«Роль гетеротримерных G-белков и G-бета-подобных белков в регуляции развития бобово-ризобиального симбиоза у люцерны Medicago truncatula Gaertn. и гороха Pisum sativum L.» тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 00.00.00, кандидат наук Бовин Андрей Дмитриевич

• Бовин Андрей Дмитриевич
• кандидат наук
• 2025

Оглавление диссертации кандидат наук Бовин Андрей Дмитриевич

Введение

Положения, выносимые на защиту

Глава 1. Обзор литературы

Часть 1. Сигнальная регуляция развития бобово-ризобиального симбиоза

1.1.1 Особенности узнавания растениями сигнальных молекул симбиотических и патогенных микроорганизмов

1.1.2 Трансмембранные рецепторы к сигнальным молекулам клубеньковых бактерий и грибов арбускулярной микоризы и их роль в симбиозе. Компоненты «общего симбиотического сигнального пути»

1.1.3. Сигнальная регуляция инфекционного процесса при развитии симбиоза с ризобиями

1.1.4 Процесс формирования инфекционных нитей и его регуляторы

1.1.5. Регуляция органогенеза симбиотического клубенька

Часть 2. Разнообразие и функции регуляторов сигнальных путей у растений и животных, которые могут быть потенциально вовлечены в передачу сигнала и при бобово-ризобиальном симбиозе

1.2.1. Роль ионов кальция в регуляции передачи сигнала при развитии симбиозов растений с клубеньковыми бактериями

1.2.2 Кальций-зависимые протеинкиназы и подобные им белки

1.2.3 Митоген-активируемые протеинкиназы

1.2.4 Кальций/кальмодулин-зависимые киназы

1.2.5. Аденилатциклазы

1.2.6 Малые ГТФазы

1.2.7 ТиЬЬу-подобные белки

1.2.8 Фосфолипазы С и В

Часть 3. Структурная организация и роль гетеротримерных G-белков в регуляции сигнального обмена у эукариот

1.3.1. Строение гетеротримерного G-белка у эукариот. Роль разных субъединиц в передаче сигнала

1.3.2 Структура альфа-субъединиц гетеротримерного G-белка

1.3.3 Структура бета-субъединиц

1.3.4 Структура гамма-субъединиц

1.3.5 Механизмы активации и деактивации гетеротримерного G-белка у животных и грибов. Разнообразие рецепторов, активирующих передачу сигнала с участием гетеротримерных G-белков и белков RGS

Часть 4. Сигнальные пути, активируемые гетеротримерными G-белками у грибов и растений

1.4.1 Участие гетеротримерных G-белков в регуляции образования активных форм кислорода

1.4.2 Участие гетеротримерных G-белков в регуляции взаимодействий растений с микроорганизмами

1.4.3 Участие G-белков в ответе растений на изменение условий внешней среды

1.4.4 Контроль пролиферации и дифференцировки клеток растений с участием G-белков

Часть 5. Участие G-бета-подобных белков в регуляции сигнальный путей у растений

Глава 2. Материалы и методы

2.1 Штаммы микроорганизмов и условия их культивирования

2.2 Растительный материал и условия выращивания растений

2.3 Получение генетических конструкций для подавления экспрессии генов бета-субъединиц G-белка методом РНК-интерференции

2.4 Гетерологичный синтез белка в E. coli C41

2.5 Анализ белок-белковых взаимодействий методом ко-иммунопреципитации

2.6 Получение конструкций для анализа локализации активности промоторов генов

2.7 Получение композитных растений гороха с помощью агробактериальной трансформации

2.8 Получение композитных растений люцерны с помощью агробактериальной трансформации

2.9 Выделение суммарной РНК из корней и клубеньков растений

2.10 Количественная полимеразная цепная реакция, совмещенная с обратной транскрипцией (qRT-PCR)

2.11 Окрашивание трансгенных корней, экспрессирующих ген beta-глюкуронидазы (GUS)

2.12 Анализ экспрессии генов Galpha, Gbeta и Ggamma в корнях люцерны, инокулированных ризобиями

2.13 Подготовка растений и инокуляция клубеньковыми бактериями

2.14 Синтез и очистка Nod-факторов

2.15 Выделение инозитолполифосфатов и фосфолипидов из корней гороха

2.16 Анализ содержания инозитолполифосфатов с помощью метода высокоэффективной жидкостной хроматографии, совмещенной с масс-спектрометрией

2.17 Получение срезов примордиев клубеньков и клубеньков

2.17.1 Изготовление полутонких срезов с помощью вибратома

2.17.2 Изготовление тонких срезов с помощью микротома

2.18 Анализ срезов с помощью световой микроскопии

Глава 3. Результаты и обсуждение

3.1 Разнообразие субъединиц гетеротримерных G-белков у люцерны усеченной и гороха посевного

3.2 Анализ динамики экспрессии генов субъединиц гетеротримерных G-белков в ходе развития симбиоза

3.3 Локализация активности промотора гена MtGbetal в инокулированных ризобиями корнях и клубеньках люцерны

3.4 Гены MtGbetal и PsGbetal позитивно регулируют образование клубеньков у люцерны усеченной и гороха посевного

3.5 Оценка влияния сверхэкспрессии генов MtGbetal и PsGbetal на развитие симбиоза у люцерны и гороха

3.6 Взаимодействие субъединиц гетеротримерного G-белка люцерны усеченной и гороха посевного с фосфолипазами C и D

3.7 Анализ содержания фосфатидной кислоты (ФК), диацилглицерола (ДАГ) и инозитолфосфатов (ИФ3-6) в корнях проростков гороха в ответ на инокуляцию ризобиями

3.8 Сверхэкспрессия фрагмента гена MtSPHKl, кодирующего домен связывания фосфатидной кислоты, в корнях люцерны приводила к увеличению числа клубеньков

3.9 PsGalpha субъединица гороха взаимодействует с киназным доменом LysM-РПК к Nod-факторам PsK1

3.10 Изучение роли G-бета-подобных белков в контроле развития симбиоза

3.11 Локализация активности промотора гена MtGbeta-likel в инокулированных ризобиями корнях и клубеньках люцерны

3.12 Анализ влияния подавления экспрессии гена MtGbeta-likel люцерны и PsGbeta-likel гороха на развитие симбиоза

3.12.1 Подавление экспрессии гена MtGbeta-likel люцерны с помощью РНК-интерференции

3.12.2 Анализ влияния подавления экспрессии гена PsGbeta-likel у гороха на развитие клубеньков и корней

3.13 Анализ влияния сверхэкспрессии гена Gbeta-likel на развитие клубеньков у люцерны

Заключение

Выводы

Список литературы

Приложение

Приложение

Благодарности

Список использованных сокращений

АБК - абсцизовая кислота

АМ - арбускулярная микориза

АТФ - аденозинтрифосфат

АФК - активные формы кислорода

ВЭЖХ - высокоэффективная жидкостная хроматография

ГДФ - гуанозиндифосфат

ГТФ - гуанозинтрифосфат

ИПТГ - изопропил-Р-Э-1-тиогалактопиранозид

МС - масс-спектрометрия

НАДФН - Никотинамидадениндинуклеотидфосфат цАМФ - циклический аденозинмонофосфат цГМФ - циклический гуанозинмонофосфат ЭДТА - этилендиаминтетраацетат ЭПР - эндоплазматический ретикулюм

HEPES - 4-(2-гидроксиэтил)-1-пиперазинэтансульфоновая кислота MS - от англ. тавБ^реСхотейу, масс-спектрометрия

Введение диссертации (часть автореферата) на тему ««Роль гетеротримерных G-белков и G-бета-подобных белков в регуляции развития бобово-ризобиального симбиоза у люцерны Medicago truncatula Gaertn. и гороха Pisum sativum L.»»

Введение

Растения в течение всей своей жизни окружены сообществом микроорганизмов. В зависимости от характера взаимодействия с растением выделяют антагонистические, условно-нейтральные и мутуалистические отношения с микроорганизмами. В ходе эволюции растения приобрели способность отличать потенциально полезные и вредные микроорганизмы, что является необходимым условием их выживания и значительным образом влияет на рост и развитие.

Увеличение продуктивности культурных растений связано с развитием трех типов растительно-микробных симбиозов - симбиозом с азотфиксирующими клубеньковыми бактериями порядка Rhizobiales (так называемыми ризобиями), симбиозом с грибами арбускулярной микоризы (АМ) и актиноризным симбиозом с актинобактериями рода Frankia. Благодаря таким симбиозам растения получают ассимилированный азот, в частности, при симбиозе с азотфиксирующими клубеньковыми бактериями и актинобактериями, или растворимые формы фосфатов, как в случае симбиоза с грибами АМ. Это позволяет вносить меньше удобрений в почву и увеличить эффективность производства сельскохозяйственной продукции. В связи с этим, изучение молекулярных механизмов формирования и функционирования подобных мутуалистических растительно-микробных симбиозов является весьма актуальным для решения задач развития устойчивого сельского хозяйства в России и мире в целом.

Формирование растительно-микробных симбиозов начинается со взаимного узнавания партнеров на основе обмена сигналами. В ходе развития симбиоза с клубеньковыми бактериями в ответ на секретируемые растениями флавоноиды (Zuanazzi et а1., 1998), эти микроорганизмы выделяют Nod-факторы - молекулы липохитоолигосахаридной природы (Ьего^е et а!., 1990). Грибы АМ в ответ на рецепцию стриголактонов растений (АМуата et а!., 2005) синтезируют липохитоолигосахаридные молекулы Мус-факторы

(Maillet et al., 2011), структурно схожие с Nod-факторами, а также хитоолигосахариды со степенью полимеризации n = 4-5 - ХОС4-5 (Genre et al., 2013). Структура сигнальных молекул, выделяемых актиноризными бактериями, остается до сих пор неизвестной, но многие выявленные регуляторы сигнального пути сходны с теми, которые работают и при двух других типах симбиозов (Wilkinson et al., 2023). Следует отметить, что растения обладают способностью узнавать и такие близкие по структуре соединения, как хитин и хитоолигосахариды (ХОС) с высокой степенью полимеризации (n > 6), которые образуются при их взаимодействии с фитопатогенными микроорганизмами (главным образом, фитопатогенными грибами), но при этом активируются другие наборы генов-мишеней. Это указывает на наличие сложной сети внутриклеточных регуляторов, которые позволяют растениям эффективно различать близкие по структуре сигнальные молекулы при взаимодействии с широким кругом почвенных микроорганизмов.

Интерес к изучению сигнального обмена, активируемого при развитии трех типов симбиоза, состоит прежде всего в том, что при узнавании растением сигнальных молекул клубеньковых бактерий, грибов АМ и актинобактерий участвуют практически одни и те же внутриклеточные регуляторы, набор которых называют «общим симбиотическим сигнальным путем» (ОССП, от англ. common symbiotic signaling pathway, CSSP) (Bruijn, 2020). При этом регуляторы, которые определяют специфичность развития того или иного типа симбиоза, на данный момент практически не известны. Поиск таких регуляторов является актуальной задачей как для фундаментальных исследований, так и с практической стороны - вновь выявленные регуляторы, определяющие специфичность симбиоза, могут стать объектом направленной селекции и геномного редактирования с целью увеличения продуктивности культурных растений, образующих такие симбиозы.

В качестве модели для поиска новых регуляторов нами были выбраны бобовые растения, являющиеся удобным объектом для изучения внутриклеточной передачи сигнала, так как они способны формировать как симбиозы с клубеньковыми бактериями, так и грибами арбускулярной микоризы (АМ), но вместе с тем обладают эффективными системами узнавания элиситоров защитных реакций (хитина и ХОС с высокой степенью полимеризации).

Исследования последних лет указывают на наличие дополнительных неизвестных сигнальных регуляторов, работающих между рецепторами к сигнальным молекулам (Nod-факторам, Мус-факторам, ХОС4-5) и теми компонентами, которые передают сигнал в ядро и активируют комплекс специфичных для каждого типа симбиоза транскрипционных факторов.

Вероятнее всего, неизвестные на данный момент участники передачи сигнала от трансмембранных рецепторов в клетку будут вовлечены в регуляцию обмена кальция, поскольку кальций является вторичным мессенджером и контроль его выхода из внутриклеточных депо (ЭПР, тонопласт) может являться одним из ключевых событий в определении специфичности ответа растений на узнавание сигнальных молекул микроорганизмов. Однако механизмы увеличения уровня кальция в цитозоле, предшествующие формированию периодических колебаний концентрации кальция в ядре остаются малоисследованными. В связи с этим, поиск и изучение новых сигнальных регуляторов, которые могут быть вовлечены в такой обмен, является актуальным и перспективным направлением исследований.

Одними из ключевых мастер-регуляторов сигнальных путей, которые способны воспринимать сигнал от рецепторов и передавать его далее целому комплексу других внутриклеточных регуляторов являются ГТФазы -гетеротримерные G-белки и мономерные малые ГТФазы. Гетеротримерные G-белки представляют собой комплекс из трех субъединиц - альфа-, бета- и гамма. После активации G-белки диссоциирует на альфа-субъединицу и

комплекс бета/гамма-субъединиц, который непосредственно передает сигнал в клетку (Stateczny et al., 2016).

Дополнительный интерес к изучению возможной роли гетеротримерных G-белков в передаче сигнала у растений при симбиозе с ризобиями состоит в том, что одним из аспектов их работы является взаимодействие с фосфолипазами C и D. У животных фосфолипазы C и D участвуют в образовании вторичных мессенджеров (инозитолтрифосфата, диацилглицерола и фосфатидной кислоты) из мембранных фосфолипидов. Эти соединения регулируют выход кальция из внутриклеточных депо. Например, инозитолтрифосфат (ИФ3, от англ. inositol triphosphate) связывается с расположенным на мембране ЭПР рецептором IP3R (от англ. inositol triphosphate receptor), что активирует выход кальция в цитоплазму (Carrasco et al., 2014; Wing et al., 2003; Wu et al., 1993).

У растений гетеротримерные G-белки были обнаружены относительно недавно и было показано их структурно-функциональное сходство с данными регуляторами у животных (Ullah et al., 2003). С помощью фармакологического подхода (использование ингибиторов и активаторов) ранее были получены данные о возможном участии гетеротримерных G-белков в регуляции развития бобово-ризобиального симбиоза для растений вики посевной Vicia sativa и люцерны посевной Medicago sativa, однако конкретные регуляторы выявлены не были (Charron et al., 2004; Den Hartog et al., 2001; den Hartog et al., 2003; De Los Santos-Briones et al., 2009; Pingret et al., 1998; Sun et al., 2007).

