Защитные свойства внеклеточных метаболитов непатогенного изолята FS-94 (Fusarium sambucinum) и их использование против возбудителя септориоза пшеницы (Stagonospora nodorum) и других фитопатогенных грибов тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 06.01.07, кандидат наук Сёмина, Юлия Викторовна

• Сёмина, Юлия Викторовна
• кандидат наук
• 2013

Оглавление диссертации кандидат наук Сёмина, Юлия Викторовна

СОДЕРЖАНИЕ

ВВЕДЕНИЕ

Глава I. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1. Индуцированная устойчивость растений к болезням

1.1. Распознавание растениями патогенных и непатогенных микроорганизмов (РАМР и МАМР)

1.2. Индуцирование устойчивости растений неспецифическими элиситорами грибов

1.3. Примеры использования неспецифических элиситоров грибного происхождения для индуцирования защитных реакций в

растении

2. Использование метаболитов грибов в качестве биофунгицидов для защиты растений от болезней

3. Снижение доз фунгицидов за счет использования природных соединений, а также за счет повышения чувствительности

фитопатогенов к фунгицидам

Глава И. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Глава III. РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ

1. Изучение способности изолята Р8-94 продуцировать внеклеточные метаболиты с антисепториозной активностью

1.1. Подбор питательных сред, способствующих синтезу целевых метаболитов

1.2. Оптимизация работы с ФКЖ

1.3. Выделение из ФКЖ фракции высокомолекулярных метаболитов с антисепториозной активностью

2. Исследование возможности использования ФКЖ и фракции высокомолекулярных экзометаболитов изолята Б8-94 против других фитопатогенных грибов

2.1. Сравнительная фунгицидная эффективность экзометаболитов in

vitro

2.2. Влияние экзометаболитов на рост мицелия S. nodorum, S. tritici и

В. sorokiniana

2.3. Хемосенсибилизационные свойства экзометаболитов FS-94

2.4. Изучение защитного действия внеклеточных метаболитов in vivo с использованием трех патосистем

2.4.1. Патосистема пшеница - Stagonospora nodorum

2.4.2. Патосистема ячмень - Bipolaris sorokiniana

2.4.3. Патосистема морковь - Alternaria radicina

3. Исследование защитных механизмов, индуцируемых в растениях пшеницы экзометаболитами изолята FS-94

3.1. Активация протонной сигнальной системы растительных клеток

3.2. Активация салицилат-зависимой сигнальной системы растений пшеницы

4. Биохимическая характеристика фракции экзометаболитов, ответственной за их защитный эффект

5. Оценка биологической эффективности ФКЖ изолята FS-94 в

полевых условиях

ВЫВОДЫ

СПИСОК ОПУБЛИКОВАННЫХ РАБОТ ПО ТЕМЕ ДИССЕРТАЦИИ

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Защитные свойства внеклеточных метаболитов непатогенного изолята FS-94 (Fusarium sambucinum) и их использование против возбудителя септориоза пшеницы (Stagonospora nodorum) и других фитопатогенных грибов»

ВВЕДЕНИЕ

Несмотря на успехи в защите растений от болезней, достигнутые благодаря селекции на устойчивость к фитопатогенам и развитию химического метода, в настоящее время во всем мире продолжает сохраняться тенденция увеличения потерь урожая от болезней. Имеются данные, что около 30 % всех сельскохозяйственных культур поражены различными патогенами (Choudary et al., 2007). Среди них одну из лидирующих позиций занимают фитопатогенные грибы, которые создают серьезные проблемы при выращивании ряда экономически важных сельскохозяйственных растений (Prapagdee et al., 2008). К примеру, такое заболевание как септориоз пшеницы является прогрессирующим в ряде регионов России, где его распространение может достигать 70-80%, а потери урожая вследствие поражения посевов яровой и озимой пшеницы иногда составляют 20-30% (Назарова и др., 2008; Назарова, 2010). Почти повсеместно на моркови и других зонтичных встречается альтернариоз (черная гниль), вызываемый Alternaría radicina (Pryor et al., 1997; Pryor and Gilbertson, 2001) и приводящий к гибели рассады, потерям при хранении и низкому качеству семян (Tylokowska, 1992). Перечень этих примеров, безусловно, может быть продолжен, и во многих случаях применение фунгицидов, которые, начиная со второй половины двадцатого столетия, широко используются для защиты растений от фитопатогенных грибов, весьма существенно снижает потери урожая, особенно при условии отсутствия высокоустойчивых сортов. Однако в настоящее время становится очевидным, что этот эффективный способ защиты от болезней связан с целым рядом нежелательных последствий. В частности, многие пестициды не полностью разрушаются в природе, и их токсичные остатки могут включаться в пищевые цепи (Chet, 1987; Lynch, 1990; Choudary et al., 2007). Интенсивное использование пестицидов в сельском хозяйстве привело к

насыщению биосферы веществами, опасными не только для человека и сельскохозяйственных животных, но и для полезной флоры и фауны. Кроме того, их регулярное применение приводит к развитию резистентных популяций возбудителей заболеваний и вредных насекомых, а также к массовому размножению видов, раннее не представлявших серьезной опасности (Sharma and Parihar, 2010). В результате возникает необходимость постоянного увеличения норм и кратности обработок пестицидами, а их применение иногда становится экономически невыгодным. В связи с этим в настоящее время первостепенное значение приобретает вопрос о поиске альтернативных или дополнительных методов защиты растений, более отвечающих современным экологическим требованиям (Prapagdee et al., 2008).

Одним из современных подходов является индуцирование в растениях устойчивости к патогенам. Индуцированная устойчивость может быть охарактеризована как активация естественных защитных механизмов растения против различных фитопатогенов (Edreva, 2004). При этом реализуется генетическая информация, не связанная с изменениями генома (мутациями или переносом чужеродного генетического материала). На практике это может быть достигнуто в результате обработки сельскохозяйственных культур веществами природного происхождения или их аналогами, повышающими устойчивость растений к патогенам.

Другим вариантом биологической защиты растений от болезней является использование различных соединений, подавляющих развитие фитопатогенов. В перечень этих соединений входят различные метаболиты бактерий и грибов, в том числе непатогенных изолятов различных видов рода Fusarium (Дорофеев и др., 2001; Frävel et al., 2003; Щербакова и др., 2006), а также экстрактов из растений. Использование такого рода метаболитов может быть альтернативой использованию синтетических фунгицидов -ксенобиотиков (Horst et al., 1992; Falk et al., 1995; Belanger and Benyagoub,

1997; Elkot and Derbalah, 2011; Shcherbakova, 2011). В настоящее время отмечается возрастающий интерес в области изучения культуральных фильтратов грибов и входящих в их состав соединений, обладающих биоцидным действием, и возможному их использованию для защиты растений от фитопатогенов (Sharma and Parihar, 2010).

Кроме того, одной из доминирующих тенденций в современном сельском хозяйстве является снижение доз применяемых пестицидов. Это может быть достигнуто различными путями, как например, разработкой новых агрохимикатов, эффективных в меньших дозировках, а также путем комбинирования уже существующих пестицидов с различными добавками. В качестве добавок могут выступать минеральные масла, соли, метаболиты грибов и бактерий, а также экстракты растений. Эти компоненты могут быть включены в формулу препарата или применяться в виде смеси (Daayf et al., 1997; Hegazi and El-Kot, 2010). Популярность использования добавок к фунгицидам, с целью снижения их дозировки, главным образом связана с тем, что стоимость разработки и внедрения новых действующих веществ фунгицидов намного выше, чем стоимость поиска и введения в препаративную форму новых добавок (Elkot and Derbalah, 2011).

Внедрение этих подходов в сельскохозяйственное производство и их развитие может помочь минимизировать применение химических препаратов, что позволит сделать всю систему защиты растений более экологичной и безопасной для окружающей среды и человека.

Ранее было установлено, что непатогенный изолят FS-94 гриба Fusarium sambucinum является продуцентом внутриклеточных метаболитов, обладающих защитными свойствами против ряда фитопатогенных грибов (Щербакова и др., 2006), в том числе и против возбудителя септориоза пшеницы (Shcherbakova et al., 2012). В связи с этим представлялось целесообразным выяснить, способен ли данный изолят выделять в культуральную жидкость метаболиты, защищающие растения пшеницы от

этого вредоносного патогена, и, если таковые будут обнаружены в ее составе, исследовать их протекторные свойства против S. nodorum более подробно, а также оценить их эффект в отношении других фитопатогенных грибов.

Следует также учитывать, что выделение внутриклеточных метаболитов, препятствовавших развитию септориоза, из биомассы F. sambucinum требовало достаточно сложных процедур выделения, включая центрифугирование и очистку с помощью гель-хроматографии (Shcherbakova et al., 2004; Щербакова и др., 2006). Так как культуральная жидкость представляет собой более доступный источник продуктов метаболизма микромицетов, не исключено, что обнаружение секретируемых экзометаболитов FS-94 с защитной активностью в составе культуральной жидкости позволило бы избежать сложных процедур их выделения и разработать простые технологические схемы производства биопрепаратов в будущем.

