I.L. Hanganu, Y. Ben-Ari, R. Khazipov // J. Neurosci. - 2006. - Vol. 26, № 25. - P. 6728-6736.

62.Hanganu-Opatz, I.L. Between molecules and experience: Role of early patterns of coordinated activity for the development of cortical maps and sensory abilities / I.L. Hanganu-Opatz // Brain Res. Rev. - 2010. - Vol. 64, № 1. - P. 160-176.

63.Hensch, T.K. Critical Period Mechanisms in Developing Visual Cortex / T.K. Hensch // Curr. Top. Dev. Biol. - 2005. - Vol. 69. - P. 215-237.

64.Hill, D.N. Biomechanics of the vibrissa motor plant in rat: rhythmic whisking consists of triphasic neuromuscular activity / D.N. Hill, R. Bermejo, H.P. Zeigler et al. // J. Neurosci. - 2008. - Vol. 28, № 13. - P. 3438-3455.

65.Hollis, D.E. Innervation of vibrissa follicles in the marsupial Trichosurus vulpecula / D.E. Hollis, A.G. Lyne // Aust. J. Zool. - 1974. - Vol. 22. - P. 263276.

66.Hrbek, A. Development of visual and somatosensory evoked responses in pre-term newborn infants / A. Hrbek, P. Karlberg, T. Olsson // Electroencephalogr. Clin. Neurophysiol. - 1973. - Vol. 34, № 3. - P. 225-232.

67.Hyvarinen, H. Aquatic environment and differentiation of vibrissae: Comparison of sinus hair systems of ringed seal, otter and pole cat / H. Hyvarinen, A. Palviainen, U. Strandberg et al. // Brain. Behav. Evol. - 2009. -Vol. 74, № 4. - P. 268-279.

68.Jeanmonod, D. Mouse somatosensory cortex: Alterations in the barrelfield following receptor injury at different early postnatal ages / D. Jeanmonod, F.L. Rice, H. Van der Loos // Neuroscience. - 1981. - Vol. 6, № 8. - P. 1503-1535.

69.Jin, T.-E. Fiber types of the intrinsic whisker muscle and whisking behavior / T.-E. Jin, V. Witzemann, M. Brecht // J. Neurosci. - 2004. - Vol. 24, № 13. - P. 3386-3393.

70.Jouvet-Mounier, D. Ontogenesis of the States of Sleep in Rat, Cat, and Guinea Pig during the First Postnatal Month / D. Jouvet-Mounier, L. Astic, D. Lacote // Dev. Psychobiol. - 1970. - Vol. 2, № 4. - P. 216-239.

71.Kaas, J.H. Reorganization of retinotopic cortical maps in adult mammals after lesions of the retina / J.H. Kaas, L.A. Krubitzer, Y.M. Chino et al. // Science. -1990. - Vol. 248, № 4952. - P. 229-231.

72.Katz, L.C. Synaptic activity and the construction of cortical circuits / L.C. Katz, C.J. Shatz // Science (80-. ). - 1996. - Vol. 274, № 5290. - P. 1133-1138.

73.Khazipov, R. Early patterns of electrical activity in the developing cerebral cortex of humans and rodents / R. Khazipov, H.J. Luhmann // Trends Neurosci. - 2006. - Vol. 29, № 7. - P. 414-418.

74.Khazipov, R. Early motor activity drives spindle bursts in the developing somatosensory cortex / R. Khazipov, A. Sirota, X. Leinekugel et al. // Nature. -2004. - Vol. 432, № 7018. - P. 758-761.

75.Killackey, H.P. Anomalous organization of thalamocortical projections consequent to vibrissae removal in the newborn rat and mouse / H.P. Killackey, G. Belford, R. Ryugo et al. // Brain Res. - 1976. - Vol. 104. - P. 309-315.

76.Killackey, H.P. Neocortical Expansion: An Attempt toward Relating Phylogeny and Ontogeny / H.P. Killackey // J. Cogn. Neurosci. - 1990. - Vol. 2, № 1. - P. 1-17.

77.Kim, J.N. The morphology of the rat vibrissal follicle-sinus complex revealed by three-dimensional computer-aided reconstruction / J.N. Kim, K.S. Koh, E. Lee et al. // Cells Tissues Organs. - 2011. - Vol. 193, № 3. - P. 207-214.

78.Land, P.W. Barreloids in adult rat thalamus: Three-dimensional architecture and relationship to somatosensory cortical barrels / P.W. Land, S.A. Buffer, J.D. Yaskosky // J. Comp. Neurol. - 1995. - Vol. 355, № 4. - P. 573-588.

79.Landers, M. Development of rodent whisking: Trigeminal input and central pattern generation / M. Landers, Z.H. Philip // Somatosens. Mot. Res. - 2006. -Vol. 23, № 1-2. - P. 1-10.