У бобовых растений первые работы по поиску генов, кодирующих субъединицы гетеротримерного G-белка, были проведены на сое Glycine max, формирующей клубеньки детерминированного типа (Bisht et al., 2011), и было показано, что некоторые из них необходимы для развития симбиоза с ризобиями (Choudhury et al., 2011, 2013, 2015).

Напротив, у бобовых растений с недетерминированным типом клубеньков (люцерна, горох, клевер), роль гетеротримерных G-белков в развитии симбиоза оставалась практически не исследованной. Только у гороха

ранее были выявлены 2 альфа-субъединицы и 2 гаммы-субъединицы G-белка, и было показано их участие в регуляции ответа растений на засоление и тепловой стресс (Misra et al., 2007).

Помимо классических субъединиц гетеротримерного G-белка у животных и растений известны регуляторы, которые сходны по своей структуре с бета-субъединицей гетеротримерного G-белка (G-бета-подобные белки), которые не участвуют в формировании гетеротримерного комплекса. Одним из таких хорошо известных G-бета-подобных белков является AtRACKl (от англ. Receptor for activated C kinase) у арабидопсиса. Такие белки могут также играть важную роль в передаче сигнала и выступают в качестве scaffold (платформ), которые могут быть ассоциированы с различными МАР-киназами и малыми ГТФазами.

Ранее у растений люцерны усеченной M. truncatula был выявлен G-бета-подобный белок MtRACKl-like, который взаимодействовал c малой ГТФазой MtROP9 (Yang et al., 2022). В других сигнальных каскадах, активируемых при взаимодействии с патогенами и развитии иммунного ответа, была показана возможность взаимодействия между G-бета-подобным белком и комплексом МАР-киназ (Cheng et al., 2015)(Chen et al., 2012; Ryu et al., 2017; Wang et al., 2017; Yin et al., 2019). Однако роль таких регуляторов в контроле развития бобово-ризобиального симбиоза остается еще малоизученной.

В нашей работе был проведен полногеномный поиск гетеротримерных G-белков и G-бета-подобных белков у двух видов бобовых растений - гороха посевного P. sativum L. и люцерны усеченной M. truncatula, а также изучена их возможная роль в контроле развития бобово-ризобиального симбиоза. Исследование таких регуляторов позволит лучше понять, как осуществляется сигнальная регуляция бобово-ризобиального симбиоза и что определяет его специфичность. Выявление новых регуляторов в будущем позволит проводить направленную селекцию растений для увеличения специфичности и эффективности симбиоза, что является одной из ключевых задач на сегодняшний день в данной области исследований.

Таким образом, целью данной работы являлся поиск новых сигнальных регуляторов и изучение их функциональной роли в контроле развития симбиоза с ризобиями у двух видов бобовых растений - люцерны усеченной (Medicago truncatula) и гороха посевного (P. sativum L.), формирующих клубеньки недетерминированного типа.

Нами были поставлены следующие задачи:

1. Поиск генов Galpha, Gbeta и Ggamma, кодирующих альфа-, бета- и гамма-субъединицы гетеротримерных G-белков, а также G-бета-подобные белки (Gbeta-like) в геноме люцерны усеченной M. truncatula и гороха посевного P. sativum.

2. Оценка влияния измененной экспрессии генов MtGbeta1 и PsGbeta1 на клубенькообразование для выяснения роли данных субъединиц у люцерны усеченной M. truncatula и гороха P. sativum на развитие симбиоза с ризобиями. Изучение локализации активности промоторов генов Gbeta1 при формировании клубеньков.

3. Поиск компонентов сигнальных путей - фосфолипаз С и D, активируемых при узнавании Nod-факторов. Оценка возможности их взаимодействия с G-белками и влияния на продукцию вторичных мессенджеров - фосфатидов, образуемых под влиянием этих фосфолипаз.

4. Изучение возможных механизмов действия G бета-подобных белков в регуляции морфогенеза клубеньков у люцерны усеченной M. truncatula и гороха P. sativum.

Положения, выносимые на защиту

1. На основании анализа геномов люцерны усеченной M. truncatula и гороха посевного P. sativum выявлен полный состав генов Galpha, Gbeta и Ggamma кодирующих альфа-, бета- и гамма-субъединицы гетеротримерных G-белков, а также G-бета-подобных белков (Gbeta-like) у этих растений, формирующих клубеньки недетерминированного типа.

2. При проведении экспериментов по подавлению экспрессии генов MtGbeta1 и PsGbeta1 с помощью РНК-интерференции установлено, что эти гены являются позитивными регуляторами развития симбиоза у растений люцерны усеченной M. truncatula и гороха посевного P. sativum. На основании локализации активности промоторов генов MtGbeta1 и MtGbeta-like в формирующихся примордиях клубеньков и клубеньках люцерны, показано участие этих генов в контроле развития симбиоза.

3. Впервые выявлены формы фосфолипаз С и D, которые активируются в ходе развития симбиоза и могут взаимодействовать с субъединицами гетеротримерного G-белка люцерны усеченной и гороха посевного, что указывает на их участие в сигнальной регуляции симбиоза.

4. Показано, что под влиянием инокуляции и при обработке Nod-факторами у растений гороха увеличивается содержание фосфатидов - фосфатидной кислоты и диацилглицерола, а также инозитолгексафосфата, которые являются вторичными мессенджерами при передаче сигнала.

5. Впервые установлено, что гены MtGbeta-like и PsGbeta-like участвует в регуляции развития морфогенеза клубеньков у растений люцерны усеченной и гороха, оказывая влияние на ключевые регуляторы развития и фитогормоны.

Глава 1. Обзор литературы

Часть 1. Сигнальная регуляция развития бобово-ризобиального

симбиоза

1.1.1 Особенности узнавания растениями сигнальных молекул симбиотических и патогенных микроорганизмов

Существование растений в естественных условиях не может обходиться без контакта с микроорганизмами. Многие из микроорганизмов являются патогенами, к которым растению необходимо иметь устойчивость, с другими микроорганизмами у растений могут быть нейтральные отношения, а с третьими, симбионтами, растения вступают в мутуалистические взаимоотношения, что положительно влияет на их рост и развитие.

В процессе эволюции сигнальные системы растений совершенствовались таким образом, чтобы эффективно различать, обрабатывать и отвечать на сигнальные молекулы микроорганизмов, прежде всего патогенов и симбионтов. Современные исследования в области сигнальной регуляции развития симбиоза растений с грибами арбускулярной микоризы (АМ) и бобово-ризобиального симбиоза указывают на то, что при узнавании основных сигнальных молекул этих микроорганизмов (липохитоолигосахаридов Nod-факторов и Myc-факторов,

хитоолигосахаридов со степенью полимеризации n = 4 и 5 - ХОС4-5) пути передачи сигнала во многом сходны (Yang et al., 2022). Более того, исследования показывают, что при узнавании таких близких по структуре соединений фитопатогенов как хитин и хитоолигосахариды с высокой степенью полимеризации (n > 6), могут участвовать сходные регуляторы в передаче сигнала, но активирующие другие наборы генов-мишеней (Nakagawa et al., 2011).

Это указывает на то, что одним из важных направлений исследований является поиск регуляторов, которые работают на самых ранних этапах передачи сигнала при развитии бобово-ризобиального симбиоза и симбиоза с

грибами АМ, а также при формировании иммунного ответа у растений в ответ на узнавание хитина и его производных у фитопатогенов. При этом наиболее ранней реакцией при узнавании сигнальных молекул микроорганизмов хитоолигосахаридной природы является изменение внутриклеточной концентрации кальция в клетке. Поиск и выяснение особенностей работы регуляторов концентрации внутриклеточного кальция на ранних стадиях развития симбиоза может стать необходимым этапом для разработки принципиально новых методов увеличения эффективности симбиозов с мутуалистическими микроорганизмами и защиты растений против фитопатогенов.

В качестве модели для изучения особенностей регуляции ранних стадий сигнального обмена нами был выбран симбиоз гороха посевного Pisum sativum L. и модельного растения люцерны усеченной Medicago truncatula Gaertn с клубеньковыми бактериями. Одними из ключевых регуляторов сигнального обмена могут являться ГТФазы и связанные с ними фосфолипазы C и D. ГТФазы в растениях представлены двумя основными классами - мономерными малыми ГТФазами и гетеротримерными G-белками, состоящими из трех субъединиц - альфа, бета и гамма. Вызывают интерес и G-бета-подобные белки, которые по своему строению напоминают бета-субъединицу гетеротримерных G-белков и могут участвовать в сопряжении путей передачи сигнала между малыми ГТФазами и гетеротримерными G-белками, а также другими сигнальными регуляторами, такими как, например, митоген-активируемые протеинкиназы (МАР-киназы) (Islas-Flores et al., 2015).

Гетеротримерные G-белки и малые ГТФазы, взаимодействующие с трансмембранными рецепторами, могут быть одними из первых белков, которые получают сигнал об активации рецепторов при узнавании как молекул симбионтов, так и патогенов (Rivero et al., 2017). Это указывает на их потенциально важную роль в регуляции ранних стадий развития симбиоза растений с клубеньковыми бактериями и грибами АМ, а также в различении сигналов от фитопатогенов.

Сложность в изучении ранних стадий развития симбиоза заключается в том, что события, происходящие в клетках при узнавании сигнальных молекул микроорганизмов, происходят достаточно быстро и связаны, в основном, с посттрансляционными модификациями белков-регуляторов, что значительно затрудняет использование таких современных методов выявления и анализа новых кандидатов, как транскриптомика, для изучения сигнальной регуляции.

В литературном обзоре нами были проанализированы данные об известных регуляторах сигнальных путей при узнавании Nod-факторов и развитии бобово-ризобиального симбиоза, а также Myc-факторов и ХОС4-5 при симбиозе с грибами АМ, а также потенциальных новых регуляторах, которые могут быть вовлечены в передачу сигнала и обсуждена их возможная роль в регуляции ответных реакций у растений.

1.1.2 Трансмембранные рецепторы к сигнальным молекулам клубеньковых бактерий и грибов арбускулярной микоризы и их роль в симбиозе. Компоненты «общего симбиотического сигнального пути»

Развитие симбиоза между бобовыми растениями и клубеньковыми бактериями начинается с узнавания липохитоолигосахаридных сигнальных молекул микросимбионта - Nod-факторов (от англ. Nodulation factor) (Lerouge et al., 1990). Растения, выделяя в почву флавоноиды, стимулируют секрецию клубеньковыми бактериями этих сигнальных молекул, которые в свою очередь, вызывают комплекс ответных реакций у растений, ведущих к развитию инфекционного процесса и органогенезу симбиотических клубеньков, где в дальнейшем осуществляется фиксация молекулярного азота N2.

Сигнальные молекулы грибов АМ, такие как Myc-факторы (Maillet et al., 2011) и короткие олигомеры хитина (хитоолигосахариды со степенью полимеризации n = 4 и 5, ХОС4-5) (Genre et al., 2013) при связывании со специфическими рецепторами запускают каскад реакций, необходимых для

формирования этого типа симбиоза (Oldroyd, 2013). Узнавание сигнальных молекул клубеньковых бактерий и грибов АМ связано с работой особого класса трансмембранных рецепторных киназ, содержащих LysM-мотивы во внеклеточном домене - LysM-РПК (Oldroyd, 2013).

При развитии бобово-ризобиального симбиоза узнавание Nod-факторов происходит при участии комплекса трансмембранных LysM-РПК, при этом на прединфекционной стадии и при развитии инфекции состав таких комплексов может отличаться (Kirienko et al., 2018). У модельных бобовых растений лядвенца японского Lotus japonicus в рецепции Nod-факторов участвует комплекс LjNFR1/LjNFR5 (Madsen et al., 2003; Smit et al., 2007). Мутации по этим генам приводят к полному блокированию симбиоза. Гомологичные белки были найдены у люцерны усеченной Medicago truncatula -MtLYK3/MtNFP, соответственно. Однако мутации по гену lyk3 у этого бобового не нарушают самые ранние ответные реакции на инокуляцию клубеньковыми бактериями, но блокируют развитие инфекции. У гороха посевного на прединфекционной стадии в узнавании Nod-факторов участвует комплекс LysM-РПК PsK1/PsSYM10 (Kirienko et al., 2018). В дальнейшем развитие инфекционного процесса и рост инфекционных нитей контролирует другой рецепторный комплекс PsSYM37/PsSYM10 (Kirienko et al., 2018). В состав этого второго комплекса может входить дополнительная LysM-РПК PsLykX, кодируемая геном Sym2 у гороха (Zhukov et al., 2008) . Гомологом PsLykX (Sym2) у M. truncatula является MtLYK4, который также может входить в состав рецепторного комплекса MtLYK3/MtNFP (Limpens et al., 2003).

В узнавание сигнальных молекул, выделяемых грибами АМ (Myc-факторов и ХОС4-5), также вовлечены представители семейства LysM-РПК (для Myc-факторов они остаются неизвестными, а для ХОС4-5 это комплекс рецепторов LjLYR1/LjCERK6 у L. japonicus, MtLYR1/MtCERK 1 у M. truncatula и PsCERK1/PsLYR1 у гороха P. sativum).

В дальнейшей передаче сигнала важную роль играет трансмембранная рецепторная киназа с лейцин-богатыми повторами (LRR-РПК, от англ. leucine-rich repeats) - LjSYMRK/ MtDMI3/ PsSYM19 (Stracke et al., 2002). Известно, что эта LRR-РПК необходима для распространения сигнала при узнавании не только Nod-факторов клубеньковых бактерий, но и сигналов грибов АМ -Myc-факторов и ХОС4-5. Данную рецепторную киназу относят к компонентам так называемого «общего симбиотического сигнального пути» (ОССП). Однако для этой LRR-РПК не выявлен лиганд, хотя, на основе присутствия LRR-мотива можно предположить взаимодействие данной LRR-РПК с белками (Antolin-Llovera et al., 2014; Endre et al., 2002). Действительно, у лядвенца L. japonicus была показана возможность взаимодействия между активированным комплексом рецепторов LjNFR1/LjNFR5 и LRR-РПК LjSYMRK (Ried et al., 2014).