Цели и задачи исследований

Целью исследований была оценка способности внеклеточных метаболитов непатогенного изолята FS-94 гриба Fusarium sambucinum защищать растения пшеницы от септориоза (Stagonospora nodorum), а также другие растения от болезней грибной этиологии.

В задачи исследований входило:

1. Изучение способности изолята FS-94 продуцировать внеклеточные метаболиты с антисепториозной активностью.

2. Исследование влияния экзометаболитов на S. nodorum и изучение защитных механизмов, которые эти метаболиты индуцируют в растениях пшеницы.

3. Оценка возможности использования внеклеточных метаболитов FS-94 против других фитопатогенных грибов, в том числе возбудителей альтернариоза моркови и гельминтоспориоза ячменя.

4. Первичная биохимическая характеристика и определение природы метаболитов, ответственных за защитное действие.

5. Проверка защитного эффекта исследуемых метаболитов изолята FS-94 против S. nodorum на растениях пшеницы в полевых условиях.

Научная новизна исследований

1. Впервые установлено, что метаболиты, секретируемые изолятом FS-94 гриба F. sambucinum, подавляют развитие ряда фитопатогенных грибов.

2. Впервые показано, что защитный эффект этих метаболитов в отношении возбудителей септориоза пшеницы (S. nodorum) и альтернариоза моркови (А. radicind) основан как на их способности подавлять прорастание спор этих фитопатогенов, так и на индуцировании к ним устойчивости растений.

3. Впервые продемонстрировано, что исследуемые метаболиты являются элиситорами системной приобретенной устойчивости (SAR) и активируют сигнальные системы растений пшеницы, в том числе салицилат-зависимую сигнальную систему.

4. Впервые обнаружено, что экзометаболиты изолята FS-94 обладают свойствами сенсибилизаторов, усиливающих чувствительность S. nodorum к азоловым фунгицидам и пролонгирующих действие последних.

5. Впервые показано, что фракция внеклеточных метаболитов с максимальной антисепториозной активностью имеет белковую природу.

Практическая значимость работы

1. В полевых условиях показана эффективность защитного действия экзометаболитов изолята FS-94 от одного из возбудителей септориоза пшеницы - S. nodorum.

2. Продемонстрировано, что обработка растений промышленным фунгицидом Фоликур совместно с фильтратом культуральной жидкости изолята FS-94 позволяет в пять раз снизить дозу фунгицида без потери его защитного эффекта.

3. Получены данные, показывающие, что внеклеточные метаболиты FS-94 могут служить основой для создания биопрепаратов комплексного действия против ряда фитопатогенных грибов, сочетающих в себе свойства биопестицидов и индукторов устойчивости.

4. Способность метаболитов FS-94 индуцировать в растениях неспецифическую устойчивость открывает принципиальную возможность их использования на различных растениях против ряда фитопатогенных грибов.

5. На основе полученных данных подготовлена и подана заявка на международный патент по системе РСТ.

Апробация работы и публикации

Материалы диссертации были представлены на V Международном совещании Международной организации по биоконтролю (IOBC-WPRS) "Induced Resistance in Plants against Insects and Diseases" 12-16 мая 2009 года в Гранаде (Испания); на Международной конференции "PR-proteins and Induced Resistance in Plants Against Insects and Diseases" 4-8 сентября 2011 года в Невшателе (Швейцария); на Международной научно-практической конференции «Иммуногенетическая защита сельскохозяйственных культур от болезней: теория и практика» 17-21 июля 2012 года в Больших Вяземах

(Московская область); на III Всероссийской международной конференции «Современные проблемы иммунитета растений к вредным организмам» 2326 октября 2012 в Санкт-Петербурге; на XVII Международном симпозиуме "Modern Fungicides and Antifungal Compounds" 21-25 апреля 2013 года во Фридрихроде (Германия) и на VI Международной конференции IOBC-WPRS "Induced Resistance in Plants against Insects and Diseases" 10-13 июня 2013 в Авиньоне (Франция).

По результатам диссертации опубликовано 10 печатных работ, из них 3 статьи в российских рецензируемых журналах, входящих в список ВАК РФ, а 3 статьи в иностранных изданиях, включенных в базы Web of Science и PabMed.

Личный вклад автора заключается в проведении экспериментальных исследований, результаты которых получены исключительно самим автором или при его непосредственном участии. Имена соавторов указаны в соответствующих публикациях.

Структура и объем работы

Диссертация состоит из введения, обзора литературы, экспериментальной части, выводов и списка литературы. Материал изложен на 129 страницах машинописного текста, содержит 10 таблиц и 41 рисунок. Список литературы включает 154 работы, в том числе 140 иностранных авторов.

Глава I. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ 1. Индуцированная устойчивость растений к болезням

В настоящее время одним из самых экологически безопасных методов защиты растений от патогенов является традиционная селекция болезнеустойчивых сортов. Между тем, известно, что фитопатогенные микроорганизмы имеют высокие скорости расообразовательных процессов и вырабатывают по всем генам устойчивости гены вирулентности значительно быстрее, чем создаются новые сорта (Горовой и др., 2002; Озерецковская и др., 2002). При этом отмечается, что новые расы фитопатогенных организмов являются более агрессивными. Определенные надежды связаны с созданием трансгенных растений, устойчивых к различным заболеваниям, когда выполняется направленная на повышение устойчивости к болезням трансформация генома растения. Это позволяет относительно быстро создавать устойчивые сорта и расширяет возможности конструирования желаемого метаболизма. Однако, устойчивость трансгенных сортов растений, основанная на экспрессии одного или нескольких защитных генов, также рано или поздно преодолевается патогенами (Озерецковская и др., 2002). На сегодняшний день приходят к пониманию того, что потенциал устойчивости культурных растений довольно высок, однако не реализуется полностью в стрессовых условиях аргоценозов (Горовой и др., 2002). В связи с этим в настоящее время идет поиск новых, более совершенных по сравнению с традиционными подходами, методов защиты растений от болезней.

Одним из возможных альтернативных путей в защите растений может быть максимальное использование естественных защитных механизмов сельскохозяйственных культур. Исследования молекулярно-генетических и биохимических основ иммунитета растений дает возможность стимулировать

иммунную систему растений и управлять ею с помощью различных биологически активных веществ, повышая тем самым устойчивость растений к патогенам. Индукция устойчивости у растений с помощью биологически активных соединений во многих случаях основана на экспрессии множества защитных генов, что должно предотвратить адаптацию патогенов (Озерецковская и др., 2002).

Индуцированная устойчивость - это изменение фенотипа по устойчивости, она отличается от органоспецифической или возрастной устойчивости тем, что для ее экспрессии необходимы активаторы -элиситоры (Тютерев, 2005).

Устойчивость растений, индуцируемая патогеном, была впервые обнаружена в 1901 году. Beauverie и Ray независимо друг от друга показали, что растение, предварительно инфицированное патогеном, может повышать свою устойчивость к последующим заражениям (Ryals et al., 1996; Edreva, 2004; Conrath, 2006). Через 30 лет, в 1933 году, Chester подтвердил эти данные, и суммировал все исследования, посвященные индуцированной устойчивости растений (Ryals et al., 1994; Ryals et al., 1996; Vallad and Goodman, 2004; Edreva, 2004; Conrath, 2006). Однако убедительные доказательства были получены лишь в 1960-тых, когда Ross продемонстрировал данный феномен на табаке, инокулированном вирусом табачной мозаики (Uknes et al., 1993; Strange, 2003; Edreva, 2004). В результате своих исследований Ross ввел понятия системная приобретенная устойчивость (SAR) и локальная приобретенная устойчивость (LAR). SAR развивается в незараженных тканях инфицированного растения. Развитие LAR происходит непосредственно в месте инфицирования (Ross, 1961, а; Ross, 1961, b; Ryals et al., 1994; Edreva, 2004).

SAR возникает в ответ на многие фитопатогены, включая вирусы, бактерии, оомицеты и грибы, и обеспечивает длительную защиту, которая может продолжаться от нескольких недель до месяца, а иногда и весь сезон

(Lawton et al., 1993; Conrath, 2006). Период, в течение которого развивается SAR, варьирует в зависимости от особенностей растения и первичного инокулюма, и может продолжаться от нескольких часов до 2-3 недель. SAR обычно сопровождается активацией R генов, экспрессией генов, кодирующих белки, связанные с патогенезом (PR белки), и синтезом PR белков в частях растений, удаленных от места первичного проникновения, а также реакцией сверхчувствительности (Durrant and Dong, 2004; Conrath et al., 2006; Sandhu et al., 2009). При развитии SAR одной из основных сигнальных молекул является салициловая кислота (Uknes et al., 1993; Strange, 2003; Pieterse et al., 2006).