80.Lefort, S. The Excitatory Neuronal Network of the C2 Barrel Column in Mouse Primary Somatosensory Cortex / S. Lefort, C. Tomm, J.C. Floyd Sarria et al. // Neuron. - 2009. - Vol. 61, № 2. - P. 301-316.

81.Luskin, M.B. Cell lineage in the cerebral cortex of the mouse studied in vivo and in vitro with a Recombinant Retrovirus / M.B. Luskin, A.L. Pearlman, J.R. Sanes // Neuron. - 1988. - Vol. 1, № 8. - P. 635-647.

82.Marcano-Reik, A.J. The corpus callosum modulates spindle-burst activity within homotopic regions of somatosensory cortex in newborn rats / A.J. Marcano-Reik, M.S. Blumberg // Eur. J. Neurosci. - 2008. - Vol. 28, № 8. - P. 1457-1466.

83.Marotte, L.R. The morphology and innervation of facial vibrissae in the tammar wallaby, Macropus eugenii / L.R. Marotte, F.L. Rice, P.M. Waite // J. Anat. - 1992. - Vol. 180, № 3. - P. 401-417.

84.Marques, H.G. From Spontaneous Motor Activity to Coordinated Behaviour: A Developmental Model / H.G. Marques, A. Bharadwaj, F. Iida // PLoS Comput. Biol. - 2014. - Vol. 10, № 7. - P. 1-20.

85.Merzenich, M.M. Topographic reorganization of somatosensory cortical areas 3b and 1 in adult monkeys following restricted deafferentation / M.M. Merzenich, J.H. Kaas, J.T. Wall et al. // Neuroscience. - 1983. - Vol. 8, № 1. -P. 33-55.

86.Meyer, H.S. Number and laminar distribution of neurons in a thalamocortical projec- tion column of rat vibrissal cortex / H.S. Meyer, V.C. Wimmer, M. Oberlaender et al. // Cereb. Cortex. - 2010. - Vol. 20. - P. 2277-2286.

87.Milh, M. Rapid cortical oscillations and early motor activity in premature human neonate / M. Milh, A. Kaminska, C. Huon et al. // Cereb. Cortex. -2007. - Vol. 17, № 7. - P. 1582-1594.

88.Minlebaev, M. Network mechanisms of spindle-burst oscillations in the neonatal rat barrel cortex in vivo / M. Minlebaev, Y. Ben-Ari, R. Khazipov // J. Neurophysiol. - 2007. - Vol. 97, № 1. - P. 692-700.

89.Minlebaev, M. NMDA receptors pattern early activity in the developing barrel cortex in vivo / M. Minlebaev, Y. Ben-Ari, R. Khazipov // Cereb. Cortex. -2009. - Vol. 19, № 3. - P. 688-696.

90.Minlebaev, M. Early gamma oscillations synchronize developing thalamus and cortex / M. Minlebaev, M. Colonnese, T. Tsintsadze et al. // Sci. (New York, N.Y.). Supp. - 2011. - Vol. 334, № 6053. - P. 226-229.

91.Minlebaev, M. Early gamma oscillations synchronize developing thalamus and cortex / M. Minlebaev, M. Colonnese, T. Tsintsadze et al. // Science. - 2011. -Vol. 334, № 6053. - P. 226-229.

92.Mitra, P.P. Analysis of dynamic brain imaging data / P.P. Mitra, B. Pesaran // Biophys. J. - 1999. - Vol. 76, № 2. - P. 691-708.

93.Mitrukhina, O. Imprecise whisker map in the neonatal rat barrel cortex / O. Mitrukhina, D. Suchkov, R. Khazipov et al. // Cereb. Cortex. - 2015. - Vol. 25, № 10. - P. 3458-3467.

94.Mizrahi, E.M. Atlas of neonatal electroencephalography. Third edition / E.M. Mizrahi, R.A. Hrachovy, P. Kellaway // 2003. -

95.Mooney, R. Thalamic relay of spontaneous retinal activity prior to vision / R. Mooney, A.A. Penn, R. Gallego et al. // Neuron. - 1996. - Vol. 17, № 5. - P. 863-874.

96.Moore, J.D. Vibrissa Self-Motion and Touch Are Reliably Encoded along the Same Somatosensory Pathway from Brainstem through Thalamus / J.D. Moore, N. Mercer Lindsay, M. Deschênes et al. // PLoS Biol. - 2015. - Vol. 13, № 9. - P. 1-28.

97.Olson, C.R. Profile of the sensitive period for monocular deprivation in kittens / C.R. Olson, R.D. Freeman // Exp. Brain Res. - 1980. - Vol. 39, № 1. - P. 1721.

98.Pasternak, J.R. The number, size and spatial distribution of neurons in lamina IV of the mouse SmI neocortex / J.R. Pasternak, T.A. Woolsey // J. Comp. Neurol. - 1975. - Vol. 160, № 3. - P. 291-306.