Известные на данный момент регуляторы, действующие после рецепторов, имеют уже ядерную локализацию. Совместная работа калиевого канала LjCASTOR (LjPOLLUX)/ MtDMI1/PsSYM8 вместе с ионным каналом LjCNGC15/Mt CNGC15/ PsCNGC15 (от англ. cyclic nucleotide-gated channel, канал, активируемый циклическими нуклеотидами) необходимы для формирования периодических изменений в концентрации кальция в ядре, амплитуда и частота которых специфична для конкретного симбиоза (Cooke et al., 2019). После возникновения таких колебаний происходит обратный выход кальция из ядра, что определяется работой кальциевой АТФазы LjMCA8/ MtMCA8/ PsMCA8.

Изменения в концентрации кальция влияют на связывание этих ионов с кальций-кальмодулин-зависимой киназой (CCaMK, от англ. calcium, calmodulin-mediated kinase) LjCCaMK/MtDMI3/PsSYM9, что приводит к ее активации. В свою очередь CCaMK способна фосфорилировать транскрипционный фактор LjCYCLOPS/MtIPD3/PsIPD3 (Oldroyd, 2013). Среди активируемых CCaMK мишеней - еще два дополнительных транскрипционных фактора LjNSP1/MtNSP1/PsNSP1 и

которые относятся к GRAS-семейству, обычно работающими в паре, а также регуляторы ответа растений на гиббереллины -белки DELLA. Эти транскрипционные факторы (CYCLOPS/IPD3, ШР1/ШР2) и белки DELLA являются компонентами ОССП, активируемого при формировании бобово-ризобиального симбиоза и симбиоза с грибами АМ (Вгиуп, 2020). Тем не менее, они активируют экспрессию генов, специфичных для определенного типа симбиоза. Это указывает на то, что вероятно, в процессе передачи сигнала у растений под влиянием разных сигнальных молекул микроорганизмов могут активироваться специфичные компоненты сигнальных путей, которые по-разному активируют кальциевые каналы в ядре, что приводит к возникновению разных по амплитуде и частоте колебаний концентрации кальция. Поиск таких регуляторов является важной задачей, которую предстоит решить в ходе дальнейших исследований.

Среди таких относительно недавно выявленных дополнительных регуляторов, работающих уже в цитозоле клеток корня, является фермент HMGR (редуктаза 3-гидрокси-3-метилглутарил кофермента А, от англ. 3-Hydroxy-3-methylglutaryl-CoA ^иС^е), который активируется ЬЯЯ-РПК LjSYMRK/ МЮМ13/ PsSYM19. HMGR катализирует синтез вторичного мессенджера - мевалоновой кислоты, которая может влиять на активность многих белков в клетке (Kevei е1 а1., 2007). Среди возможных мишеней действия мевалоновой кислоты - локализованный во внешней ядерной мембране ионный канал LjCASTOR (LjPOLLUX)/ MtDMI1/PsSYM8.

После передачи сигнала от Nod-фактора у бобовых растений начинают развиваться процесс инфицирования клеток эпидермиса и параллельно с этим происходит активация делений клеток коры корня, которая приводит к закладке примордия клубенька. Известно, что в регуляцию этих процессов могут быть вовлечены различные наборы регуляторов.

1.1.3. Сигнальная регуляция инфекционного процесса при развитии

симбиоза с ризобиями

При бобово-ризобиальном симбиозе инфицирование тканей корня является важным этапом, предшествующим образованию симбиотического клубенька. Известно два основных пути инфицирования - посредством формирования инфекционных нитей в корневых волосках и проникновение клубеньковых бактерий в ткани через разрывы эпидермиса (часто, в месте выхода боковых корней на поверхность главного корня). У объектов нашего исследования - растений гороха и люцерны, инфекционный процесс развивается при образовании инфекционных нитей в корневых волосках (Gage, 2004).

В ранее опубликованных работах подробно описана последовательность событий, предшествующих развитию внутриклеточной инфекции при бобово-ризобиальном симбиозе (рис. 1) (Fournier et al., 2015; Velandia et al., 2022). Клубеньковые бактерии, прикрепившиеся к поверхности кончика растущего корневого волоска, вызывают переориентацию его роста и скручивание. В конечном итоге, бактерии оказываются внутри структуры, которую называют инфекционная камера (Fournier et al., 2015) или инфекционный карман (Breakspear et al., 2014). В ней клубеньковые бактерии продолжают делиться, что приводит к формированию микроколонии этих бактерий. Под влиянием инокуляции происходит индукция синтеза ферментов у растений, в частности, специфичной пектатлиазы (NPL, от англ. nodule pectate lyase) и некоторых других, что влияет на пластичность клеточной стенки и приводит к инвагинации клеточной мембраны корневого волоска, предшествующей формированию инфекционной нити, по которой бактерии проникают в уже делящиеся клетки внутренних слоев коры корня.

В дальнейшем происходит выход клубеньковых бактерий из инфекционной нити и формируются бактероиды - бактериальные клетки с измененной морфологией, в которых синтезируется фермент нитрогеназа,

способная фиксировать молекулярный азот. Параллельно продолжается деление клеток коры, что приводит к формированию примордия клубенька, а затем и самого клубенька. Растения гороха посевного и люцерны усеченной формируют клубеньки недетерминированного типа, особенностью которых является сохранение меристемы и, соответственно, зональности в сформированном клубеньке. Дальнейший рост инфекционной нити проходит через несколько слоев клеток и имеет сложную регуляцию.

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Бовин Андрей Дмитриевич, 2025 год

Список литературы

1. Akiyama K., Matsuzaki K., Hayashi H. Plant sesquiterpenes induce hyphal branching in arbuscular mycorrhizal fungi. // Nature. 2005. № 7043 (435). C. 8247. DOI: 10.1038/nature03608.

2. Ali Shad M., Wang Y., Zhang H., Zhai S., Shalmani A., Li Y. Genetic analysis of GEFs and GDIs in rice reveals the roles of OsGEF5, OsGDIl, and OsGEF3 in the regulation of grain size and plant height // Crop Journal. 2023. № 2 (11). C. 345360. D0I:10.1016/j.cj.2022.07.018.

3. Alshammari S. O., Dakshanamurthy S., Ullah H. Small compounds targeting tyrosine phosphorylation of Scaffold Protein Receptor for Activated C Kinase1A (RACK1A) regulate auxin mediated lateral root development in Arabidopsis // Plant Signaling and Behavior. 2021. № 5 (16). D0I:10.1080/15592324.2021.1899488.

4. Antolin-Llovera M., Petutsching E. K., Ried M. K., Lipka V., Nürnberger T., Robatzek S., Parniske M. Knowing your friends and foes - plant receptor-like kinases as initiators of symbiosis or defence // New Phytologist. 2014. № 4 (204). C. 791-802. DOI: 10.1111/nph.13117.

5. Aranda-Sicilia M. N., Trusov Y., Maruta N., Chakravorty D., Zhang Y., Botella J. R. Heterotrimeric G proteins interact with defense-related receptor-like kinases in Arabidopsis // Journal of Plant Physiology. 2015. (188). C. 44-48. DOI: 10.1016/j.jplph.2015.09.005.

6. Azarakhsh M., Lebedeva M. A. Lateral Root versus Nodule: The Auxin-Cytokinin Interplay // Journal of Plant Growth Regulation. 2023. № 11 (42). C. 6903-6919. DOI: 10.1007/s00344-023-10983-4.

7. Bano N., Aalam S., Bag S. K. Tubby-like proteins (TLPs) transcription factor in different regulatory mechanism in plants: a review // Plant Molecular Biology. 2022. № 6 (110). C. 455-468. DOI: 10.1007/s11103-022-01301-9.

8. Bargmann B. O. R., Munnik T. The role of phospholipase D in plant stress responses // Current Opinion in Plant Biology. 2006. № 5 (9). C. 515-522. DOI: 10.1016/j.pbi.2006.07.011.

9. Bauer W. D. Infection of Legumes by Rhizobia // Annual Review of Plant Physiology. 1981. № 1 (32). C. 407-449. DOI: 10.1146/annurev.pp.32.060181.002203.

10. Berridge M. J. Inositol trisphosphate and calcium signalling mechanisms // Biochimica et Biophysica Acta - Molecular Cell Research. 2009. № 6 (1793). C. 933-940. DOI:10.1016/j.bbamcr.2008.10.005.

11. Betsuyaku S., Takahashi F., Kinoshita A., Miwa H., Shinozaki K., Fukuda H., Sawa S. Mitogen-activated protein kinase regulated by the CLAVATA receptors contributes to shoot apical meristem homeostasis. // Plant & cell physiology. 2011. № 1 (52). C. 14-29. DOI:10.1093/pcp/pcq157.

12. Binci F., Offer E., Crosino A., Sciascia I., Kleine-Vehn J., Genre A., Giovannetti M., Navazio L. Spatially and temporally distinct Ca2+ changes in Lotus japonicus roots orient fungal-triggered signalling pathways towards symbiosis or immunity // Journal of Experimental Botany. 2023. C. 1-36. D01:10.1093/jxb/erad360.

13. Bisht N. C., Jez J. M., Pandey S. An elaborate heterotrimeric G-protein family from soybean expands the diversity of plant G-protein networks // New Phytologist. 2011. № 1 (190). C. 35-48. D01:10.1111/j.1469-8137.2010.03581.x.

14. Botella J. R. Can heterotrimeric G proteins help to feed the world? // Trends in Plant Science. 2012. № 10 (17). C. 563-568. D01:10.1016/j.tplants.2012.06.002.

15. Bovin A. D., Dolgikh E. A. Role of the plant heterotrimeric G-proteins in the signal pathways regulation // Ecological genetics. 2019. № 2 (17). C. 43-54. DOI: 10.17816/ecogen17243-54.

16. Bovin A. D., Shirobokova S. A., Karakashev G. V., Dolgikh E. A. Inositol phosphates' synthesis in pea Pisum sativum L. root seedlings at the early stages after Rhizobium leguminosarum bv. viciae inoculation // Ecological genetics. 2023. № 1 (21). C. 5-17. DOI :10.17816/ecogen117412.

17. Breakspear A., Liu C., Roy S., Stacey N., Rogers C., Trick M., Morieri G., Mysore K. S., Wen J., Oldroyd G. E. D., Downie J. A., Murray J. D. The root hair "infectome" of medicago truncatula uncovers changes in cell cycle genes and reveals a requirement for auxin signaling in rhizobial infectionw // The Plant Cell Online. 2014. № 12 (26). C. 4680-4701. DOI:10.1105/tpc.114.133496.

18. Bruijn F. J. The common symbiotic signaling pathway ( CSSP or SYM ) // The Model Legume Medicago truncatula. 2020. C. 521-521. DOI: 10.1002/9781119409144.part8.

19. Brussel a. a. N. Van, Planque K., Quispel a. The Wall of Rhizobium leguminosarum in Bacteroid and Free-living Forms // Journal of General Microbiology. 1977. № 1 (101). C. 51-56. DOI:10.1099/00221287-101-1-51.

20. Brussel A. A. . van, Tak T., Wetselaar A., Pees E., Wijffelman C. . Small leguminosae as test plants for nodulation of Rhizobium leguminosarum and other rhizobia and agrobacteria harbouring a leguminosarum sym-plasmid // Plant Science Letters. 1982. № 3 (27). C. 317-325. DOI:10.1016/0304-4211(82)90134-1.

21. Caetano-Anolles G., Gresshoff P. M., Caetano-Anolles G., Gresshoff P. M. Plant genetic control of nodulation. // Annual review of microbiology. 1991. № 1 (45). C. 345-82. DOI: 10.1146/annurev.mi.45.100191.002021.

22. Cantos C. F., DePamphilis C. W., Assmann S. M. Extra-large G proteins have extra-large effects on agronomic traits and stress tolerance in maize and rice // Trends in Plant Science. 2023. № 9 (28). C. 1033-1044. DOI: 10.1016/j.tplants.2023.04.005.

23. Carrasco L., Cea P., Rocco P., Pena-Oyarzun D., Rivera-Mejias P., Sotomayor-

Flores C., Quiroga C., Criollo A., Ibarra C., Chiong M., Lavandero S. Role of heterotrimeric G protein and calcium in cardiomyocyte hypertrophy induced by IGF-1 // Journal of Cellular Biochemistry. 2014. № 4 (115). C. 712-720. D01:10.1002/jcb.24712.

24. Chabaud M., Fournier J., Brichet L., Abdou-Pavy I., Imanishi L., Brottier L., Pirolles E., Hocher V., Franche C., Bogusz D., Wall L. G., Svistoonoff S., Gherbi H., Barker D. G. Chitotetraose activates the fungal-dependent endosymbiotic signaling pathway in actinorhizal plant species. // PloS one. 2019. № 10 (14). C. e0223149. D01:10.1371/journal.pone.0223149.

25. Chabaud M., Genre A., Sieberer B. J., Faccio A., Fournier J., Novero M., Barker D. G., Bonfante P. Arbuscular mycorrhizal hyphopodia and germinated spore exudates trigger Ca2+spiking in the legume and nonlegume root epidermis // New Phytologist. 2011. № 1 (189). C. 347-355. D01:10.1111/j.1469-8137.2010.03464.x.

26. Chakraborty N., Raghuram N. Life, death and resurrection of plant GPCRs // Plant Molecular Biology. 2023. № 3 (111). C. 221-232. DOI:10.1007/s11103-022-01323-3.

27. Chang C., Schaller G. E., Patterson S. E., Kwok S. F., Meyerowitz E. M., Bleecker A. B. The TMK1 gene from Arabidopsis codes for a protein with structural and biochemical characteristics of a receptor protein kinase // Plant Cell. 1992. № 10 (4). C. 1263-1271. DOI: 10.1105/tpc.4.10.1263.

28. Charron D. D., Pingret J.-L. L., Chabaud M., Journet E.-P. P., Barker D. G. Pharmacological Evidence That Multiple Phospholipid Signaling Pathways Link Rhizobium Nodulation Factor Perception in Medicago truncatula Root Hairs to Intracellular Responses, Including Ca2+ Spiking and Specific ENOD Gene Expression // Plant Physiology. 2004. № 3 (136). C. 3582-3593. DOI: 10.1104/pp. 104.051110.

29. Chatukuta P., Dikobe T. B., Kawadza D. T., Sehlabane K. S., Takundwa M. M., Wong A., Gehring C., Ruzvidzo O. An Arabidopsis Clathrin Assembly Protein with a Predicted Role in Plant Defense Can Function as an Adenylate Cyclase. // Biomolecules. 2018. № 2 (8). C. 15. DOI:10.3390/biom8020015.