Другой формой системной устойчивости растений является индуцированная системная устойчивость (ISR). Термин ISR изначально был введен для обозначения устойчивости, индуцируемой в листьях растений при инокуляции корней непатогенными ризобактериями, и впервые был описан на растениях арабидопсиса (Heil, 2001; Heil and Bostock, 2002; Strange, 2003; Conrath et al., 2006). Так, было показано, что непатогенные, колонизирующие корни бактерии Pseudomonas fluorescens, индуцировали в растениях арабидопсиса устойчивость против патогена листьев P. syringae pv. tomato (Pieterse et al., 1998; Edreva, 2004). В отличие от SAR, для ISR не характерно повышение уровня салициловой кислоты и активации PR-генов, а сигнальными молекулами ISR являются жасмоновая кислота и этилен (Hammerschmidt et al., 2001; Strange, 2003; Choudhary et al., 2007).

1.1. Распознавание растениями патогенных и непатогенных

микроорганизмов (РАМР и МАМР)

Растения являются первичными продуцентами и обеспечивают питательными веществами многие организмы. Вследствие этого неудивительно, что некоторые из них развивали способности к

паразитированию на растениях, используя такое оружие как литические ферменты и токсины, нарушающие метаболизм хозяина и приводящие его к гибели (Strange, 2003; Namdeo, 2007). В свою очередь естественная защита растений от патогенов обеспечивается системой врожденного иммунитета (Dangl and Jones, 2001) и использованием широкого набора ответных реакций, позволяющих защищать себя от атаки паразитов (Yang et al., 1997; Epple et al., 1998; Dangl and Jones, 2001; Ron and Avni, 2004; Angelova et al., 2006). Поэтому в природе растения оказываются невосприимчивы к большинству микроорганизмов, в том числе и к потенциальным патогенам (базовая, врожденная устойчивость к болезням - basal resistance или innate resistance) и обладают способностью сопротивляться болезням, вызванным различными фитопатогенами (неспецифическая устойчивость), а также их специализированными видами, формами, расами или штаммами (специфическая устойчивость).

Первичные защитные ответы растения запускаются после распознавания им структурных и химических особенностей, свойственных тому или иному патогену, которые объединяют термином «pathogen-associated molecular pattern (РАМР)». Компоненты PAMP представлены метаболитами различной химической природы и являются неспецифическими (general) элиситорами (или индукторами). Эти элиситоры инициируют в растении каскад консервативных защитных реакций, таких как образование активных форм кислорода, отложение каллозы, фосфорилирование белков, а также активируют транскрипцию генов, ответственных за ранние защитные реакции (Bittel and Robatzek; 2007; Shcherbakova, 2011). Элиситоры данного типа встречаются и у непатогенных микроорганизмов (Ausubel, 2005), а первичные защитные ответы растений на контакт с непатогенами и патогенами во многом аналогичны. В связи с этим наряду с термином РАМР был введен термин MAMP (microbe-associated molecular pattern) (Mackey and McFall, 2006; Didierlaurent et al., 2006). MAMP

(и РАМР) распознаются PRR рецепторами (pattern recognition receptors), расположенными на поверхности клеток, что приводит к активации первичных защитных ответов в растении и индуцированию базовой и неспецифической устойчивости (так называемый МАМР/РАМР индуцируемый иммунитет). «Успешные» патогены могут преодолевать индуцируемый МАМР или РАМР иммунитет растений, продуцируя различные эффекторы, препятствующие распознаванию патогена растением, или развитию ответных защитных реакций у растения-хозяина (Mackey and McFall, 2006; Jones and Dangl, 2006; Bittel and Robatzek, 2007).

Элиситоры типа РАМР или МАМР представляют особый интерес для защиты растений в связи с неспецифическим характером индуцируемой ими устойчивости, что позволяет использовать одно вещество для борьбы с множеством патогенов. Однако, успешное практическое применение элиситоров невозможно без понимания их свойств и механизмов действия (Shcherbakova, 2011).

1.2. Индуцирование устойчивости растений неспецифическими

элиситорами грибов

Как было сказано выше, триггером активных ответных механизмов, проявляющихся в результате стимулирования иммунной системы растения и приводящих к повышению его устойчивости к заболеванию, являются элиситоры (Strange, 2003; Ron and Avni, 2004). Впервые термин «элиситор» был предложен Кином в 1975 году (Keen, 1975; Radman et al., 2003) и изначально использовался лишь для соединений, индуцирующих образование фитоалексинов, но в настоящее время используется для всех соединений, стимулирующих любые виды защитных реакций в растении (Montesano, 2003; Angelova et al., 2006; Namdeo, 2007). Все элиситоры можно подразделить на биотические и абиотические. Абиотическими элиситорами

являются вещества, не связанные с процессом патогенеза, но вызывающие защитные реакции в растении, обычно в сравнительно малых концентрациях (Namdeo, 2007; Dyakov and Ozeretskovskaya, 2007). К абиотическим элиситорам относятся фенольные соединения и хиноны, ионы тяжелых металлов, некоторые антибиотики, а также некоторые физические факторы, как например УФ-лучи и частичное замораживание (Strange, 2003; Angelova et al., 2006; Dyakov and Ozeretskovskaya, 2007; Namdeo, 2007; Giridhar and Parimalan, 2010). Так, некоторые соли тяжелых металлов часто индуцируют синтез фитоалексинов. Например, AgNÜ3 или CdCl2 вызывают производство двух тропановых алкалоидов - скополамина и гиосциамина в бругмансии древовидной (Stintzi et al., 2001).

Биотическими элиситорами являются метаболиты патогенов или растений. Биотические элиситоры могут быть специфическими или неспецифическими, абиотические элиситоры всегда неспецифичны (Strange, 2003; Dyakov and Ozeretskovskaya, 2007). К специфическим биотическим элиситорам относятся продукты авирулентных генов при взаимодействии типа «ген-на-ген». Такие элиситоры эффективны только в растениях, обладающих соответствующим геном устойчивости (Strange, 2003). Неспецифические биотические элиситоры вызывают защитные реакции независимо от устойчивости растения или вирулентности патогена, и могут являться полисахаридами, полипептидами, белками, гликопротеидами, липидсодержащими соединениями или веществами другой природы (Heath, 2000; Dyakov and Ozeretskovskaya, 2007; Namdeo, 2007).

Полисахариды

В настоящее время наиболее исследованы полисахаридные элиситоры из клеточных стенок грибов. Обычно грибы подразделяют на несколько групп по типам структурных полисахаридов, присутствующих в их клеточных стенках. Наиболее известны два типа полисахаридов клеточных

стенок грибов, которые обладают элиситорными свойствами - ß-1,3-глюканы и хитозаны (продукты гидролиза хитина) (Klarzynski, 2000; Angelova et al., 2006; Dyakov and Ozeretskovskaya, 2007).

Достаточно подробно исследован элиситор гептаглюкозид, выделенный из клеточных стенок и культуральной жидкости Phytophthora megasperma f. sp. glycinea и индуцирующий образование фитоалексина сои глицеоллина. Гептаглюкозид не является видоспецифичным и индуцирует также образование ришитина в картофеле, фазеоллина в фасоли и капсидиола в перце. Было показано, что компоненты клеточных стенок Phytophthora infestans являются элиситорами образования фитоалексина ришитина у картофеля. Выделенный из клеточных стенок гриба Phytophthora sojae f. sp. glycinea ß-1,3-1,6 глюкан также обладал элиситорной активностью, которая была изучена главным образом на бобовых растениях (Paxton, 1988; Klarzynski, 2000). Из культурального фильтрата и клеточных стенок Colletotrichum lindemutianum был выделен элиситор 3- и 4- связанный глюкан, индуцировавший накопление фазеоллина и оксифазеоллина в бобах. Полисахаридные элиситоры были также обнаружены в культуральных фильтратах других видов Colletotrichum (Dyakov and Ozeretskovskaya, 2007).

Вторую группу полисахаридных элиситоров грибов составляют аминосахара, входящие в состав их клеточных стенок - хитин и его производное хитозан. Хитин и хитозан являются хорошо изученными элиситорами растений. Хитин индуцировал образование фитоалексинов в рисе и процессы лигнификации в листьях пшеницы (Montesano, 2003). Элиситорная активность хитозана была исследована на культуре табака и эшшольции. Хитозан не оказывал влияние на проницаемость мембраны, однако индуцировал образование фитоалексинов (Angelova et al., 2006). Препараты на основе хитозана показали себя как эффективные элиситоры образования фитоалексина гороха пизатина (Dyakov and Ozeretskovskaya, 2007).