99.Petersen, C. The functional organization of the barrel cortex / C. Petersen // Neuron. - 2007. - Vol. 56, № 2. - P. 339-355.

100. Petersson, P. Spontaneous muscle twitches during sleep guide spinal self-organization / P. Petersson, A. Waldenstrom, C. Fâhraeus et al. // Nature. -2003. - Vol. 424, № 6944. - P. 72-75.

101. Petreanu, L. The subcellular organization of neocortical excitatory connections / L. Petreanu, T. Mao, S.M. Sternson et al. // Nature. - 2009. - Vol. 457, № 7233. - P. 1142-1145.

102. Pierret, T. Parallel streams for the relay of vibrissal information through thalamic barreloids / T. Pierret, P. Lavallée, M. Deschênes // J. Neurosci. -2000. - Vol. 20, № 19. - P. 7455-7462.

103. Poulet, J.F. Internal brain state regulates membrane potential synchrony in barrel cortex of behaving mice / J.F. Poulet, C.C. Petersen // Nature. - 2008. - Vol. 454, № 7206. - P. 881-885.

104. Prusky, G.T. Developmental plasticity of mouse visual acuity / G.T. Prusky, R.M. Douglas // Eur. J. Neurosci. - 2003. - Vol. 17, № 1. - P. 167-173.

105. Rice, D.S. Role of the reelin signaling pathway in central nervous system development / D.S. Rice, T. Curran // Annu. Rev. Neurosci. - 2001. - Vol. 24. -P.1005-1039.

106. Rice, F.L. Structure, vascularization, and innervation of the mystacial pad of the rat as revealed by the lectin Griffonia simplicifolia / F.L. Rice // J. Comp. Neurol. - 1993. - Vol. 337, № 3. - P. 386-399.

107. Rice, F.L. A comparative analysis of the development of the primary somatosensory cortex: interspecies similarities during barrel and laminar development / F.L. Rice, C. Gomez, C. Barstow et al. // J. Comp. Neurol. -1985. - Vol. 236. - P. 477-495.

108. Seelke, A.M. The microstructure of active and quiet sleep as cortical delta activity emerges in infant rats / A.M. Seelke, M.S. Blumberg // Sleep. -2008. - Vol. 31, № 691-699

109. Simons, D.J. Early experience of tactile stimulation influences organization of somatic sensory cortex. / D.J. Simons, P.W. Land // Nature. -1987. - Vol. 326, № 6114. - P. 694-697.

110. Simony, E. Temporal and spatial characteristics of vibrissa responses to motor commands / E. Simony, K. Bagdasarian, L. Herfst et al. // J. Neurosci. -2010. - Vol. 30, № 26. - P. 8935-8952.

111. Stephens, R.J. Innervation of the vibrissae of the California sea lion, Zalophus californianus / R.J. Stephens, I.J. Beebe, C.T. Poulter // Anat. Rec. -1973. - Vol. 176. - P. 421-441.

112. Szwed, M. Encoding of vibrissal active touch / M. Szwed, K. Bagdasarian, E. Ahissar // Neuron. - 2003. - Vol. 40, № 3. - P. 621-630.

113. Tiriac, A. Self-generated movements with "unexpected" sensory consequences / A. Tiriac, C. Del Rio-Bermudez, M.S. Blumberg // Curr. Biol. -2014. - Vol. 24, № 18. - P. 2136-2141.

114. Tiriac, A. Myoclonic Twitching and Sleep-Dependent Plasticity in the Developing Sensorimotor System / A. Tiriac, G. Sokoloff, M.S. Blumberg // Curr. Sleep Med. Rep. - 2015. - Vol. 1, № 1. - P. 74-79.

115. Tiriac, A. Rapid whisker movements in sleeping newborn rats / A. Tiriac, B.D. Uitermarkt, A.S. Fanning et al. // Curr. Biol. - 2012. - Vol. 22, № 21. - P. 2075-2080.

116. Tolonen, M. Development of the spontaneous activity transients and ongoing cortical activity in human preterm babies / M. Tolonen, J.M. Palva, S. Andersson et al. // J. Neurosci. - 2007. - Vol. 145, № 3. - P. 997-1006.

117. Towal, R.B. The morphology of the rat vibrissal array: A model for quantifying spatiotemporal patterns of whisker-object contact / R.B. Towal, B.W. Quist, V. Gopal et al. // PLoS Comput. Biol. - 2011. - Vol. 7, № 4. - P. 1-17.

118. Tritsch, N.X. The origin of spontaneous activity in the developing auditory system / N.X. Tritsch, E. Yi, J.E. Gale et al. // Nature. - 2007. - Vol. 450, № 7166. - P. 50-55.