30. Chen J.-G., Gao Y., Jones A. M. Differential roles of Arabidopsis heterotrimeric G-protein subunits in modulating cell division in roots. // Plant physiology. 2006. № 3 (141). C. 887-97. DOI:10.1104/pp.106.079202.

31. Chen J. G., Ullah H., Temple B., Liang J., Guo J., Alonso J. M., Ecker J. R., Jones A. M. RACK1 mediates multiple hormone responsiveness and developmental processes in Arabidopsis // Journal of Experimental Botany. 2006. № 11 (57). C. 2697-2708. DOI: 10.1093/jxb/erl035.

32. Chen T., Zhu H., Ke D., Cai K., Wang C., Gou H., Hong Z., Zhang Z. A MAP Kinase Kinase Interacts with SymRK and Regulates Nodule Organogenesis in Lotus japonicus // the Plant Cell Online. 2012. № 2 (24). C. 823-838.

DOI: 10.1105/tpc. 112.095984.

33. Cheng Z., Li J. F., Niu Y., Zhang X. C., Woody O. Z., Xiong Y., Djonovic S., Millet Y., Bush J., McConkey B. J., Sheen J., Ausubel F. M. Pathogen-secreted proteases activate a novel plant immune pathway // Nature. 2015. № 7551 (521). C. 213-216. DOI: 10.103 8/nature 14243.

34. Cheon C. I., Lee N. G., Siddique A. B., Bal A. K., Verma D. P. Roles of plant homologs of Rab1p and Rab7p in the biogenesis of the peribacteroid membrane, a subcellular compartment formed de novo during root nodule symbiosis. // The EMBO journal. 1993. № 11 (12). C. 4125-35. DOI:10.1002/j.1460-2075.1993.tb06096.x.

35. Chiu C. H., Jarratt-Barnham E., Hull R., Paszkowski U. Molecular genetics of arbuscular mycorrhizal symbiosis Elsevier, 2023.C. 67-97. DOI:10.1016/B978-0-323-91734-6.00019-3.

36. Choi Y., Lee Y., Hwang J. U. Arabidopsis ROP9 and ROP10 GTPases differentially regulate auxin and ABA responses // Journal of Plant Biology. 2014. № 4 (57). C. 245-254. DOI:10.1007/s12374-014-0029-x.

37. Choudhury S. R., Bisht N. C., Thompson R., Todorov O., Pandey S. Conventional and novel gy protein families constitute the heterotrimeric g-protein signaling network in soybean // PLoS ONE. 2011. № 8 (6). DOI: 10.1371/journal.pone.0023361.

38. Choudhury S. R., Pandey S. Specific Subunits of Heterotrimeric G Proteins Play Important Roles during Nodulation in Soybean // Plant Physiology. 2013. № 1 (162). C. 522-533. DOI: 10.1104/pp. 113.215400.

39. Choudhury S. R., Pandey S. Phosphorylation-Dependent Regulation of G-Protein Cycle during Nodule Formation in Soybean. // The Plant cell. 2015. № 11 (27). C. 3260-76. DOI: 10.1105/tpc.15.00517.

40. Choudhury S. R., Pandey S. Heterotrimeric G-protein complex and its role in regulation of nodule development // Exocytosis and Cell Research. 2016. № 2 (27). C. 29-35.

41. Cooke A., Charpentier M. Encoding nuclear calcium oscillations in root symbioses Wiley, 2019.C. 461-466. DOI:10.1002/9781119409144.ch58.

42. Cui Y., Jiang N., Xu Z., Xu Q. Heterotrimeric G protein are involved in the regulation of multiple agronomic traits and stress tolerance in rice // BMC Plant Biology. 2020. № 1 (20). C. 1-13. DOI:10.1186/s12870-020-2289-6.

43. Dai N., Wang W., Patterson S. E., Bleecker A. B. The TMK Subfamily of Receptor-Like Kinases in Arabidopsis Display an Essential Role in Growth and a Reduced Sensitivity to Auxin // PLoS ONE. 2013. № 4 (8). C. 1-12. DOI: 10.1371/journal.pone.0060990.

44. Demidchik V., Shabala S. Mechanisms of cytosolic calcium elevation in plants: the role of ion channels, calcium extrusion systems and NADPH oxidase-mediated «ROS-Ca2+ Hub» // Functional Plant Biology. 2018. № 2 (45). C. 9. DOI: 10.1071/FP16420.

45. Deveaux Y., Toffano-Nioche C., Claisse G., Thareau V., Morin H., Laufs P., Moreau H., Kreis M., Lecharny A. Genes of the most conserved WOX clade in plants affect root and flower development in Arabidopsis // BMC Evolutionary Biology. 2008. № 1 (8). C. 1-19. DOI:10.1186/1471-2148-8-291.

46. Ding L., Pandey S., Assmann S. M. Arabidopsis extra-large G proteins (XLGs) regulate root morphogenesis // Plant Journal. 2008. № 2 (53). C. 248-263. DOI: 10.1111/j.1365-313X.2007.03335.x.

47. Dowd D. R., MacDonald P. N., Komm B. S., Haussler M. R., Miesfeld R. Evidence for early induction of calmodulin gene expression in lymphocytes undergoing glucocorticoid-mediated apoptosis // Journal of Biological Chemistry. 1991. № 28 (266). C. 18423-18426. DOI:10.1016/s0021-9258(18)55076-6.

48. Du H., Liu L., You L., Yang M., He Y., Li X., Xiong L. Characterization of an inositol 1,3,4-trisphosphate 5/6-kinase gene that is essential for drought and salt stress responses in rice // Plant Molecular Biology. 2011. № 6 (77). C. 547-563. DOI: 10.1007/s11103-011-9830-9.

49. Ehrhardt D. W., Wais R., Long S. R. Calcium Spiking in Plant Root Hairs Responding to Rhizobium Nodulation Signals // Cell. 1996. № 5 (85). C. 673-681. DOI: 10.1016/S0092-8674(00)81234-9.

50. Endre G., Kereszt A., Kevei Z., Mihacea S., Kalo P., Kiss G. B. A receptor kinase gene regulating symbiotic nodule development. // Nature. 2002. № 6892 (417). C. 962-6. DOI: 10.1038/nature00842.

51. Fan L.-M., Zhang W., Chen J.-G., Taylor J. P., Jones A. M., Assmann S. M. Abscisic acid regulation of guard-cell K + and anion channels in Gp- and RGS-deficient Arabidopsis lines // Proceedings of the National Academy of Sciences. 2008. № 24 (105). C. 8476-8481. DOI:10.1073/pnas.0800980105.

52. Feher A. A Common Molecular Signature Indicates the Pre-Meristematic State of Plant Calli // International Journal of Molecular Sciences. 2023. № 17 (24). DOI:10.3390/ijms241713122.

53. Fletcher J. C., Brand U., Running M. P., Simon R., Meyerowitz E. M. Signaling of cell fate decisions by CLAVATA3 in Arabidopsis shoot meristems. // Science (New York, N.Y.). 1999. № 5409 (283). C. 1911-4. DOI: 10.1126/science.283.5409.1911.

54. Fournier J., Teillet A., Chabaud M., Ivanov S., Genre A., Limpens E., Carvalho-Niebel F. De, Barker D. G. Remodeling of the infection chamber before infection thread formation reveals a two-step mechanism for rhizobial entry into the host

legume root hair // Plant Physiology. 2015. № 4 (167). C. 1233-1242. DOI: 10.1104/pp. 114.253302.

55. Freymark G., Diehl T., Miklis M., Romeis T., Panstruga R. Antagonistic control of powdery mildew host cell entry by barley calcium-dependent protein kinases (CDPKs) // Molecular Plant-Microbe Interactions. 2007. № 10 (20). C. 1213-1221. DOI: 10.1094/MPMI-20-10-1213.

56. Gage D. J. Infection and invasion of roots by symbiotic, nitrogen-fixing rhizobia during nodulation of temperate legumes // Microbiology and molecular biology reviews: MMBR. 2004. № 2 (68). C. 280-300. DOI:10.1128/MMBR.68.2.280-300.2004.

57. Gao J., Liang W., Liu C., Xie F., Murray J. D. Unraveling the rhizobial infection thread 2024. № January. C. 1-11.

58. Gao J. P., Xu P., Wang M., Zhang X., Yang J., Zhou Y., Murray J. D., Song C. P., Wang E. Nod factor receptor complex phosphorylates GmGEF2 to stimulate ROP signaling during nodulation // Current Biology. 2021. № 16 (31). C. 3538-3550.e5. D0I:10.1016/j.cub.2021.06.011.

59. Gao J., Xu X., Huang K., Liang Z. Fungal G-Protein-Coupled Receptors: A Promising Mediator of the Impact of Extracellular Signals on Biosynthesis of Ochratoxin A // Frontiers in Microbiology. 2021. № February (12). C. 1-15. D0I:10.3389/fmicb.2021.631392.

60. Gargantini P. R., Gonzalez-Rizzo S., Chinchilla D., Raices M., Giammaria V., Ulloa R. M., Frugier F., Crespi M. D. A CDPK isoform participates in the regulation of nodule number in Medicago truncatula // Plant Journal. 2006. № 6 (48). C. 843856. DOI:10.1111/j.1365-313X.2006.02910.x.

61. Geiger D., Scherzer S., Mumm P., Marten I., Ache P., Matschi S., Liese A., Wellmann C., Al-Rasheid K. A. S., Grill E., Romeis T., Hedrich R. Guard cell anion channel SLAC1 is regulated by CDPK protein kinases with distinct Ca 2+ affinities // Proceedings of the National Academy of Sciences. 2010. № 17 (107). C. 80238028. DOI: 10.1073/pnas.0912030107.

62. Geiger D., Scherzer S., Mumm P., Stange A., Marten I., Bauer H., Ache P., Matschi S., Liese A., Al-Rasheid K. A. S., Romeis T., Hedrich R. Activity of guard cell anion channel SLAC1 is controlled by drought-stress signaling kinase-phosphatase pair // Proceedings of the National Academy of Sciences. 2009. № 50 (106). C. 21425-21430. DOI:10.1073/pnas.0912021106.

63. Genre A., Chabaud M., Balzergue C., Puech-Pages V., Novero M., Rey T., Fournier J., Rochange S., Becard G., Bonfante P., Barker D. G. Short-chain chitin oligomers from arbuscular mycorrhizal fungi trigger nuclear Ca2+ spiking in Medicago truncatula roots and their production is enhanced by strigolactone. // The New phytologist. 2013. (198). C. 190-202. DOI:10.1111/nph.12146.

64. Gifford J. L., Walsh M. P., Vogel H. J. Structures and metal-ion-binding properties of the Ca2+-binding helix-loop-helix EF-hand motifs // Biochemical Journal. 2007. № 2 (405). C. 199-221. DOI:10.1042/BJ20070255.

65. Goh T., Joi S., Mimura T., Fukaki H. The establishment of asymmetry in Arabidopsis lateral root founder cells is regulated by LBD16/ASL18 and related LBD/ASL proteins // Development. 2012. № 5 (139). C. 883-893. DOI: 10.1242/dev.071928.

66. Gonzalez-Rizzo S., Crespi M., Frugier F. The Medicago truncatula CRE1 Cytokinin Receptor Regulates Lateral Root Development and Early Symbiotic Interaction with Sinorhizobium meliloti // the Plant Cell Online. 2006. № 10 (18). C. 2680-2693. DOI: 10.1105/tpc.106.043778.

67. Grossman G. H., Beight C. D., Ebke L. A., Pauer G. J. ., Hagstrom S. A. Interaction of Tubby-Like Protein-1 (Tulp1) and Microtubule-Associated Protein (MAP) 1A and MAP1B in the Mouse Retina 2014.C. 511-518. DOI:10.1007/978-1-4614-3209-8_65.

68. Guo L., Mishra G., Taylor K., Wang X. Phosphatidic acid binds and stimulates arabidopsis sphingosine kinases // Journal of Biological Chemistry. 2011. № 15 (286). C. 13336-13345. DOI:10.1074/jbc.M110.190892.

69. Hagen G. Auxin signal transduction // Essays in Biochemistry. 2015. (58). C. 112. DOI:10.1042/BSE0580001.

70. Haney C. H., Long S. R. Plant flotillins are required for infection by nitrogen-fixing bacteria // Proceedings of the National Academy of Sciences. 2010. № 1 (107). C. 478-483. DOI:10.1073/pnas.0910081107.

71. Hartog M. Den, Musgrave A., Munnik T. Nod factor-induced phosphatidic acid and diacylglycerol pyrophosphate formation: a role for phospholipase C and D in root hair deformation. // The Plant journal: for cell and molecular biology. 2001. № 1 (25). C. 55-65. DOI: 10.1046/j.1365-313x.2001.00931.x.

72. Hartog M. den, Verhoef N., Munnik T. Nod Factor and Elicitors Activate Different Phospholipid Signaling Pathways in Suspension-Cultured Alfalfa Cells // Plant Physiology. 2003. № 1 (132). C. 311-317. DOI:10.1104/pp.102.017954.

73. Hauser F., Li Z., Waadt R., Schroeder J. I. SnapShot: Abscisic Acid Signaling // Cell. 2017. № 7 (171). C. 1708-1708.e0. DOI:10.1016/j.cell.2017.11.045.

74. He Y., Meng X. MAPK Signaling: Emerging Roles in Lateral Root Formation // Trends in Plant Science. 2020. № 2 (25). C. 126-129. DOI: 10.1016/j.tplants.2019.11.006.

75. Hebe G., Hager A., Salzer P. Initial signalling processes induced by elicitors of ectomycorrhiza-forming fungi in spruce cells can also be triggered by G-protein-activating mastoparan and protein phosphatase-inhibiting cantharidin // Planta. 1999. № 3 (207). C. 418-425. DOI:10.1007/s004250050500.

76. Hepler J. R. Emerging roles for RGS proteins in cell signalling // Trends in Pharmacological Sciences. 1999. № 9 (20). C. 376-382. DOI:10.1016/S0165-6147(99)01369-3.

77. Horváth B., Yeun L. H., Domonkos Á., Halász G., Gobbato E., Ayaydin F., Miró K., Hirsch S., Sun J., Tadege M., Ratet P., Mysore K. S., Ané J. M., Oldroyd G. E. D., Kaló P. Medicago truncatula IPD3 is a member of the common symbiotic signaling pathway required for rhizobial and mycorrhizal symbioses // Molecular Plant-Microbe Interactions. 2011. № 11 (24). C. 1345-1358. DOI:10.1094/MPMI-01-11-0015.