В последние годы продолжают накапливаться данные об исследовании способности фрагментов клеточных стенок различных видов грибов выступать в качестве элиситоров защитных реакций в растении. Так, Namdeo с соавторами (2002) показали, что фрагменты клеточной стенки Aspergillus niger, Fusarium moniliforme и Trichoderma viride обладали элиситорной активностью и почти в три раза увеличивали накопление аймалицина в суспензионной культуре катарантуса розового (Namdeo et al., 2002). Фрагменты клеточной стенки Flammulina velutipes индуцировали развитие системной приобретенной устойчивости (SAR) в растениях огурца против Sphaerotheca fuliginea (Liu et al., 2005-2006).

Липидсодержащие элиситоры

Особую группу элиситоров составляют липидсодержащие метаболиты, наиболее изученным из которых является липидсодержащий элиситор Phyiophthora infestans. Так, из мицелия этого гриба был выделен липогликопротеиновый комплекс, обладающий элиситорными свойствами. Активными субстанциями комплекса являются две полиненасыщенные жирные кислоты - 5,8,11,14-эйкозатетраеновая (арахидоновая) и 5,8,11,14,17-эйкозапентаеновая кислоты. Эти полиеновые жирные кислоты являются эффективными элиситорами образования терпеноидных фитоалексинов и индуцируют защитные реакции у картофеля (Strange, 2003; Dyakov and Ozeretskovskaya, 2007).

Полипептиды и гликопротеины

Примером элиситоров пептидной природы являются элиситины (Radman et al., 2003; Angelova et al., 2006). Элиситины являются первыми, полностью охарактеризованными белковыми элиситорами грибов (Edreva, 2004), относятся к семейству гидрофильных белков с молекулярной массой около 10 кДа и образуются всеми до настоящего времени изученными

видами родов Phytophthora и Pythium (Strange, 2003; Dyakov and Ozeretskovskaya, 2007). Элиситорной активностью по отношению к двудольным растениям обладает выделенный из Phytophthora sojae и связанный с клеточной стенкой фитофторовых грибов фрагмент фермента трансглютаминазы Pep-13 (Fellbrich et al., 2002; Brunner et al., 2002; Angelova et ah, 2006; Dyakov and Ozeretskovskaya, 2007). Как теперь показано, многие виды оомицетов содержат другой белок клеточной стенки, который вызывает те же защитные реакции в растении, как и Рер-13. Белок 1, индуцирующий образование некрозов (NPP1), был выделен из P. parasitica и вызывал реакцию сверхчувствительности, образование активных форм кислорода, изменение обмена ионов К+ и Н+ и другие защитные реакции в растениях петрушки (Fellbrich et ah, 2002; Qutob et ah, 2006). Белковая фракция из клеточной стенки гриба Pythium oligandrum в большей мере состояла из двух белков - POD-1 и POD-2, обладающих элиситорной активностью в растениях томата и сахарной свеклы (Takenaka et ah, 2008). Изучены и другие ферменты грибного происхождения. К примеру, ксиналаза 22 кДа индуцирует в сортах табака и томата биосинтез этилена и реакцию сверхчувствительности (Dyakov and Ozeretskovskaya, 2007).

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Сёмина, Юлия Викторовна, 2013 год

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

1. Аверьянов, А. А. Рекомендации по досимптомной оценке частичной устойчивости риса к пирикуляриозу / А. А. Аверьянов, Т. Д. Пасечник, В. П. Лапикова, Т. М. Коломиец // Сборник научно-методических разработок институтов отделения защиты растений. - СПб. : ВИЗР РАСХН, 1998. - С. 176-190.

2. Горовой, Л. Ф. Препараты нового поколения для защиты растений / Л. Ф. Горовой, И. И. Кошевский, В. В. Редько, В. В. Теслюк // Сборник трудов НАН Украины. - Киев, 2002. - С. 87-92.

3. Дорофеев, Д. А. Действие метаболитов непатогенного фузария на пораженность пшеницы фузариозной корневой гнилью / Д. А. Дорофеев, Е. Н. Артеменко, Г. А. Девяткина // Arpo XXI. - 2001. - № 10. - С. 12-13.

4. Доспехов, Б. А. Методика полевого опыта (с основами статистической обработки результатов исследований) / Б. А. Доспехов. - М. : Агропромиздат, 1985.-351 с.

5. Назарова, Л. Н. Прогрессирующие болезни пшеницы, распространение и вредоносность / Л. Н. Назарова, Л. Г. Корнеева, Т. П. Жохова и др. //50 лет на страже продовольственной безопасности страны. - Б. Вяземы, РАСХН, -2008.-С. 163-171.

6. Назарова, Л. Н. Фитосанитарная обстановка на посевах пшеницы в Российской Федерации (1991-2008 гг.) / Л. Н. Назарова // Защита и карантин растений. - 2010. - № 2. - С. 70-80.

7. Озерецковская, О. Л. Индуцирование фитофтороустойчивости у клубней трансгенного картофеля / О. Л. Озерецковская, Н. И. Васюкова, Г. И. Чаленко и др. // Прикладная биохимия и микробиология. - 2002. - Т. 38, № 5.-С. 552 - 555.

8. Пыжикова, Г.В. Методы оценки устойчивости селекционного материала и сортов пшеницы к септориозу. Методические указания / Г. В. Пыжикова,

A. А. Санина, JI. М. Супрун и др. - М, 1989. - 44 с.

9. Санин, С. С. Фитосанитарная экспертиза зерновых культур / С. С. Санин,

B. И. Черкашин, JI. Н. Назарова и др. ; под. ред. С. С. Санина // Рекомендации. - М. : ФГНУ «Росинформагротех», 2002. - 140 с.

10. Тарчевский, И. А. Влияние элиситоров на ионные потоки и электрические потенциалы растений / И. А. Тарчевский // Физиология растений. - 2000. - Т. 47, № 2. - С. 321-331.

11. Тютерев, С. J1. Индуцированный иммунитет к болезням и перспективы его использования / С. JI. Тютерев // Защита и карантин растений. - 2005. -№4.-С. 21-26.

12. Шариков, А. М. Изучение антибиотической активности метаболитов грибов рода Trichoderma в отношении штамма Bacillus subtilis / А. М. Шариков // Вестник Алтайского государственного аграрного университета. -2011,-№2.-С. 57-59.

13. Щербакова, JI. А. Методика первичного скрининга индукторов устойчивости растений к фитопатогенам / JI. А. Щербакова, К. А. Кромина // Новые технологии поиска, испытания, создания и внесения средств защиты растений не биоцидной природы / под ред. В. А. Захаренко. -Москва, 2008.-С. 43-45.

14. Щербакова, J1. А. Индуцирование устойчивости к возбудителям фузариозной корневой гнили пшеницы и фузариозного увядания томата метаболитами непатогенного изолята Fusarium sambucinum / JI. А. Щербакова, Г. А. Девяткина, JI. JI. Дорофеева, Т. А. Назарова // Индуцированный иммунитет - важное направление в защите растений. - Б. Вяземы, 2006. - С. 74-77.

15. Angelova, Z. Elicitation of plants / Z. Angelova, S. Georgiev, W. Roos // Biotechnol. & Biotechnol. Equipment. - 2006. - Vol. 20, № 2. - P. 72-83.

16. Anke, T. The strobilurins-new antifungal antibiotics from the Basidiomycete Strobilurus tenacellus / T. Anke, F. Oberwinkler, W. Steglich, G. Schramm // The Journal of Antibiotics. - 1977. - Vol. 30. - P. 806-810.

17. Al-Rajhi, A. M. H. Purification and Characterization of an Extracellular Poly-Galacturonase from Rhizoctonia solani Kuhn (AG2-2) / A. M. H. Al-Rajhi // World Applied Sciences Journal. - 2013. - Vol. 21, № 4. - P. 476-484.

18. Alstrom, S. Characteristics of bacteria from oilseed rape in relation to their biocontrol activity against Verticillium dahliae / S. Alstrom // Journal of Phytopathology. - 2001. - Vol. 149, № 2, - P. 57-64.

19. Ausubel, F. M. Are innate immune signaling pathways in plants and animals conserved? / F. M. Ausubel // Nature Immunology. - 2005. - Vol. 10. - P. 973979.

20. Bae, H. Necrosis- and Ethylene-Inducing Peptide from Fusarium oxysporum Induces a Complex Cascade of Transcripts Associated with Signal Transduction and Cell Death in Arabidopsis / H. Bae, M. S. Kim, R. C. Sicher et al. II Plant Physiology. - 2006. - Vol. 141.-P. 1056-1067.

21. Bailey, B. A. Purification of a Protein from Culture Filtrates of Fusarium oxysporum that Induces Ethylene and Necrosis in Leaves of Erythroxylum coca / B. A. Bailey // Phytopathology. - 1995. - Vol. 85, № 10. - P. 1250-1255.

22. Bailey, B. A. Expression of NEP1 by Fusarium oxysporum f. sp. Erythroxyli After Gene Replacement and Overexpression Using Polyethylene Glycol-Mediated Transformation / B. A. Bailey, P. C. Apel-Birkhold, D. G. Luster // Phytopathology. - 2002. - Vol. 92, № 8. - P. 833-841.