119. Van der Loos, H. Somatosensory cortex: structural alterations following early injury to sense organs / H. Van der Loos, T. Woolsey // Science (80-. ). -1973. - Vol. 179, № 4071. - P. 395-398.

120. Van der Loos, H. Barreloids in mouse somatosensory thalamus / H. Van der Loos // Neurosci. Lett. - 1976. - Vol. 2, № 1. - P. 1-6.

121. Van Horn, R.N. Vibrissae structure in the rhesus monkey / R.N. Van Horn // Folia Primatol. - 1970. - Vol. 13. - P. 241-285.

122. Veinante, P. Single- and multi-whisker channels in the ascending projections from the principal trigeminal nucleus in the rat / P. Veinante, M. Deschênes // J. Neurosci. - 1999. - Vol. 19, № 12. - P. 5085-5095.

123. Veinante, P. Thalamic projections from the whisker-sensitive regions of the spinal trigeminal complex in the rat / P. Veinante, M.F. Jacquin, M. Deschênes // J. Comp. Neurol. - 2000. - Vol. 420, № 2. - P. 233-243.

124. Walsh, C. Clonally related cortical cells show several migration patterns / C. Walsh, C.L. Cepko // Science (80-. ). - 1988. - Vol. 241, № 4871. - P. 1342-1345.

125. Watanabe, K. Spindle-like fast rhythms in the EEGs of low-birth weight infants / K. Watanabe, K. Iwase // Dev. Med. Child Neurol. - 1972. - Vol. 14. -P. 373-381.

126. Weliky, M. Correlational Structure of Spontaneous Neuronal Activity in the Developing Lateral Geniculate Nucleus in Vivo / M. Weliky, L.C. Katz // Science (80-. ). - 1999. - Vol. 285, № 5427. - P. 599-604.

127. Welker, C. Structure of layer IV in the somatosensory neocortex of the rat: description and comparison with the mouse / C. Welker, T.A. Woolsey // J. Comp. Neurol. - 1974. - Vol. 158, № 4. - P. 437-453.

128. Welker, W.I. Analysis of sniffing of the albino Rat / W.I. Welker // Behaviour. - 1964. - Vol. 22, № 3. - P. 223-244.

129. Wiesel, T.N. Single-Cell Responses in Striate Cortex of Kittens Deprived of Vision in One Eye / T.N. Wiesel, D.. H. Hubel // J. Neurophysiol. - 1963. - Vol. 26. - P. 1003-1017.

130. Wiesel, T.N. Postnatal development of the visual cortex and the influence of environment / T.N. Wiesel // Nature. - 1982. - Vol. 299, № 5884. -P. 583-591.

131. Williams, M.N. Differential foci and synaptic organization of the principal and spinal trigeminal projections to the thalamus in the rat / M.N. Williams, D.S. Zahm, M.F. Jacquin // Eur. J. Neurosci. - 1994. - Vol. 6, № 3. -P. 429-453.

132. Wimmer, V.C. Dimensions of a projection column and architecture of VPM and POm axons in rat vibrissal cortex / V.C. Wimmer, R.M. Bruno, C.P.J. de Kock et al. // Cereb. Cortex. - 2010. - Vol. 20, № 10. - P. 2265-2276.

133. Woolsey, T.A. The structural organization of layer IV in the somatosensory region (S I) of mouse cerebral cortex. The description of a cortical field composed of discrete cytoarchitectonic units / T.A. Woolsey, H. Van der Loos // Brain Res. - 1970. - Vol. 17, № 2. - P. 205-242.

134. Workman, A.D. Modeling transformations of neurodevelopmental sequences across mammalian species / A.D. Workman, C.J. Charvet, B. Clancy et al. // J. Neurosci. - 2013. - Vol. 33, № 17. - P. 7368-7383.

135. Yang, J.-W. Three Patterns of Oscillatory Activity Differentially Synchronize Developing Neocortical Networks In Vivo / J.-W. Yang, I.L. Hanganu-Opatz, J.-J. Sun et al. // J. Neurosci. - 2009. - Vol. 29, № 28. - P. 9011-9025.

136. Yang, J.-W. Thalamic network oscillations synchronize ontogenetic columns in the newborn rat barrel cortex / J.-W. Yang, S. An, J.-J. Sun et al. // Cereb. Cortex. - 2013. - Vol. 23, № 6. - P. 1299-1316.

137. Yohro, T. Structure of the sinus hair follicle in the big-clawed shrew, Sorex unguiculatus / T. Yohro // J. Morphol. - 1977. - Vol. 153, № 2. - P. 333353.

138. Zucker, E. Coding of somatic sensory input by vibrissae neurons in the rat's trigeminal ganglion / E. Zucker, W.I. Welker // Brain Res. - 1969. - Vol. 12, № 1. - P. 138-156.