78. Hrbácková M., Luptovciak I., Hlavácková K., Dvorák P., Tichá M., Samajová O., Novák D., Bednarz H., Niehaus K., Ovecka M., Samaj J. Overexpression of alfalfa SIMK promotes root hair growth, nodule clustering and shoot biomass production. // Plant biotechnology journal. 2021. № 4 (19). C. 767-784. DOI: 10.1111/pbi. 13503.

79. Huang R., Zheng R., He J., Zhou Z., Wang J., Xiong Y., Xu T. Noncanonical auxin signaling regulates cell division pattern during lateral root development // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 2019. № 42 (116). C. 21285-21290. DOI:10.1073/pnas.1910916116.

80. Ikeuchi M., Iwase A., Ito T., Tanaka H., Favero D. S., Kawamura A., Sakamoto S., Wakazaki M., Tameshige T., Fujii H., Hashimoto N., Suzuki T., Hotta K., Toyooka K., Mitsuda N., Sugimoto K. Wound-inducible WUSCHEL-RELATED HOMEOBOX 13 is required for callus growth and organ reconnection // Plant Physiology. 2022. № 1 (188). C. 425-441. DOI:10.1093/plphys/kiab510.

81. Ishida A., Shigeri Y., Taniguchi T., Kameshita I. Protein phosphatases that regulate multifunctional Ca2+/calmodulin-dependent protein kinases: from biochemistry to pharmacology // Pharmacology & Therapeutics. 2003. № 3 (100). C. 291-305. DOI : 10. 1016/j. pharmthera.2003.09.003.

82. Ishida S., Takahashi Y., Nagata T. The mode of expression and promoter analysis of the arcA gene, an auxin-regulated gene in tobacco BY-2 cells // Plant and Cell Physiology. 1996. № 4 (37). C. 439-448. DOI: 10.1093/oxfordjournals.pcp.a028965.

83. Ishida T., Tabata R., Yamada M., Aida M., Mitsumasu K., Fujiwara M., Yamaguchi K., Shigenobu S., Higuchi M., Tsuji H., Shimamoto K., Hasebe M., Fukuda H., Sawa S. Heterotrimeric G proteins control stem cell proliferation through CLAVATA signaling in Arabidopsis // EMBO reports. 2016. № 8 (17). C. 12361236. DOI: 10.15252/embr.201678010.

84. Islas-Flores T., Guillén G., Islas-Flores I., San Román-Roque C., Sánchez F., Loza-Tavera H., Bearer E. L., Villanueva M. A. Germination behavior, biochemical features and sequence analysis of the RACK1/arcA homolog from Phaseolus vulgaris // Physiologia Plantarum. 2009. № 3 (137). C. 264-280.

DOI: 10.1111/j.1399-3054.2009.01280.x.

85. Islas-Flores T., Rahman A., Ullah H., Villanueva M. A. The Receptor for Activated C Kinase in Plant Signaling: Tale of a Promiscuous Little Molecule // Frontiers in Plant Science. 2015. № December (6). C. 1-19. DOI: 10.3389/fpls.2015.01090.

86. Isner J.-C., Maathuis F. J. M. cGMP signalling in plants: from enigma to main stream // Functional Plant Biology. 2018. № 2 (45). C. 93. DOI:10.1071/FP16337.

87. Ivanovici A., Laffont C., Larrainzar E., Patel N., Winning C. S., Lee H.-C., Imin N., Frugier F., Djordjevic M. A. The Medicago SymCEP7 hormone increases nodule number via shoots without compromising lateral root number // Plant Physiology. 2023. № 3 (191). C. 2012-2026. DOI:10.1093/plphys/kiad012.

88. Jain N., Khurana P., Khurana J. P. AtTLP2, a Tubby-like protein, plays intricate roles in abiotic stress signalling // Plant Cell Reports. 2023. № 2 (42). C. 235-252. DOI: 10.1007/s00299-022-02953-z.

89. Jardinaud M.-F., Boivin S., Rodde N., Catrice O., Kisiala A., Lepage A., Moreau S., Roux B., Cottret L., Sallet E., Brault M., Emery R. J. N., Gouzy J., Frugier F., Gamas P. A Laser Dissection-RNAseq Analysis Highlights the Activation of Cytokinin Pathways by Nod Factors in the Medicago truncatula Root Epidermis // Plant Physiology. 2016. № 3 (171). C. 2256-2276. DOI:10.1104/pp.16.00711.

90. Jin Y., Liu H., Luo D., Yu N., Dong W., Wang C., Zhang X., Dai H., Yang J., Wang E. DELLA proteins are common components of symbiotic rhizobial and mycorrhizal signalling pathways // Nature Communications. 2016. (7). C. 1-14. DOI: 10.1038/ncomms 12433.

91. Jones A. M. A Reevaluation of the Role of the Heterotrimeric G Protein in Coupling Light Responses in Arabidopsis // Plant Physiology. 2003. № 4 (131). C. 1623-1627. DOI:10.1104/pp. 102.017624.

92. Jumper J., Evans R., Pritzel A., Green T., Figurnov M., Ronneberger O., Tunyasuvunakool K., Bates R., Zidek A., Potapenko A., Bridgland A., Meyer C., Kohl S. A. A., Ballard A. J., Cowie A., Romera-Paredes B., Nikolov S., Jain R., Adler J., Back T., Petersen S., Reiman D., Clancy E., Zielinski M., Steinegger M., Pacholska M., Berghammer T., Bodenstein S., Silver D., Vinyals O., Senior A. W., Kavukcuoglu K., Kohli P., Hassabis D. Highly accurate protein structure prediction with AlphaFold // Nature. 2021. № 7873 (596). C. 583-589. DOI:10.1038/s41586-021-03819-2.

93. Kawasaki T., Yamada K., Yoshimura S., Yamaguchi K. Chitin receptor-mediated activation of MAP kinases and ROS production in rice and Arabidopsis // Plant Signaling and Behavior. 2017. № 9 (12). C. 1-5. DOI: 10.1080/15592324.2017.1361076.

94. Ke D., Fang Q., Chen C., Zhu H., Chen T., Chang X., Yuan S., Kang H., Ma L.,

Hong Z., Zhang Z. The small GTPase ROP6 interacts with NFR5 and is involved in nodule formation in Lotus japonicus // Plant Physiology. 2012. № 1 (159). C. 131— 143. D01:10.1104/pp. 112.197269.

95. Kevei Z., Lougnon G., Mergaert P., Horvath G. V., Kereszt A., Jayaraman D., Zaman N., Marcel F., Regulski K., Kiss G. B., Kondorosi A., Endre G., Kondorosi E., Ane J.-M. 3-Hydroxy-3-Methylglutaryl Coenzyme A Reductase1 Interacts with NORK and Is Crucial for Nodulation in Medicago truncatula // The Plant Cell. 2007. № 12 (19). C. 3974-3989. D01:10.1105/tpc.107.053975.

96. Kiirika L. M., Bergmann H. F., Schikowsky C., Wimmer D., Korte J., Schmitz U., Niehaus K., Colditz F. Silencing of the Rac1 GTPase MtRoP9 in medicago truncatula stimulates early mycorrhizal and oomycete root colonizations but negatively affects rhizobial infection // Plant Physiology. 2012. № 1 (159). C. 501516. DOI: 10.1104/pp. 112.193706.

97. Kim D., Paggi J. M., Park C., Bennett C., Salzberg S. L. Graph-based genome alignment and genotyping with HISAT2 and HISAT-genotype // Nature Biotechnology. 2019. № 8 (37). C. 907-915. DOI:10.1038/s41587-019-0201-4.

98. Kinoshita A., Betsuyaku S., Osakabe Y., Mizuno S., Nagawa S., Stahl Y., Simon R., Yamaguchi-Shinozaki K., Fukuda H., Sawa S. RPK2 is an essential receptor-like kinase that transmits the CLV3 signal in Arabidopsis // Development. 2010. № 22 (137). C. 3911-3920. D0I:10.1242/dev.061747.

99. Kirienko A. N., Porozov Y. B., Malkov N. V., Akhtemova G. A., Signor C. Le, Thompson R., Saffray C., Dalmais M., Bendahmane A., Tikhonovich I. A., Dolgikh E. A. Role of a receptor-like kinase K1 in pea Rhizobium symbiosis development // Planta. 2018. № 5 (248). C. 1101-1120. D0I:10.1007/s00425-018-2944-4.

100. Kleyn P. W., Fan W., Kovats S. G., Lee J. J., Pulido J. C., Wu Y., Berkemeier L. R., Misumi D. J., Holmgren L., Charlat O., Woolf E. A., Tayber O., Brody T., Shu P., Hawkins F., Kennedy B., Baldini L., Ebeling C., Alperin G. D., Deeds J., Lakey N. D., Culpepper J., Chen H., Glucksmann-Kuis M. A., Carlson G. A., Duyk G. M., Moore K. J. Identification and Characterization of the Mouse Obesity Gene // Cell. 1996. (85). C. 281-290.

101. Kobilka B. The structural basis of G-protein-coupled receptor signaling (Nobel Lecture). // Angewandte Chemie (International ed. in English). 2013. № 25 (52). C. 6380-8. DOI:10.1002/anie.201302116.

102. Kosslak R. M., Bohlool B. Ben Suppression of nodule development of one side of a split-root system of soybeans caused by prior inoculation of the other side. // Plant physiology. 1984. № 1 (75). C. 125-30. DOI:10.1104/pp.75.1.125.

103. Krebs E. G., Beavo J. A. Phosphorylation-Dephosphorylation of Enzymes // Annual Review of Biochemistry. 1979. № 1 (48). C. 923-959. DOI: 10.1146/annurev.bi.48.070179.004423.

104. Kreplak J., Madoui M.-A., Cápal P., Novák P., Labadie K., Aubert G., Bayer P. E., Gali K. K., Syme R. A., Main D., Klein A., Bérard A., Vrbová I., Fournier C., d'Agata L., Belser C., Berrabah W., Toegelová H., Milec Z., Vrána J., Lee H., Kougbeadjo A., Térézol M., Huneau C., Turo C. J., Mohellibi N., Neumann P., Falque M., Gallardo K., McGee R., Tar'an B., Bendahmane A., Aury J.-M., Batley J., Paslier M.-C. Le, Ellis N., Warkentin T. D., Coyne C. J., Salse J., Edwards D., Lichtenzveig J., Macas J., Dolezel J., Wincker P., Burstin J. A reference genome for pea provides insight into legume genome evolution // Nature Genetics. 2019. № 9 (51). C. 1411-1422. D01:10.1038/s41588-019-0480-1.

105. Krinke O., Novotná Z., Valentová O., Martinec J. Inositol trisphosphate receptor in higher plants: Is it real? // Journal of Experimental Botany. 2007. № 3 (58). C. 361-376. DOI: 10.1093/jxb/erl220.

106. Lace B., Su C., Perez D. I., Rodriguez-Franco M., Vernié T., Batzenschlager M., Egli S., Liu C. W., Ott T. RPG acts as a central determinant for infectosome formation and cellular polarization during intracellular rhizobial infections // eLife. 2023. (12). C. 1-33. DOI:10.7554/elife.80741.

107. Laffont C., Huault E., Gautrat P., Endre G., Kalo P., Bourion V., Duc G., Frugier F. Independent Regulation of Symbiotic Nodulation by the SUNN Negative and CRA2 Positive Systemic Pathways // Plant physiology. 2019. № 1 (180). C. 559-570. DOI:10.1104/pp.18.01588.

108. Larriba E., Nicolás-Albujer M., Sánchez-García A. B., Pérez-Pérez J. M. Identification of Transcriptional Networks Involved in De Novo Organ Formation in Tomato Hypocotyl Explants // International Journal of Molecular Sciences. 2022. № 24 (23). DOI:10.3390/ijms232416112.

109. Laux T., Mayer K. F., Meyerowitz E. M., et al. The WUSCHEL gene is required for shoot and floral meristem integrity in Arabidopsis. // Development (Cambridge, England). 1996. № 1 (122). C. 87-96. DOI:10.1105/tpc. 1.1.37.

110. Lee M.-O., Cho K., Kim S.-H., Jeong S.-H., Kim J.-A., Jung Y.-H., Shim J., Shibato J., Rakwal R., Tamogami S., Kubo A., Agrawal G. K., Jwa N.-S. Novel rice OsSIPK is a multiple stress responsive MAPK family member showing rhythmic expression at mRNA level. // Planta. 2008. № 5 (227). C. 981-90. DOI: 10.1007/s00425-007-0672-2.

111. Lee S. C., Lan W., Buchanan B. B., Luan S. A protein kinase-phosphatase pair interacts with an ion channel to regulate ABA signaling in plant guard cells // Proceedings of the National Academy of Sciences. 2009. № 50 (106). C. 2141921424. DOI: 10.1073/pnas.0910601106.

112. Lei M. J., Wang Q., Li X., Chen A., Luo L., Xie Y., Li G., Luo D., Mysore K. S., Wen J., Xie Z. P., Staehelin C., Wang Y. Z. The small Gtpase ROP10 of medicago truncatula is required for both tip growth of root hairs and nod factor-induced root hair deformation // Plant Cell. 2015. № 3 (27). C. 806-822.

DOI: 10.1105/tpc. 114.135210.

113. Leppyanen I. V., Bovin A. D., Dolgikh E. A. ROLE OF HETEROTRIMERIC G-PROTEINS IN THE SIGNAL REGULATION OF LEGUME PLANTS AND SIMBIOTIC AND PATHOGENIC MICROORGANISMS INTERACTION SIPPB SB RAS, 2018.C. 462-465. DOI:10.31255/978-5-94797-319-8-462-465.

114. Leppyanen I. V., Kirienko A. N., Dolgikh E. A. Agrobacterium rhizogenes-mediated transformation of Pisum sativum L. Roots as a tool for studying the mycorrhizal and root nodule symbioses // PeerJ. 2019. № 3 (2019). DOI :10.7717/peerj .6552.

115. Lerouge P., Roche P., Faucher C., Maillet F., Truchet G., Prome J. C., Denarie J. Symbiotic host-specificity of Rhizobium meliloti is determined by a sulphated and acylated glucosamine oligosaccharide signal // Nature. 1990. (344). C. 781.