23. Baker C. J. Harpin, an elicitor of the hypersensitive response in tobacco caused by Erwinia amylovora, elicits active oxygen production in suspension cells / C. J. Baker, E. W. Orlandi, N. M. Mock // Plant Physiology. - 1993. -Vol. 102, №4.-P. 1341-1344.

24. Belanger, R. R. Challenges and prospects for integrated control of powdery mildews in the greenhouse / R. R. Belanger, M. Benyagoub // Canadian Journal Of Plant Pathology. - 1997. -Vol. 19, №3.- P. 310-314.

25. Bittel, P. Microbe-associated molecular patterns (MAMPs) probe plant immunity / P. Bittel, S. Robatzek // Current Opinion in Plant Biology. - 2007. -Vol. 10.-P. 335-341.

26. Brent, K. J. Fungicide Resistance in Crop Pathogens: How Can It Be Managed? / K. J. Brent, D. W. Hollomon. - Brussels : FRAC, 2007. - 56 p.

27. Brunner, F. Pep-13, a plant defense-inducing pathogen-associated pattern from Phytophthora transglutaminases / F. Brunner, S. Rosahl, J. Lee et al. II The EMBO Journal. - 2002. - Vol. 21, № 24. - P. 6681-6688.

28. Campbell, B. Chemosensitization of fungal pathogens to antimicrobial agents using phenolic compounds / B. Campbell, J. H. Kim // Prospects and Applications for Plant-Associated Microbes, A Laboratory Manual, Part B: Fungi.-2011.-P. 212-214.

29. Campbell, B. C. Chemosensitization as a means to augment commercial antifungal agents / B. C. Campbell, K. L. Chan, J. H. Kim // Frontiers in Microbiology. Fungi and Their Interactions. - 2012. - Vol. 3, Art. 1. - P. 1-48.

30. Chamberlain, K. In vitro and in vivo antagonism of pathogenic turfgrass fungi by Streptomyces hygroscopicus strains YCED9 and WYE53 / K. Chamberlain, D. L. Crawford // Journal of Industrial Microbiology & Biotechnology. - 1999. -Vol. 23, № l.-P. 641-646.

31. Chet, I. Trichoderma applications, mode of action and potential as a biocontrol agent of soilborne plant pathogenic fungi / I. Chet // Innovative approaches to plant disease control / ed. by I. Chet. - New York, 1987. - P. 137-160.

32. Choudary, A. K. Antifungal Activity and Genetic Variability of Trichoderma harzianum Isolates / A. K. Choudary, K. R. N. Reddy, M. S. Reddy // Journal of Mycology and Plant Pathology. - 2007. - Vol. 37, № 2. - P. 295-300.

33. Choudhary, D. C. Induced systemic resistance (ISR) in plants: mechanism of action / D. K. Choudhary, A. Prakash, B. N. Johri // Indian Journal of Microbiology. - 2007. - Vol. 47, № 4. - P. 289-297.

34. Conrath, U. Systemic Acquired Resistance / U. Conrath // Plant Signaling & Behavior. - 2006. - Vol. 1, № 4. - P. 179-184.

35.Daayf, F. Evidence of Phvtoalexins in Cucumber Leaves Infected with Powdery Mildew following Treatment with Leaf Extracts of Reynoutria sachalinensis / F. Daayf, A. Schmitt, R. R. Belanger // Plant Physiology. - 1997. -Vol. 113,-P. 719-727.

36. Dangl, J. L. Plant pathogens and integrated defence responses to infection / J. L. Dangl, J. D. Jones // Nature. - 2001. - Vol. 411, № 6839. - P. 826-833.

37. Dean, J. F. D. The Ethylene Biosynthesis-Inducing Xylanase: Its Induction in Trichoderma viride and Certain Plant Pathogens / J. F. D. Dean, H. R. Gamble, J. D. Anderson // Phytopathology. - 1989. - Vol. 79. - P. 1071-1078.

38. Didierlaurent, A. Innate and acquired plasticity of the intestinal immune system / A. Didierlaurent, M. Simonet, J.-C. Sirard // Cellular and Molecular Life Sciences. - 2006. - Vol. 62, № 12. - P. 1285-1287.

39. Djonovic, S. Sml, a Proteinaceous Elicitor Secreted by the Biocontrol Fungus Trichoderma virens Induces Plant Defense Responses and Systemic Resistance / S. Djonovic, M. J. Pozo, L. J. Dangott et al. II Molecular Plant-Microbe Interactions. - 2006. - Vol. 19, № 8. - P. 838-853.

40. Durrant, W. E. Systemic acquired resistance / W. E. Durrant, X. Dong // Annual Review of Phytopathology. - 2004. - Vol. 42. - P. 185-209.

41. Dyakov Yu. T. Vertical pathosystem: avirulence genes and their products / Yu. T. Dyakov, O. L. Ozeretskovskaya // Comprehensive and Molecular Phytopathology / ed. by Yu. T. Dyakov, V. G. Dzhavakhiya, T. Korpela. -Amsterdam, 2007.-P. 181-215.

42. Edreva, A. A novel strategy for plant protection: Induced resistance / A. Edreva // Journal of Cell and Molecular Biology. - 2004. - Vol. 3. - P. 61-69.

43. El-Abyad, M. S. Towards the biological control of fungal and bacterial diseases of tomato using antagonistic Streptomyces spp. / M. S. El-Abyad, M. A. El-Sayed, A. R. El-Shanshoury, S. M. El-Sabbagh // Plant and Soil. - 1993. -Vol. 149, №2.-P. 185-195.

44. El-Safey, M. E.-S. Antibiotic Production by Streptomyces hygroscopicus, M 121 Isolated from Kingdom of Saudi Arabia / M. E.-S. El-Safey, M. A. Houssam, M. A. J. Khalid // Life Science Journal. - 2013. - Vol. 10, № 2. - P. 1157- 1163.

45. Elad, Y. Degradation of plant pathogenic fungi by T. harzianum / Y. Elad, I. Chet, Y. Henis // Canadian Journal of Microbiology. - 1982. - Vol. 28. - P. 719-725.

46. Elkot, G. A. E. Use of cultural filtrates of certain microbial isolates for powdery mildew control in squas / G. A. E. Elkot, A. S. H. Derbalah // Journal of Plant Protection Research. - 2011. - Vol. 51, № 3. - P. 252-260.

47. Epple, P. Differential induction of the Arabidopsis thaliana Thi2.1 Gene by Fusarium oxysporum f. sp. Matthiolae / P. Epple, A. Vignutelli, K. Apel, H. Bohlmann // Molecular Plant-Microbe Interactions. - 1998. - Vol. 11, № 6. - P. 523-529.

48. Falk, S. P. Parasitism of Uncinula necator Cleistothecia by the Mycoparasite Ampelomyces quisqualis / S. P. Falk, D. M. Gadoury, P. Cortesi et al. II Phytopathology. - 1995. - Vol. 85. - P. 794-800.

49. Fan, Q. Postharvest biological control of grey mold and blue mold on apple by Cryptococcus albidus (Saito) Skinner / Q. Fan, S. Tian // Postharvest Biology and Technology. - 2001. - Vol. 21, № 3. - P. 341-350.

50. Faria, N. C. G. Enhanced activity of antifungal drugs using natural phenolics against yeast strains of Candida and Cryptococcus / N. C. G. Faria, J. H. Kim, L. A. P. Goncalves et al. II Letters in Applied Microbiology. - 2011. - Vol. 52, №5.-P. 506-513.

51. Felix, G. Plants have a sensitive perception system for the most conserved domain of bacterial flagellin / G. Felix, J. D. Duran, S. Volko, T. Boiler // The Plant Journal. - 1999. - Vol. 18, № 3. - P. 265-276.

52. Felix, G. Molecular sensing of bacteria in plants. The highly conserved RNA-binding motif RNP-1 of bacterial cold shock proteins is recognized as an elicitor signal in tobacco / G. Felix, T. Boiler // Journal of Biological Chemistry. - 2003. -Vol. 278.-P. 6201-6208.

53. Fellbrich, G. NPP1, a Phytophthora-associated trigger of plant defense in parsley and Arabidopsis / G. Fellbrich, A. Romanski, A. Varet et al. II The Plant Journal. - 2002. - Vol. 32. - P. 375-390.

54. Fourati-Ben Fguira, L. Purification and structure elucidation of antifungal and antibacterial activities of newly isolated Streptomyces sp. strain US80 / L. Fourati-Ben Fguira, S. Fotso, R. Ben Ameur-Mehdi et al. II Research in Microbiology. - 2005. - Vol. 156, № 3. - P. 341-347.

55. Gao, F.-K. Effects of endophytic fungal elicitor on two kinds of terpenoids production and physiological indexes in Euphorbia pekinensis suspension cells / F.-K. Gao, Y.-H. Yong, C.-C. Dai // Journal of Medicinal Plants Research. -2011.-Vol. 5, № 18.-P. 4418-4425.