116. Li L., Wright S. J., Krystofova S., Park G., Borkovich K. A. Heterotrimeric G Protein Signaling in Filamentous Fungi // Annual Review of Microbiology. 2007. № 1 (61). C. 423-452. DOI:10.1146/annurev.micro.61.080706.093432.

117. Li X., Zheng Z., Kong X., Xu J., Qiu L., Sun J., Reid D., Jin H., Andersen S. U., Oldroyd G. E. D., Stougaard J., Allan Downie J., Xie F. Atypical receptor kinase RINRK1 required for rhizobial infection but not nodule development in lotus japonicus // Plant Physiology. 2019. № 2 (181). C. 804-816. DOI: 10.1104/pp. 19.00509.

118. Lian H., Xu P., He S., Wu J., Pan J., Wang W., Xu F., Wang S., Pan J., Huang J., Yang H. Q. Photoexcited CRYPTOCHROME 1 Interacts Directly with G-Protein p Subunit AGB1 to Regulate the DNA-Binding Activity of HY5 and Photomorphogenesis in Arabidopsis // Molecular Plant. 2018. № 10 (11). C. 12481263. DOI:10.1016/j.molp.2018.08.004.

119. Liao R., Wei X., Zhao Y., Xie Z., Nath U. K., Yang S., Su H., Wang Z., Li L., Tian B., Wei F., Yuan Y., Zhang X. bra-miR167a Targets ARF8 and Negatively Regulates Arabidopsis thaliana Immunity against Plasmodiophora brassicae // International Journal of Molecular Sciences. 2023. № 14 (24). DOI: 10.3390/ijms241411850.

120. Liao Y., Smyth G. K., Shi W. FeatureCounts: An efficient general purpose program for assigning sequence reads to genomic features // Bioinformatics. 2014. № 7 (30). C. 923-930. DOI:10.1093/bioinformatics/btt656.

121. Limpens E., Franken C., Smit P., Willemse J., Bisseling T., Geurts R. LysM Domain Receptor Kinases Regulating Rhizobial Nod Factor-Induced Infection // Science. 2003. № 5645 (302). C. 630-633. DOI:10.1126/science.1090074.

122. Limpens E., Ivanov S., Esse W. van, Voets G., Fedorova E., Bisseling T. Medicago N2-fixing symbiosomes acquire the endocytic identity marker Rab7 but delay the acquisition of vacuolar identity. // The Plant cell. 2009. № 9 (21). C. 2811-

28. DOI: 10.1105/tpc.108.064410.

123. Liu C., Ye X., Zou L., Xiang D., Wu Q., Wan Y., Wu X., Zhao G. Genome-wide identification of genes involved in heterotrimeric G-protein signaling in Tartary buckwheat (Fagopyrum tataricum) and their potential roles in regulating fruit development // International Journal of Biological Macromolecules. 2021. (171). C. 435-447. DOI:10.1016/j.ijbiomac.2021.01.016.

124. Liu J. O. Calmodulin-dependent phosphatase, kinases, and transcriptional corepressors involved in T-cell activation // Immunological Reviews. 2009. № 1 (228). C. 184-198. DOI:10.1111/j.1600-065X.2008.00756.x.

125. Liu J., Rutten L., Limpens E., Molen T. Van Der, Velzen R. Van, Chen R., Chen Y., Geurts R., Kohlen W., Kulikova O., Bisseling T. A remote cis-regulatory region is required for nin expression in the pericycle to initiate nodule primordium formation in medicago truncatula // Plant Cell. 2019. № 1 (31). C. 68-83. DOI: 10.1105/tpc.18.00478.

126. Livak K. J., Schmittgen T. D. Analysis of relative gene expression data using real-time quantitative PCR and the 2-AACT method // Methods. 2001. № 4 (25). C. 402-408. DOI: 10.1006/meth.2001.1262.

127. Lomovatskaya L. A., Kuzakova O. V., Goncharova A. M., Romanenko A. S. Implication of cAMP in Regulation of Hydrogen Peroxide Level in Pea Seedling Roots under Biotic Stress // Russian Journal of Plant Physiology. 2020. № 3 (67). C. 435-442. DOI: 10.1134/S1021443720020107.

128. Lomovatskaya L. A., Kuzakova O. V., Romanenko A. S., Goncharova A. M. Activities of Adenylate Cyclase and Changes in cAMP Concentration in Root Cells of Pea Seedlings Infected with Mutualists and Phytopathogens // Russian Journal of Plant Physiology. 2018. № 4 (65). C. 588-597. DOI:10.1134/S1021443718030056.

129. Los Santos-Briones C. De, Cárdenas L., Estrada-Navarrete G., Santana O., Minero-García Y., Quinto C., Sánchez F. GTPyS antagonizes the mastoparan-induced in vitro activity of PIP2-phospholipase C from symbiotic root nodules of Phaseolus vulgaris // Physiologia Plantarum. 2009. № 3 (135). C. 237-245. DOI: 10.1111/j.1399-3054.2008.01184.x.

130. Ma X., Li Q. H., Yu Y. N., Qiao Y. M., Haq S. U., Gong Z. H. The CBL-CIPK pathway in plant response to stress signals // International Journal of Molecular Sciences. 2020. № 16 (21). C. 1-27. DOI:10.3390/ijms21165668.

131. Madsen E. B., Madsen L. H., Radutoiu S., Sato S., Kaneko T., Tabata S., Sandal N. A receptor kinase gene of the LysM type is involved in legume perception of rhizobial signals // Nature. 2003. № 425. C. 637-640.

132. Maillet F., Poinsot V., André O., Puech-Pagés V., Haouy A., Gueunier M., Cromer L., Giraudet D., Formey D., Niebel A., Martinez E. A., Driguez H., Bécard G., Dénarié J. Fungal lipochitooligosaccharide symbiotic signals in arbuscular

mycorrhiza // Nature. 2011. № 7328 (469). C. 58-64. DOI:10.1038/nature09622.

133. Marone G., Columbo M., Poto S., Bianco P., Condorelli M. Calmodulin and Human Inflammatory Reactions Boston, MA: Springer US, 1984.C. 225-230. DOI: 10.1007/978-1 -4684-4649-4_28.

134. Martín M. L., Busconi L. Membrane localization of a rice calcium-dependent protein kinase (CDPK) is mediated by myristoylation and palmitoylation // The Plant Journal. 2000. № 4 (24). C. 429-435. DOI:10.1111/j.1365-313X.2000.00889.x.

135. Mathesius U., Bayliss C., Weinman J. J., Schlaman H. R. M., Spaink H. P., Rolfe B. G., McCully M. E., Djordjevic M. A. Flavonoids Synthesized in Cortical Cells During Nodule Initiation Are Early Developmental Markers in White Clover // Molecular Plant-Microbe Interactions. 1998. № 12 (11). C. 1223-1232. DOI: 10.1094/MPMI.1998.11.12.1223.

136. McKhann H. I., Frugier F., Petrovics G., Coba De La Peña T., Jurkevitch E., Brown S., Kondorosi E., Kondorosi A., Crespi M. Cloning of a WD-repeat-containing gene from alfalfa (Medicago sativa): A role in hormone-mediated cell division? // Plant Molecular Biology. 1997. № 5 (34). C. 771-780. DOI: 10.1023/A: 1005899410389.

137. Misra S., Wu Y., Venkataraman G., Sopory S. K., Tuteja N. Heterotrimeric G-protein complex and G-protein-coupled receptor from a legume (Pisum sativum): Role in salinity and heat stress and cross-talk with phospholipase C // Plant Journal. 2007. № 4 (51). C. 656-669. DOI:10.1111/j.1365-313X.2007.03169.x.

138. Miyakawa-Naito A., Uhlén P., Lal M., Aizman O., Mikoshiba K., Brismar H., Zelenin S., Aperia A. Cell Signaling Microdomain with Na,K-ATPase and Inositol 1,4,5-Trisphosphate Receptor Generates Calcium Oscillations // Journal of Biological Chemistry. 2003. № 50 (278). C. 50355-50361. DOI: 10.1074/jbc.M305378200.

139. Mohd-Radzman N. A., Laffont C., Ivanovici A., Patel N., Reid D., Stougaard J., Frugier F., Imin N., Djordjevic M. A. Different pathways act downstream of the CEP peptide receptor CRA2 to regulate lateral root and nodule development // Plant Physiology. 2016. № 4 (171). C. 2536-2548. DOI:10.1104/pp.16.00113.

140. Montiel J., Fonseca-García C., Quinto C. Phylogeny and expression of nadph oxidases during symbiotic nodule formation // Agriculture (Switzerland). 2018. № 11 (8). C. 1-9. DOI: 10.3390/agriculture8110179.

141. Moreau C., Gautrat P., Frugier F. Nitrate-induced CLE35 signaling peptides inhibit nodulation through the SUNN receptor and miR2111 repression // Plant Physiology. 2021. № 3 (185). C. 1216-1228. DOI:10.1093/PLPHYS/KIAA094.

142. Mori I. C., Murata Y., Yang Y., Munemasa S., Wang Y.-F., Andreoli S., Tiriac H., Alonso J. M., Harper J. F., Ecker J. R., Kwak J. M., Schroeder J. I. CDPKs CPK6 and CPK3 function in ABA regulation of guard cell S-type anion- and Ca(2+)-

permeable channels and stomatal closure. // PLoS biology. 2006. № 10 (4). C. e327. DOI: 10.1371/journal.pbio.0040327.

143. Morris A. J., Malbon C. C. Physiological Regulation of G Protein-Linked Signaling // Physiological Reviews. 1999. № 4 (79). C. 1373-1430. DOI: 10.1152/physrev. 1999.79.4.1373.

144. Nakagawa T., Kaku H., Shimoda Y., Sugiyama A., Shimamura M., Takanashi K., Yazaki K., Aoki T., Shibuya N., Kouchi H. From defense to symbiosis: Limited alterations in the kinase domain of LysM receptor-like kinases are crucial for evolution of legume-Rhizobium symbiosis // Plant Journal. 2011. № 2 (65). C. 169180. DOI: 10.1111/j.1365-313X.2010.04411.x.

145. Nakamura Y., Ngo A. H. Non-specific phospholipase C (NPC): an emerging class of phospholipase C in plant growth and development. // Journal of plant research. 2020. № 4 (133). C. 489-497. DOI:10.1007/s10265-020-01199-8.

146. Nakashima A., Chen L., Thao N. P., Fujiwara M., Wong H. L., Kuwano M., Umemura K., Shirasu K., Kawasaki T., Shimamoto K. RACK1 Functions in Rice Innate Immunity by Interacting with the Rac1 Immune Complex // the Plant Cell Online. 2008. № 8 (20). C. 2265-2279. DOI:10.1105/tpc.107.054395.

147. Nobles M., Benians A., Tinker A. Heterotrimeric G proteins precouple with G protein-coupled receptors in living cells // Proceedings of the National Academy of Sciences. 2005. № 51 (102). C. 18706-18711. DOI:10.1073/pnas.0504778102.

148. Okushima Y., Fukaki H., Onoda M., Theologis A., Tasaka M. ARF7 and ARF19 regulate lateral root formation via direct activation of LBD/ASL genes in Arabidopsis // Plant Cell. 2007. № 1 (19). C. 118-130. DOI: 10.1105/tpc. 106.047761.

149. Oldroyd G. E. D. Speak, friend, and enter: Signalling systems that promote beneficial symbiotic associations in plants // Nature Reviews Microbiology. 2013. № 4 (11). C. 252-263. DOI:10.1038/nrmicro2990.

150. Patil S., Takezawa D., Poovaiah B. W. Chimeric plant calcium/calmodulin-dependent protein kinase gene with a neural visinin-like calcium-binding domain. // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 1995. № 11 (92). C. 4897-901. DOI:10.1073/pnas.92.11.4897.

151. Pearson G., Robinson F., Beers Gibson T., Xu B. E., Karandikar M., Berman K., Cobb M. H. Mitogen-activated protein (MAP) kinase pathways: regulation and physiological functions. // Endocrine reviews. 2001. № 2 (22). C. 153-83. DOI: 10.1210/edrv.22.2.0428.

152. Perera I. Y., Heilmann I., Soo Chul Chang, Boss W. F., Kaufman P. B. A role for inositol 1,4,5-trisphosphate in gravitropic signaling and the retention of cold-perceived gravistimulation of oat shoot pulvini // Plant Physiology. 2001. № 3 (125). C. 1499-1507. DOI:10.1104/pp.125.3.1499.

153. Petry A., Gorlach A. Regulation of NADPH Oxidases by G Protein-Coupled Receptors // Antioxidants & Redox Signaling. 2018. C. ars.2018.7525. DOI: 10.1089/ars.2018.7525.

154. Pierce M., Bauer W. D. A Rapid Regulatory Response Governing Nodulation in Soybean // Plant Physiology. 1983. № 2 (73). C. 286-290. DOI: 10.1104/pp.73.2.286.

155. Pimprikar P., Carbonnel S., Paries M., Katzer K., Klingl V., Bohmer M. J., Karl L., Floss D. S., Harrison M. J., Parniske M., Gutjahr C. A CCaMK-CYCLOPS-DELLA complex activates transcription of RAM1 to regulate arbuscule branching // Current Biology. 2016. № 8 (26). C. 987-998. DOI:10.1016/j.cub.2016.01.069.

156. Pingret J.-L. Rhizobium Nod Factor Signaling: Evidence for a G ProteinMediated Transduction Mechanism // the Plant Cell Online. 1998. № 5 (10). C. 659-672. DOI: 10.1105/tpc.10.5.659.

157. Pingret J. L., Journet E. P., Barker D. G. Rhizobium nod factor signaling: Evidence for a G protein-mediated transduction mechanism // Plant Cell. 1998. № 5 (10). C. 659-671. DOI: 10.1105/tpc.10.5.659.

158. Pirayesh N., Giridhar M., Khedher A. Ben, Vothknecht U. C., Chigri F. Organellar calcium signaling in plants: An update // Biochimica et Biophysica Acta - Molecular Cell Research. 2021. № 4 (1868). C. 118948. DOI: 10.1016/j.bbamcr.2021.118948.

159. Putney J. W. Formation and actions of calcium-mobilizing messenger, inositol 1,4,5-trisphosphate // American Journal of Physiology-Gastrointestinal and Liver Physiology. 1987. № 2 (252). C. G149-G157. DOI: 10.1152/ajpgi. 1987.252.2.G149.

160. Ranty B., Aldon D., Galaud J. P. Plant calmodulins and calmodulin-related proteins: Multifaceted relays to decode calcium signals // Plant Signaling and Behavior. 2006. № 3 (1). C. 96-104. DOI:10.4161/psb.1.3.2998.

161. Ried M. K., Antolin-Llovera M., Parniske M. Spontaneous symbiotic reprogramming of plant roots triggered by receptor-like kinases // eLife. 2014. № November (3). C. 1-17. DOI:10.7554/eLife.03891.

162. Rivero C., Traubenik S., Zanetti M. E., Blanco F. A. Small GTPases in plant biotic interactions // Small GTPases. 2017. № 0 (0). C. 1-11. DOI: 10.1080/21541248.2017.1333557.

163. Ryu H., Laffont C., Frugier F., Hwang I. Map kinase-mediated negative regulation of symbiotic nodule formation in Medicago truncatula // Molecules and Cells. 2017. № 1 (40). C. 17-23. DOI:10.14348/molcells.2017.2211.

164. Sakakibara K., Reisewitz P., Aoyama T., Friedrich T., Ando S., Sato Y., Tamada Y., Nishiyama T., Hiwatashi Y., Kurata T., Ishikawa M., Deguchi H., Rensing S. A., Werr W., Murata T., Hasebe M., Laux T. WOX13-like genes are required for reprogramming of leaf and protoplast cells into stem cells in the moss

physcomitrella patens // Development (Cambridge). 2014. № 8 (141). C. 16601670. DOI: 10.1242/dev.097444.

165. Sakane F., Hoshino F., Murakami C. New era of diacylglycerol kinase, phosphatidic acid and phosphatidic acid-binding protein // International Journal of Molecular Sciences. 2020. № 18 (21). C. 1-36. DOI:10.3390/ijms21186794.

166. Samaj J., Ovecka M., Hlavacka A., Lecourieux F., Meskiene I., Lichtscheidl I., Lenart P., Salaj J., Volkmann D., Bogre L., Baluska F., Hirt H. Involvement of the mitogen-activated protein kinase SIMK in regulation of root hair tip growth. // The EMBO journal. 2002. № 13 (21). C. 3296-306. DOI:10.1093/emboj/cdf349.

167. Santagata S., Boggon T. J., Baird C. L., Gomez C. A., Zhao J., Wei Song Shan, Myszka D. G., Shapiro L. G-protein signaling through tubby proteins // Science. 2001. № 5524 (292). C. 2041-2050. DOI:10.1126/science.1061233.

168. Saur I. M. L., Oakes M., Djordjevic M. A., Imin N. Crosstalk between the nodulation signaling pathway and the autoregulation of nodulation in Medicago truncatula // New Phytologist. 2011. № 4 (190). C. 865-874. DOI:10.1111/j.1469-8137.2011.03738.x.

169. Schiessl K., Lilley J. L. S., Lee T., Tamvakis I., Kohlen W., Bailey P. C., Thomas A., Luptak J., Ramakrishnan K., Carpenter M. D., Mysore K. S., Wen J., Ahnert S., Grieneisen V. A., Oldroyd G. E. D. NODULE INCEPTION Recruits the Lateral Root Developmental Program for Symbiotic Nodule Organogenesis in Medicago truncatula // Current Biology. 2019. № 21 (29). C. 3657-3668.e5. DOI: 10.1016/j.cub.2019.09.005.

170. Sethakorn N., Yau D. M., Dulin N. O. Non-canonical functions of RGS proteins // Cellular Signalling. 2010. № 9 (22). C. 1274-1281. DOI: 10.1016/j.cellsig.2010.03.016.

171. Shiva S., Enninful R., Roth M. R., Tamura P., Jagadish K., Welti R. An efficient modified method for plant leaf lipid extraction results in improved recovery of phosphatidic acid // Plant Methods. 2018. № 1 (14). C. 1-8. DOI:10.1186/s13007-018-0282-y.

172. Siderovski D. P., Willard F. S. The GAPs, GEFs, and GDIs of heterotrimeric G-protein alpha subunits // International Journal of Biological Sciences. 2005. № 2 (1). C. 51-66. DOI:10.7150/ijbs.1.51.

173. Singh J., Varshney V., Mishra V. AUR1 and its pals: orchestration of intracellular rhizobia infection in legume for nitrogen fixation // Plant Cell Reports. 2023. № 3 (42). C. 649-653. DOI:10.1007/s00299-023-02979-x.

174. Singh S., Katzer K., Lambert J., Cerri M., Parniske M. CYCLOPS, A DNA-binding transcriptional activator, orchestrates symbiotic root nodule development // Cell Host and Microbe. 2014. № 2 (15). C. 139-152. DOI:10.1016/j.chom.2014.01.011.

175. Sirichandra C., Gu D., Hu H. C., Davanture M., Lee S., Djaoui M., Valot B., Zivy M., Leung J., Merlot S., Kwak J. M. Phosphorylation of the Arabidopsis AtrbohF NADPH oxidase by OST1 protein kinase // FEBS Letters. 2009. № 18 (583). C. 2982-2986. D01:10.1016/j.febslet.2009.08.033.

176. Smit P., Limpens E., Geurts R., Fedorova E., Dolgikh E., Gough C., Bisseling T. Medicago LYK3, an Entry Receptor in Rhizobial Nodulation Factor Signaling // Plant Physiology. 2007. № 1 (145). C. 183-191. D01:10.1104/pp.107.100495.

177. Smokvarska M., Francis C., Platre M. P., Fiche J. B., Alcon C., Dumont X., Nacry P., Bayle V., Nollmann M., Maurel C., Jaillais Y., Martiniere A. A Plasma Membrane Nanodomain Ensures Signal Specificity during Osmotic Signaling in Plants // Current Biology. 2020. № 23 (30). C. 4654-4664.e4. DOI: 10.1016/j.cub.2020.09.013.

178. Soderling T. R. Calcium/calmodulin-dependent protein kinase II: role in learning and memory Boston, MA: Springer US, 1993.C. 93-101. DOI :10.1007/978-1 -4615-2600-1_8.

179. Somssich M., Je B. Il, Simon R., Jackson D. CLAVATA-WUSCHEL signaling in the shoot meristem // Development. 2016. № 18 (143). C. 3238-3248. DOI: 10.1242/dev.133645.

180. Soyano T., Shimoda Y., Hayashi M. NODULE INCEPTION antagonistically regulates gene expression with nitrate in Lotus japonicus. // Plant & cell physiology. 2015. № 2 (56). C. 368-76. DOI:10.1093/pcp/pcu168.

181. Spaink H. P., Sheeley D. M., Brussel A. A. N. van, Glushka J., York W. S., Tak T., Geiger O., Kennedy E. P., Reinhold V. N., Lugtenberg B. J. J. A novel highly unsaturated fatty acid moiety of lipo-oligosaccharide signals determines host specificity of Rhizobium // Nature. 1991. (354). C. 125.

182. Stateczny D., Oppenheimer J., Bommert P. G protein signaling in plants: minus times minus equals plus // Current Opinion in Plant Biology. 2016. (34). C. 127135. DOI:10.1016/j.pbi.2016.11.001.

183. Stracke S., Kistner C., Yoshida S., Mulder L., Sato S., Kaneko T., Tabata S., Sandal N., Stougaard J., Szczyglowski K., Parniske M. A plant receptor-like kinase required for both bacterial and fungal symbiosis // Nature. 2002. № 6892 (417). C. 959-962. DOI: 10.103 8/nature00841.

184. Suharsono U., Fujisawa Y., Kawasaki T., Iwasaki Y., Satoh H., Shimamoto K. The heterotrimeric G protein subunit acts upstream of the small GTPase Rac in disease resistance of rice // Proceedings of the National Academy of Sciences. 2002. № 20 (99). C. 13307-13312. DOI:10.1073/pnas.192244099.

185. Sun J., Liu X., Pan Y. The physical interaction between LdPLCs and Arabidopsis G beta in a yeast two-hybrid system // Frontiers of Agriculture in China. 2011. № 1 (5). C. 64-71. DOI: 10.1007/s11703-011-1063-9.

186. Sun J., Miwa H., Downie J. A., Oldroyd G. E. D. Mastoparan activates calcium spiking analogous to Nod factor-induced responses in Medicago truncatula root hair cells // Plant Physiology. 2007. № 2 (144). C. 695-702. DOI: 10.1104/pp. 106.093294.

187. Suzuki N., Miller G., Morales J., Shulaev V., Torres M. A., Mittler R. Respiratory burst oxidases: The engines of ROS signaling // Current Opinion in Plant Biology. 2011. № 6 (14). C. 691-699. DOI:10.1016/j.pbi.2011.07.014.

188. Swain D. M., Sahoo R. K., Srivastava V. K., Tripathy B. C., Tuteja R., Tuteja N. Function of heterotrimeric G-protein y subunit RGG1 in providing salinity stress tolerance in rice by elevating detoxification of ROS // Planta. 2017. № 2 (245). C. 367-383. DOI: 10.1007/s00425-016-2614-3.

189. Takahara M., Magori S., Soyano T., Okamoto S., Yoshida C., Yano K., Sato S., Tabata S., Yamaguchi K., Shigenobu S., Takeda N., Suzaki T., Kawaguchi M. TOO MUCH LOVE, a novel kelch repeat-containing F-box protein, functions in the long-distance regulation of the LEGUME-rhizobium symbiosis // Plant and Cell Physiology. 2013. № 4 (54). C. 433-447. DOI:10.1093/pcp/pct022.

190. Taleski M., Jin M., Chapman K., Taylor K., Winning C., Frank M., Imin N., Djordjevic M. A. CEP hormones at the nexus of nutrient acquisition and allocation, root development, and plant-microbe interactions // Journal of Experimental Botany. 2024. № 2 (75). C. 538-552. DOI:10.1093/jxb/erad444.

191. Tanaka H., Hashimoto N., Kawai S., Yumoto E., Shibata K., Tameshige T., Yamamoto Y., Sugimoto K., Asahina M., Ikeuchi M. Auxin-Induced WUSCHEL-RELATED HOMEOBOX13 Mediates Asymmetric Activity of Callus Formation upon Cutting // Plant and Cell Physiology. 2023. № 3 (64). C. 305-316. DOI: 10.1093/pcp/pcac146.

192. Taylor C. W., Traynor D. Calcium and inositol trisphosphate receptors. // The Journal of membrane biology. 1995. № 2 (145). C. 109-18. DOI: 10.1007/BF00237369.

193. Tian W., Wang C., Gao Q., Li L., Luan S. Calcium spikes, waves and oscillations in plant development and biotic interactions // Nature Plants. 2020. № 7 (6). C. 750-759. DOI: 10.1038/s41477-020-0667-6.

194. Tirichine L., Sandal N., Madsen L. H., Radutoiu S., Albrektsen A. S., Sato S., Asamizu E., Tabata S., Stougaard J. A Gain-of-Function Mutation in a Root Nodule Organogenesis // Science (New York, N.Y.). 2007. № January (2680). C. 104-107. DOI: 10.1126/science. 1132397.

195. Trusov Y., Chakravorty D., Botella J. R. Diversity of heterotrimeric G-protein subunits in plants // BMC Research Notes. 2012. (5). DOI:10.1186/1756-0500-5-608.

196. Tsugama D., Liu H., Liu S., Takano T. Arabidopsis heterotrimeric G protein p

subunit interacts with a plasma membrane 2C-type protein phosphatase, PP2C52 // Biochimica et Biophysica Acta - Molecular Cell Research. 2012. № 12 (1823). C. 2254-2260. DOI:10.1016/j.bbamcr.2012.10.001.

197. Tunc-Ozdemir M., Jones A. M. Ligand-induced dynamics of heterotrimeric G protein-coupled receptor-like kinase complexes. // PloS one. 2017. № 2 (12). C. e0171854. DOI:10.1371/journal.pone.0171854.

198. Uchiyama T., Yoshikawa F., Hishida A., Furuichi T., Mikoshiba K. A novel recombinant hyperaffinity inositol 1,4,5-trisphosphate (IP3) absorbent traps IP3, resulting in specific inhibition of IP3-mediated calcium signaling // Journal of Biological Chemistry. 2002. № 10 (277). C. 8106-8113. DOI: 10.1074/jbc.M108337200.

199. Ullah H. Modulation of Cell Proliferation by Heterotrimeric G Protein in Arabidopsis // Science. 2001. № 5524 (292). C. 2066-2069. DOI: 10.1126/science.1059040.

200. Ullah H., Chen J.-G. G., Temple B., Boyes D. C., Alonso J. M., Davis K. R., Ecker J. R., Jones A. M., Ullah H., Chen J.-G. G., Temple B., Boyes D. C., Alonso C. J. M., Davis K. R., Ecker J. R., Jonesas A. M. The beta-subunit of the Arabidopsis G protein negatively regulates auxin-induced cell division and affects multiple developmental processes // The Plant cell. 2003. № 2 (15). C. 393-409. DOI: 10.1105/tpc.006148.

201. Ullah H., Scappini E. L., Moon A. F., Williams L. V., Armstrong D. L., Pedersen L. C. Structure of a signal transduction regulator, RACK1, from Arabidopsis thaliana // Protein Science. 2008. № 10 (17). C. 1771-1780. DOI:10.1110/ps.035121.108.

202. Varadi M., Bertoni D., Magana P., Paramval U., Pidruchna I., Radhakrishnan M., Tsenkov M., Nair S., Mirdita M., Yeo J., Kovalevskiy O., Tuny K., Zidek A., Tomlinson H., Hariharan D., Abrahamson J., Green T., Jumper J., Hassabis D., Velankar S. AlphaF old Prot ein Structure D atabase in 2024: // Nucleic Acids Research. 2024. № November 2023 (52). C. D368-D375.

203. Velandia K., Reid J. B., Foo E. Right time, right place: The dynamic role of hormones in rhizobial infection and nodulation of legumes // Plant Communications. 2022. № 5 (3). C. 100327. DOI:10.1016/j.xplc.2022.100327.

204. Vernie T., Kim J., Frances L., Ding Y., Sun J., Guan D., Niebel A., Gifford M. L., Carvalho-Niebel F. de, Oldroyd G. E. D. The NIN Transcription Factor Coordinates Diverse Nodulation Programs in Different Tissues of the Medicago truncatula Root // The Plant Cell. 2015. № 12 (27). C. 3410-3424. DOI:10.1105/tpc.15.00461.