56. Getha, K. Antagonistic effects of Streptomyces violaceusniger strain G10 on Fusarium oxysporum f. sp. cubense race 4: Indirect evidence for the role of antibiosis in the antagonistic process / K. Getha, S. Vikineswary // Journal of Industrial Microbiology and Biotechnology. - 2002. - Vol. 28, № 6. - P. 303310.

57. Giridhar, P. A biotechnological perspective towards improvement of annatto color production for value addition - the influence of biotic elicitors / P. Giridhar, R. Parimalan // Asia-Pacific Journal of Molecular Biology and Biotechnology. - 2010. - Vol. 18, № 1. - p. 77-79.

58. Grand, C. Rapid induction by fungal elicitor of the synthesis of cinnamyl-alcohol dehydrogenase, a specific enzyme of lignin synthesis / C. Grand, F.

Sarni, C. J. Lamb // European Journal of Biochemistry. - 1987. - Vol. 169. - P. 73-77.

59. Gomez-Gomez, L. Flagellin perception: a paradigm for innate immunity /L. Gomez-Gomez, T. Boiler // Trends in Plant Science. - 2002. - Vol. 7, № 6. - P. 251-256.

60. Gun Lee, D. Isolation and characterization of a novel antifungal peptide from Aspergillus niger / D. Gun Lee, S.Yub Shin, C.-Y. Maeng et al. II Biochemical and Biophysical Research Communications. - 1999. - Vol. 263. - P. 646-651.

61. Hahn, M. G. Microbial elicitors and their receptors in plants / M. G. Hahn // Annual Review of Phytopathology. - 1996. - Vol. 34. - P. 387-412.

62. Hajlaou, M. R. Antifungal activity of extracellular metabolites produced by Sporothrix flocculosa / M. R. Hajlaou, J. A.Traquair, W. R. Jarvis, R. R. Belanger // Biocontrol Science and Technology. - 1994. - Vol. 4, № 2. - P. 229237.

63. Hamilton, A. J. Antioxidant systems in the pathogenic fungi of man and their role in virulence / A. J. Hamilton, M. D. Holdom // Medical Mycology. - 1999. -Vol. 37, №6.-P. 375-389.

64. Hammerschmidt, R. Inducing resistance: A summary of papers presented at the First International Symposium on Induced Resitance to Plant Diseases, Corfu, May 2000 / R. Hammerschmidt, J.-P. Metraux, L. C. van Loon // European Journal of Plant Pathology. - 2001. - Vol. 107, № 1. - P. 1-6.

65. Hanson, L. E. Elicitors of Plant Defense Responses from Biocontrol Strains of Trichoderma virens / L. E. Hanson, C. R. Howell // Phytopathology. - 2004. -Vol. 94, №2.-P. 171-176.

66. Heath, M. C. Nonhost resistance and nonspecific plant defenses / M. C. Heath // Current Opinion in Plant Biology. - 2000. - Vol. 3. - P. 315-319.

67. Heil, M. Induced systemic resistance (ISR) against pathogens - a promising field for ecological research / M. Heil // Perspectives in Plant Ecology, Evolution and Systematics. 2001. - Vol. 4/2. - P. 65-79.

68. Hegazi, M. A. Efficacy of Some Essential Oils on Controlling Powdery Mildew on Zinnia {Zinnia elegans, L.) / M. A. Hegazi, G. A. N. El-Kot // Journal of Agricultural Science. - 2010, - Vol. 2, № 4. - P. 63.

69. Heil, M. Induced Systemic Resistance (ISR) Against Pathogens in the Context of Induced Plant Defences / M. Heil, R. M. Bostock // Annals of Botany. - 2002. -Vol. 89. - P.-503-512.

70. Horst, R. K. Effect of Sodium Bicarbonate and Oils on the Control of Powdery Mildew and Blacr Spot of Roses / R. K. Horst, S. O. Kawamoto, L. L. Pozter // Plant Disease. - 1992. - Vol. 76. - P. 247-251.

71.Houssam, M. A. Antifungal Macrodiode Production By Streptomyces albidoflavus-143: Fermentation, Purification and Biological Activities / M. A. Houssam, M. H. El-Sehrawi, A. S. Bahobail // Journal of American Science. -2011,-Vol. 7, № 3.-P. 13-22.

72. Hwang, B. K. Isolation and In Vivo and In Vitro Antifungal Activity of Phenylacetic Acid and Sodium Phenylacetate from Streptomyces humidus / B. K. Hwang, S. W. Lim, B. S. Kim et al. II Applied and Environmental Microbiology. - 2001. - Vol. 67, № 8. - P. 3739-3745.

73. Hijwegen, T. Induced resistance to Peronospora parasitica in red cabbage / T. Hijwegen, M. A. Verhaar // Netherlands Journal of Plant Pathology. - 1993. -Vol. 99, №3,-P. 103-107.

74. Huang, C.-J. Synergistic Interactions Between Chitinase ChiCW and Fungicides Against Plant Fungal Pathogens / C.-J. Huang, C.-Y. Chen // Journal of Microbiology and Biotechnology. - 2008. - Vol. 18, № 4. - P. 784-787.

75. Iida, A. Fungal metabolites. XVIII. New membrane-modifying peptides, trichorozins I-IV, from the fungus Trichoderma harzianum / A. Iida, M. Sanekata, S. Wada et al. II Chemical and Pharmaceutical Bulletin. - 1995. -Vol. 43, №3.-P. 392-397.

76. James, W. S. An illustrated series of assessment for diseases preparation and usage / W. S. James // Canadian Plant Disease Survey. - 1971. - Vol. 51, № 2. -P. 36- 65. 159.

77. Jennings, J. C. Induction of defense responses in tobacco by the protein Nepl from Fusarium oxysporum / J. C. Jennings, P. C. Apel-Birkhold, N. M. Mock et al. //Plant Science. -2001. -Vol. 161.-P. 891-899.

78. Jones, J. D. G. The plant immune system / J. D. G. Jones, J. L. Dangl // Nature. - 2006. - Vol. 444. - P. 323-329.

79. Joo, G. J. Production of an anti-fungal substance for biological control of Phytophthora capsici causing phytophthora blight in red-peppers by Streptomyces halstedii / G. J. Joo // Biotechnology Letters. - 2005. - Vol. 27, № 3.-P. 201-205.

80. Koitabashi, M. New biocontrol method for parsley powdery mildew by the antifungal volatiles-producing fungus Kyu-W63 / M. Koitabashi // Journal of General Plant Pathology. - 2005. - Vol. 71, № 4. - P. 280-284.

81. Keates, S. E. Altered Gene Expression in Three Plant Species in Response to Treatment with Nepl, a Fungal Protein That Causes Necrosis / S. E. Keates, T. A. Kostman, J. D. Anderson, B. A. Bailey // Plant Physiology. - 2003. - Vol. 132.-P. 1610-1622.

82. Keen, N. T. Specific elicitors of plant phytoalexin production: detenninants of race specificity in pathogens? / N. T. Keen // Science. - 1975. - Vol. 187. - P. 74-75.

83. Kim, K. K. Identification of a metabolite produced by Talaromyces flavus as glucose oxidase and its role in the biocontrol of Verticillium dahliae / K. K. Kim, D. R. Fravel, G. C. Papavizas // Phytopathology. - 1988. - Vol. 78. - P. 488-492.

84. Kim, J. H. Use of chemosensitization to overcome fludioxonil-resistance in Penicillium expansion / J. H. Kim, B. Campbell, N. Mahoney et al. II Letters in Applied Microbiology. - 2010. - Vol. 51, № 2. - P. 177-183.

85. Kim, J. H. Chemosensitization of fungal pathogens to antimicrobial agents using benzo analogs / J. H. Kim, N. Mahoney, K. L. Chan et al. II FEMS Microbiol Letters. - 2008. - Vol. 281, № 1. - P. 64-72.

86. Klarzynski, O. Linear b-1,3 Glucans Are Elicitors of Defense Responses in Tobacco / O. Klarzynski, B. Plesse, J.-M. Joubert et al. II Plant Physiology. -2000. - Vol. 124. - P. 1027-1037.

87. Krämer, R. Comparison of resistance response of carrot accessions (Daucus carota L.) to Alternaria dauci and A. Radicina / R. Krämer, T. Nothnagel, F. Rabenstein 11 33rd Internat. Carrot Conference, Embassy Suites - Anaheim South Garden Grove 18. - Anaheim, California, USA, 2009. - P. 103.

88. Krämer, R. Digitale bildanalyse zur bewertung der resistenz von möhre und topfazalee gegen pilzliche pathogene / R. Krämer, T. Nothnagel, S. Plaschil //56 Pflanzenschutztagung Kiel, Mitteilungen aus dem Julius Kühn-Institut. - Kiel, Deutschland, 2008. - P. 419-420.

89. Kulye, M. Hripl, a novel protein elicitor from necrotrophic fungus, Alternaria tenuissima, elicits cell death, expression of defence-related genes and systemic acquired resistance in tobacco / M. Kulye, H. Liu, Y. Zhang et al. II Plant Cell and Environment. -2012.- Vol. 35, № 12.-P. 2104-2120.

90. Lawton, K. The Molecular Biology of Systemic Acquired Resistance / K. Lawton, S. Uknes, L. Friedrich et al. II Mechanisms of Plant Defense Responses - Developments in Plant Pathology. - 1993. - Vol. 2. - P. 422-432.

91.Lorito, M. Potential of genes and gene products from Trichoderma sp. and Gliocladium sp. for the development of biological pesticides / M. Lorito, C. K. Hayes, A. Zoina et al. II Molecular Biotechnology. - 1994. - Vol. 2, № 3. - P. 209-217. (a).

92. Lorito, M. Synergistic interaction between fungal cell wall degrading enzymes and different antifungal compounds enhances inhibition of spore germination / M. Lorito, C. Peterbauer, C. K. Hayes, G. E. Harman // Microbiology. - 1994. -Vol. 140.-P. 623-629. (b).

93. Liu, M. Systemic Resistance against Sphaerotheca fuliginea in Cucumber by Cell Fungal Fragments of Flammulina velutipes / M. Liu, Q. Ma, W. D. Fu, W. H. Tang // Cucurbit Genetics Cooperative Report. - 2005-2006. - Vol. 28-29. -P. 7-11.

94. Lynch, J. M. Fungi as antagonists / J. M. Lynch // In New Directions in Biological Control: Alternatives for Suppressing Agricultural Pests and Diseases / ed. by R. R. Baker, P. E. Dunn. -New York, 1990. - P. 243-253.

95. Mackey, D. MAMPs and MIMPs: proposed classifications for inducers of innate immunity / D. Mackey, A. J. McFall // Molecular Microbiology. - 2006. -Vol. 61, №6.-P. 1365-1371.

96. Machinandiarena, M. F. Characterization and in vitro expression patterns of extracellular degradative enzymes from non-pathogenic binucleate Rhizoctonia AG-G / M. F. Machinandiarena, E. A. Wolski, V. Barrera et al. II Mycopathologia. - 2005. - Vol. 159, № 3. - P. 441-448.

97. Marx, F. Cloning, structural organization and regulation of expression of the Penicillium chrysogenum paf gene encoding an abundantly secreted protein with antifungal activity / F. Marx, H. Haas, M. Reindl et al. II Gene. - 1995. -Vol. 167. - P. 167-171.

98. Mercier, J. Biocontrol of soil-borne diseases and plant growth enhancement in greenhouse soilless mix by the volatile-producing fungus Muscodor albus / J. Mercier, D. C. Manker // Crop protection. - 2005. - Vol. 24, № 4. - P. 355-362.

99. McGrath, M. T. Increased Resistance to Triadimefon and to Benomil in Sphaerotheca fuliginea Population Following Fungicide Usage over One Season / M. T. McGrath // Plant Disease. - 1996. - Vol. 80, № 6. - P. 633-639.

100. McGrath, M. T. Fungicide Sensitivity of Sphaerotheca fuliginea Population in the United States / M. T. McGrath, H. Staniszewska, N. Shishkoff // Plant Disease. - 1996. - Vol. 80, № 6. - P. 697-703.

101. Miller, J. D. Biosynthesis of 3-acetyldeoxynivalenol and other metabolites by Fusarium culmorum HLX 1503 in a stirred jar fermenter / J. D. Miller, B. A. Blackwell // Canadian Journal of Botany. - 1986. - Vol. 64. - P. 1-5.

102. Montesano, M. Pathogen derived elicitors: searching for receptors in plants / M. Montesano, G. Brader, E. T. Palva // Molecular Plant Pathology. - 2003. -Vol. 4, № 1. - P. 73-79.

103. Mohanty, S. S. Extracellular metabolites of Trichophyton ajelloi against Anopheles stephensi and Culex quinquefasciatus larvae / S. S. Mohanty, S. Prakash // Current Science. - 2004. - Vol. 86, № 2. - P. 323-325.

104. Moreno, A. B. Antifungal mechanism of the Aspergillus giganteus AFP against the rice blast fungus Magnaporthe grisea / A. B. Moreno, A. M. del Pozo, B. San Segundo // Applied Microbiology and Biotechnology. - 2006. -Vol. 72, №5.-P. 883-895.

105. Mihai, R. Biotic and abiotic elicitors induce biosynthesis and accumulation of resveratrol with antitumoral activity in the long - term Vitis vinifera L. callus cultures / R. Mihai, C. Sturzoiu, F. Helepciuc et al. II Romanian Biotechnological Letters. - 2011. - Vol. 16, № 6. - P. 6683-6689.

106. Musilek, V. Antifungal antibiotic of the Basidiomycete Oudemansiella mucida / V. Musilek, J. Cerna, V. Sasek et al. II Folia Microbiologica. - 1969. -Vol. 14.-P. 377-387.

107. Namdeo, A. G. Plant Cell Elicitation for Production of Secondary Metabolites: A Review / A. G. Namdeo // Pharmacognosy Reviews. - 2007. -Vol. 1, № 1. - P. 69-79.

108. Namdeo, A. G. Influence of fungal elicitors on production of ajmalicine by cell cultures of Catharanthus roseus / A. G. Namdeo, S. Patil, D. P. Fulzele // Biotechnology Progress. - 2002. - Vol. 18, № l.-P. 159-162.

109. Nakaya, K. Amino acid sequence and disulfide bridges of an antifungal protein isolated from Aspergillus giganteus / K. Nakaya, K. Omata, I. Okahashi et al. II European Journal of Biochemistry. - 1990. - Vol. 193. - P. 32-38.

110. Ng, T. B. Peptides and proteins from fungi / T. B. Ng // Peptides. - 2004. -Vol. 25, №6.-P. 1055-1073.

111. Nothnagel, T. Establishment of a digital image analysis system for resistance tests against various carrot pathogens / T. Nothnagel, R. Krämer // 32nd International Carrot Conference. - Arcachon (Bordeaux), France, 2007. - P. 98.

112. Odintsova, T. Discovery of a novel protein, a putative elicitor from a biocontrol Fusarium oxysporum, inducing resistance to Fusarium wilt in tomato / T. Odintsova, L. Shcherbakova, D. Fravel et al. II Abstracts of XIV International Congress on Molecular Plant-Microbe Interactions. - Quebec City, Canada, 2009. - P. 22.

113. Park, J.-H. Screening for Antifungal Endophytic Fungi Against Six Plant Pathogenic Fungi / J.-H. Park, J. H. Park, G. J. Choi et al. II Mycobiology. -2003.-Vol. 31, №3,-P. 179-182.

114. Paxton, J. D. Fungal Elicitors of Phytoalexins and Their Potential Use in Agriculture / J. D. Paxton // Biologically Active Natural Products. - 1988. - Vol. 380.-P. 109-119.

115. Pieterse, C. M. J. A Novel Signaling Pathway Controlling Induced Systemic Resistance in Arabidopsis / C. M. J. Pieterse, S. C. M. van Wees, J. A. van Pelt et al. II The Plant Cell. - 1998. - Vol. 10.-P. 1571-1580.

116. Pieterse, C. M. J. Signaling in plant resistance responses: divergence and cross-talk of defense pathways / C. M. J. Pieterse, A. Schaller, B. Mauch-Mani, U. Conrath // Multigenic and induced systemic resistance in plant / ed. by S. Tuzun, E. Bent. - New York, Springer, - 2006. - P. 166-196.

117. Prapagdee, B. Antifungal Potential of Extracellular Metabolites Produced by Streptomyces hygroscopicus against Phytopathogenic Fungi / B. Prapagdee, C. Kuekulvong, S. Mongkolsuk // International Journal of Biological Sciences. -2008,-Vol. 4.-P. 330-337.

118. Pryor, B. M. Detection of soilborne A. radicina and its occurrence in California carrot fields / B. M. Pryor, R.M. Davis, R. L. Gilbertson // Plant Disease. - 1997. - Vol. 82. - P. 891-895.

119. Pryor B.M. A PCR-based assay for detection of Alternaría radicina on carrot seed / B. M. Pryor; R. L. Gilbertson // Plant Disease. - 2001. - Vol. 85. -P. 18-23.

120. Qutob, D. Phytotoxicity and Innate Immune Responses Induced by Nepl-Like Proteins / D. Qutob, B. Kemmerling, F. Brunner et al. // The Plant Cell. -2006. - Vol. 18. - P. 3721-3744.

121. Radman, R. Elicitation of plants and microbial cell systems / R. Radman, T. Saez, C. Bucke, T. Keshavarz // Biotechnology and Applied Biochemistry. -2003,-Vol. 37.-P. 91-102.

122. Rahman, M. A. Use of culture filtrates of Trichoderma strains as a biological control agent against Colletotrichum capsici causing Anthracnose fruit rot disease of chili / M. A. Rahman, M. M. Rahman, Md. Kamruzzaman et al. H Journal of Biodiversity and Environmental Sciences (JBES). - 2012. - Vol. 2, № l.-P. 9-18.

123. Rajasekar, T. Isolation and characterization of Marine fungal metabolites against clinical pathogens / T. Rajasekar, S. Balaji, S. Kumaran et al. II Asian Pacific Journal of Tropical Disease. - 2012. - Vol. 2, № 1. - P. 387-392.

124. Ribeiro, F. P. C. Xylariaceae Endophytic Fungi Metabolites Against Salmonella / F. P. C. Ribeiro, F. C. S. Fonseca, I. A. Reis et al. II Salmonella - A Diversified Superbug / ed. by Y. Kumar. - Rijeka, 2012. - P. 119-138.

125. Ron, M. The Receptor for the Fungal Elicitor Ethylene-Inducing Xylanase Is a Member of a Resistance-Like Gene Family in Tomato / M. Ron, A. Avni // The Plant Cell. - 2004. - Vol. 16. - P. 1604-1615.

126. Ross, A. F. Localized acquired resistance to plant virus infection in hypersensitive hosts / A. F. Ross // Virology. - 1961. - Vol. 14. - P. 329-339. (a).

127. Ross, A. F. Systemic acquired resistance induced by localized virus infection in plants / A. F. Ross // Virology. - 1961. - Vol. 14. - P. 340-358. (b).

128. Ryals, J. Systemic Acquired Resistance / J. Ryals, S. Uknes, E. Ward // Plant Physiology. - 1994. - Vol. 104. - P. 1109-1112.

129. Ryals, J. A. Systemic Acquired Resistance / J. A. Ryals, U. H. Neuenschwander, M. G. Willits et al. II The Plant Cell. - 1996. - Vol. 8. - P. 1809-1819.

130. Ruocco, M. Protein HYTRA1 secreted by Trichoderma plays a key role in induced systemic resistance / M. Ruocco, S. Lanzuise, D. Turra et al. II Journal of Plant Pathology. - 2008. - Vol. 90, № 2. - P. 259.

131. Samatey, F. A. Structure of the bacterial flagellar protofilament and implications for a switch for supercoiling / F. A. Samatey, K. Imada, S. Nagashima et al. //Nature. - 2001. - Vol. 410. - P. 331-337.

132. Sandhu, D. Systemic acquired resistance in soybean is regulated by two proteins, Orthologous to Arabidopsis NPR1 / D. Sandhu, I. M.Tasma, R. Frasch, M. K. Bhattacharyya // BMC Plant Biology. - 2009. - Vol. 9. - P. 105-119.

133. Singh, G. Studies on Fungal Cultural Filtrates against Adult Culex quinquefasciatus (Diptera: Culicidae) a Vector of Filariasis / G. Singh, S. Prakash // Journal of Parasitology Research. - 2011. - Vol. 11. - P. 15-20.

134. Strange, R. N. Introduction to Plant Pathology / R. N. Strange. - London : Wiley, 2003.-464 p.

135. Stintzi, A. Plant defense in the absence of jasmonic acid: The role of cyclopentenones / A. Stintzi, H. Weber, P. Reymond et al. II Proceeding of the National Academy of Science of the United States of America (PNAS). - 2001. - Vol. 98, № 22. - P. 12837-12842.

136. Stekoll, M. Purification and Properties of an Elicitor of Castor Bean Phytoalexin from Culture Filtrates of the Fungus Rhizopus stolonifer / M. Stekoll, C. A.West // Plant Physiology. - 1978. - Vol. 61. - P. 38-45.

137. Sharma, H. Antifungal activity of extracts obtained from actinomycetes / H. Sharma, L. Parihar // Journal of Yeast and Fungal Research. - 2010. - Vol. 1, № 10.-P. 197-200.

138. Shcherbakova, L. A. Proteins of non-pathogenic Fusarium sambucinum strain can be involved in biocontrol of root rots and septoriose of wheat // L. A. Shcherbakova, D. V. Shumilina, L. L. Dorofeeva et al. II The International Joint Workshop on PR-Proteins and Induced Resistance. - Elsinore, Denmark, -2004.-P. 82.

139. Shcherbakova, L. A. Induction of tomato and wheat resistance to pathogenic Fusaria by a nonpathogenic isolate of Fusarium sambucinum and its metabolites / L. A. Shcherbakova, T. A. Nazarova, O. D. Mikityuk et al. II The International Joint Workshop "PR-Proteins" and "Induced Resistance Against Pathogens and Insects". - Doom, The Netherlands, 2007. - P. 103. (a).

140. Shcherbakova, L. Plant-mediated interactions of two biocontrol Fusaria with host and non-host plant pathogens / L. Shcherbakova, D. Fravel, K. Kromina, D. Shumilina // XIII International Congress on Molecular Plant-Microbe Interactions (MPMI). - Sorrento, Italy, 2007. - P. 395-396. (b).

141. Shcherbakova, L. A. Control of wheat root rots under field conditions with compounds produced by Fusarium sambucinum strain / L. A. Shcherbakova, L. L. Dorofeeva, G. A. Devyatkina et al. II Journal of Plant Pathology. - 2008. -Vol. 90, №2.-P. 338-339.

142. Shcherbakova, L. A. Fusarium sambucinum Isolate FS-94 induces resistance against Fusarium wilt of tomato via activation and priming of a salicylic acid-dependent signaling system / L. A. Shcherbakova, T. A. Nazarova, O. D. Mikityuk, D. R. Fravel // Russian Journal of Plant Physiology. - 2011. - Vol. 58, №5.-P. 808-818.

143. Shcherbakova, L. A. Some Natural Proteinaceous and Polyketide Compounds in Plant Protection and their Potential in Green Consumerization /

L. A. Shcherbakova // Natural Products in Plant Pest Management / ed. by N. K. Dubey. - Wallingford, 2011. - P. 109-133.

144. Takenaka, S. Novel elicitin-like cell wall proteins of the biocontrol agent Pythium oligandrum induce multiple defence responses in tomato and sugar beet / S. Takenaka, H. Sekiguchi, A. Masunaka et al. II Journal of Plant Pathology. -2008.-Vol. 90, №2.-P. 262.

145. Taechowisan, T. Secondary metabolites from endophytic Streptomyces aureofaciens CMUAcl30 and their antifungal activity / T. Taechowisan, C. Lu, Y. Shen, S. Lumyong// Microbiology. -2005. -Vol. 151.-P. 1691-1695.

146. Tylokowska, K. Carrot seed-borne diseases caused by Alternaría species / K. Tylokowska // Alternaría Biology, Plant Diseases and Metabolites / ed. by J. Chelkowski, A. Visconti. - Amsterdam. : Elsevier Science Publishers, 1992. -P. 337-352.

147. Uknes, S. Biological Induction of Systemic Acquired Resistance in Arabidopsis / S. Uknes, A. M. Winter, T. Delaney et al. II Molecular Plant-Microbe Interactions. - 1993. - Vol. 6, № 6. - P. 692-698.

148. Vallad, G. E. Systemic Acquired Resistance and Induced Systemic Resistance in Conventional Agriculture / G. E. Vallad, R. M. Goodman // Crop Science. - 2004. - Vol. 44. - P. 1920-1934.

149. Vargas, W. A. Dimerization controls the activity of fungal elicitors that trigger systemic resistance in plants / W. A. Vargas, S. Djonovic, S. A. Sukno, C. M. Kenerley // Journal of Biological Chemistry. - 2008. - Vol. 283, № 28. -P. 19804-19815.

150. Vila, L. A Protein from the Mold Aspergillus giganteus Is a Potent Inhibitor of Fungal Plant Pathogens / L. Vila, V. Lacadena, P. Fontanet et al. II Molecular Plant-Microbe Interactions. - 2001. - Vol. 14, № 11. - P. 1327-1331.

151. West, C. A. Fungal elicitors of the phytoalexin response in higher plants / C. A. West // Naturwissenschaften. - 1981. - Vol. 68, № 9. - P. 447-457.

152. Wheatley, R.E. The consequences of volatile organic compound mediated bacterial and fungal interactions / R.E. Wheatley // Antonie van Leeuwenhoek. -2002. - Vol. 81, № 1-4. - P. 357-364.

153. Yang, Y. Signal perception and transduction in plant defense responses / Y. Yang, J. Shah, D. F. Klessig // Genes & Development. - 1997. - Vol. 11. - P. 1621-1639.

154. Yoshida, S. Antimicrobial Activity of Culture Filtrate of Bacillus amyloliquefaciens RC-2 Isolated from Mulberry Leaves / S. Yoshida, S. Hiradate, T. Tsukamoto et al. II Phytopathology. - 2001. - Vol. 91, № 2. - P. 181-187.