205. Vlad F., Rubio S., Rodrigues A., Sirichandra C., Belin C., Robert N., Leung J., Rodriguez P. L., Lauriere C., Merlot S. Protein Phosphatases 2C Regulate the Activation of the Snf1-Related Kinase OST1 by Abscisic Acid in Arabidopsis // The

Plant Cell. 2009. № 10 (21). C. 3170-3184. DOI:10.1105/tpc.109.069179.

206. Walsh M. P. Calmodulin and the regulation of smooth muscle contraction // Molecular and Cellular Biochemistry. 1994. № 1 (135). C. 21-41. DOI: 10.1007/BF00925958.

207. Wang C., He X., Wang X., Zhang S., Guo X. Ghr-miR5272a-mediated regulation of GhMKK6 gene transcription contributes to the immune response in cotton // Journal of Experimental Botany. 2017. № 21-22 (68). C. 5895-5906. DOI: 10.1093/jxb/erx373.

208. Wang C., Zhu M., Duan L., Yu H., Chang X., Li L., Kang H., Feng Y., Zhu H., Hong Z., Zhang Z. Lotus japonicus clathrin heavy chain1 is associated with rho-like GTPase ROP6 and involved in nodule formation // Plant Physiology. 2015. № 4 (167). C. 1497-1510. DOI: 10.1104/pp. 114.256107.

209. Wang M., Xu Z., Kong Y. The tubby-like proteins kingdom in animals and plants // Gene. 2018. (642). C. 16-25. DOI:10.1016/j.gene.2017.10.077.

210. Wang X. Regulatory Functions of Phospholipase D and Phosphatidic Acid in Plant Growth, Development, and Stress Responses // Plant Physiology. 2005. № 2 (139). C. 566-573. DOI: 10.1104/pp.105.068809.

211. Wang X. Q., Ullah H., Jones A. M., Assmann S. M. G protein regulation of ion channels and abscisic acid signaling in Arabidopsis guard cells // Science. 2001. № 5524 (292). C. 2070-2072. DOI:10.1126/science.1059046.

212. Wang Z., Kuo H. F., Chiou T. J. Intracellular phosphate sensing and regulation of phosphate transport systems in plants // Plant Physiology. 2021. № 4 (187). C. 2043-2055. DOI: 10.1093/plphys/kiab343.

213. Wickham H. ggplot2 Elegant Graphics for Data Analysis (Use R!) // Springer. 2016.

214. Wilkinson H., Coppock A., Richmond B. L., Lagunas B., Gifford M. L. Plant-Environment Response Pathway Regulation Uncovered by Investigating Non-Typical Legume Symbiosis and Nodulation // Plants. 2023. № 10 (12). DOI: 10.3390/plants12101964.

215. Willars G. B. Mammalian RGS proteins: Multifunctional regulators of cellular signalling // Seminars in Cell & Developmental Biology. 2006. № 3 (17). C. 363376. DOI:10.1016/j.semcdb.2006.03.005.

216. Wing M. R., Bourdon D. M., Harden T. K. PLC-epsilon: a shared effector protein in Ras-, Rho-, and G alpha beta gamma-mediated signaling. // Molecular interventions. 2003. № 5 (3). C. 273-80. DOI:10.1124/mi.3.5.273.

217. Wrzaczek M., Brosche M., Kangasjarvi J. ROS signaling loops — production, perception, regulation // Current Opinion in Plant Biology. 2013. № 5 (16). C. 575582. DOI:10.1016/j.pbi.2013.07.002.

218. Wu D., Katz A., Simon M. I. Activation of phospholipase C P2 by the a and Py subunits of trimeric GTP-binding protein // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 1993. № 11 (90). C. 5297-5301. DOI: 10.1073/pnas.90.11.5297.

219. Xi Q., Pauer G. J. T., Ball S. L., Rayborn M., Hollyfield J. G., Peachey N. S., Crabb J. W., Hagstrom S. A. Interaction between the photoreceptor-specific tubby-like protein 1 and the neuronal-specific GTPase dynamin-1 // Investigative Ophthalmology and Visual Science. 2007. № 6 (48). C. 2837-2844. DOI: 10.1167/iovs.06-0059.

220. Xiao T. T., Schilderink S., Moling S., Deinum E. E., Kondorosi E., Franssen H., Kulikova O., Niebel A., Bisseling T. Fate map of Medicago truncatula root nodules // Development. 2014. № 18 (141). C. 3517-3528. DOI: 10.1242/dev. 110775.

221. Xie F., Shao S., Aziz A. ur R., Zhang B., Wang H., Liu B. Role of Rho-specific guanine nucleotide dissociation inhibitor a regulation in cell migration // Acta Histochemica. 2017. № 3 (119). C. 183-189. DOI:10.1016/j.acthis.2017.01.008.

222. Xu Q., Zhao M., Wu K., Fu X., Liu Q. Emerging insights into heterotrimeric G protein signaling in plants // Journal of Genetics and Genomics. 2016. № 8 (43). C. 495-502. DOI:10.1016/j.jgg.2016.06.004.

223. Xu T., Dai N., Chen J., Nagawa S., Cao M., Li H., Zhou Z., Chen X., Rycke R. De, Rakusova H., Wang W., Jones A. M., Friml J., Patterson S. E., Bleecker A. B., Yang Z. Cell surface ABP1-TMK auxin-sensing complex activates ROP GTPase signaling // Science. 2014. № 6174 (343). C. 1025-1028. DOI: 10.1126/science. 1245125.

224. Xue C., Hsueh Y.-P., Heitman J. Magnificent seven: roles of G protein-coupled receptors in extracellular sensing in fungi // FEMS Microbiology Reviews. 2008. № 6 (32). C. 1010-1032. DOI:10.1111/j.1574-6976.2008.00131.x.

225. Yadav D. K., Islam S. M. S., Tuteja N. Rice heterotrimeric G-protein gamma subunits (RGG1 and RGG2) are differentially regulated under abiotic stress // Plant Signaling & Behavior. 2012. № 7 (7). C. 733-740. DOI:10.4161/psb.20356.

226. Yang J., Lan L., Jin Y., Yu N., Wang D., Wang E. Mechanisms underlying legume-rhizobium symbioses // Journal of Integrative Plant Biology. 2022. № 2 (64). C. 244-267. DOI: 10.1111/jipb. 13207.

227. Yano K., Yoshida S., Muller J., Singh S., Banba M., Vickers K., Markmann K., White C., Schuller B., Sato S., Asamizu E., Tabata S., Murooka Y., Perry J., Wang T. L., Kawaguchi M., Imaizumi-Anraku H., Hayashi M., Parniske M. CYCLOPS, a mediator of symbiotic intracellular accommodation // Proceedings of the National Academy of Sciences. 2008. № 51 (105). C. 20540-20545. DOI: 10.1073/pnas.0806858105.

228. Yin J., Guan X., Zhang H., Wang L., Li H., Zhang Q., Chen T., Xu Z., Hong Z., Cao Y., Zhang Z. An MAP kinase interacts with LHK1 and regulates nodule organogenesis in Lotus japonicus // Science China Life Sciences. 2019. № 9 (62).

C. 1203-1217. DOI: 10.1007/s11427-018-9444-9.

229. Yu H., Xiao A., Dong R., Fan Y., Zhang X., Liu C., Wang C., Zhu H., Duanmu

D., Cao Y., Zhang Z. Suppression of innate immunity mediated by the CDPK-Rboh complex is required for rhizobial colonization in Medicago truncatula nodules. // The New phytologist. 2018. № 2 (220). C. 425-434. DOI:10.1111/nph.15410.

230. Yu Y., Tang W., Lin W., Li W., Zhou X., Li Y., Chen R., Zheng R., Qin G., Cao W., Perez-Henriquez P., Huang R., Ma J., Qiu Q., Xu Z., Zou A., Lin J., Jiang L., Xu T., Yang Z. ABLs and TMKs are co-receptors for extracellular auxin // Cell. 2023. № 25 (186). C. 5457-5471.e17. DOI:10.1016/j.cell.2023.10.017.

231. Yuan G. L., Li H. J., Yang W. C. The integration of Gp and MAPK signaling cascade in zygote development // Scientific Reports. 2017. № 1 (7). C. 1-11. DOI:10.1038/s41598-017-08230-4.

232. Yuan P., Luo F., Gleason C., Poovaiah B. W. Calcium/calmodulin-mediated microbial symbiotic interactions in plants // Frontiers in Plant Science. 2022. № October (13). C. 1-11. DOI:10.3389/fpls.2022.984909.

233. Zeevaart J. A. D., Creelman R. A. Metabolism and Physiology of Abscisic Acid // Annual Review of Plant Physiology and Plant Molecular Biology. 1988. № 1 (39). C. 439-473. DOI: 10.1146/annurev.pp.39.060188.002255.

234. Zhang Y., Zhu H., Zhang Q., Li M., Yan M., Wang R., Wang L., Welti R., Zhang W., Wang X. Phospholipase D 1 and Phosphatidic Acid Regulate NADPH Oxidase Activity and Production of Reactive Oxygen Species in ABA-Mediated Stomatal Closure in Arabidopsis // the Plant Cell Online. 2009. № 8 (21). C. 23572377. DOI: 10.1105/tpc. 108.062992.

235. Zhao J., Wang X. Arabidopsis Phospholipase Da1 Interacts with the Heterotrimeric G-protein a-Subunit through a Motif Analogous to the DRY Motif in G-protein-coupled Receptors // Journal of Biological Chemistry. 2004. № 3 (279). C. 1794-1800. DOI: 10.1074/jbc.M309529200.

236. Zhao P., Liu Y., Kong W., Ji J., Cai T., Guo Z. Genome-Wide Identification and Characterization of Calcium-Dependent Protein Kinase (CDPK) and CDPK-Related Kinase (CRK) Gene Families in Medicago truncatula. // International journal of molecular sciences. 2021. № 3 (22). C. 1-16. DOI: 10.3390/ij ms22031044.

237. Zheng L., Krishnamoorthi R., Zolkiewski M., Wang X. Distinct Ca 2+ Binding Properties of Novel C2 Domains of Plant Phospholipase Da and p // Journal of Biological Chemistry. 2000. № 26 (275). C. 19700-19706. DOI: 10.1074/jbc.M001945200.

238. Zhu H., Li G. J., Ding L., Cui X., Berg H., Assmann S. M., Xia Y. Arabidopsis extra large G-protein 2 (XLG2) interacts with the GP subunit of heterotrimeric G protein and functions in disease resistance // Molecular Plant. 2009. № 3 (2). C. 513525. DOI: 10.1093/mp/ssp001.

239. Zhukov V., Radutoiu S., Madsen L. H., Rychagova T., Ovchinnikova E., Borisov A., Tikhonovich I., Stougaard J. The Pea Sym37 Receptor Kinase Gene Controls Infection-Thread Initiation and Nodule Development // Molecular Plant-Microbe Interactions. 2008. № 12 (21). C. 1600-1608. DOI:10.1094/MPMI-21-12-1600.

240. Zipfel C., Oldroyd G. E. D. Plant signalling in symbiosis and immunity // Nature. 2017. № 7645 (543). C. 328-336. DOI:10.1038/nature22009.

241. Zuanazzi J. A. S., Clergeot P. H., Quirion J.-C., Husson H.-P., Kondorosi A., Ratet P. Production of Sinorhizobium meliloti nod Gene Activator and Repressor Flavonoids from Medicago sativa Roots // Molecular Plant-Microbe Interactions®. 1998. № 8 (11). C. 784-794. DOI:10.1094/MPMI.1998.11.8.784.

Приложение 1

Таблица А. Фосфоинозитид-специфичные фосфолипазы С арабидопсиса, люцерны и гороха.

Ген Arabidopsis thaliana Medicago truncatula Pisum sativum

TAIR10 Mt4.0v1 A17 r5.0 Psat v1a

MtPLC 1 AtPLC5 (AT5G58690) Medtr3g070560 MtrunA17_Chr3g0113471 Psat5g128400

MtPLC 2 AtPLC2 (AT3G08510) Medtr3g069280 MtrunA17_Chr3g0112551 Psat5g128360

AtPLC7 (AT3G55940)

MtPLC 3 AtPLC5 (AT5G58690) Medtr3g070710 MtrunA17_Chr3g0113521 Psat5g128400

MtPLC 4 AtPLC2 (AT3G08510) Medtr3g070720 MtrunA 17_Chr3g0113531 Psat5g128360

AtPLC7 (AT3G55940)

MtPLC 5 AtPLC5 (AT5G58690) Medtr5g071010 MtrunA 17_Chr5g0430181 Psat2g058240

MtPLC 6 AtPLC3 (AT4G38530) Medtr5g071040 MtrunA 17_Chr5g0430191 Psat2g058200

AtPLCl (AT5G58670)

MtPLC 7 AtPLC6 (AT2G40116) Medtr5g082580 MtrunA 17_Chr5g0437041 Psat2g033200

MtPLC 8 AtPLC6 (AT2G40116) Medtr5g082590 MtrunA 17_Chr5g0437061 Psat2g033120

MtPLC 9 AtPLC2 (AT3G08510) Medtr5g082620 MtrunA17_Chr5g0437081 Psat2g032720

AtPLC7 (AT3G55940)

Таблица Б. Фосфолипазы D арабидопсиса, люцерны и гороха

Ген Класс Arabidopsis thaliana Medicago truncatula Pisum sativum

TAIR10 Mt4.0v1 A17 r5.0 Psat v1a

MtPLDl alpha AT5G25370 Medtr4g010650.1 MtrunA17 Chr4g0003411 Psat7g255400.1

MtPLD2 alpha AT3G15730 Medtr2g103730.1 MtrunA17 Chr2g0333021 Psat5g302040.1

MtPLD3 alpha AT1G52570 Medtr3g107320.1 MtrunA17 Chr3g0137791 Psat0s2233g0080.1

MtPLD4 alpha AT5G25370 Medtr3g107360.1 MtrunA17 Chr3g0137821 Psat0s2233g0120.1

MtPLD5 beta AT2G42010 Medtr7g075910.1 MtrunA17 Chr7g0246481 Psat3g112840.1

MtPLD6 beta AT4G00240 Medtr8g033080.1 MtrunA17 Chr8g0350951 Psat4g151240.1

MtPLD7 delta AT4G35790 Medtr3g114840.1 MtrunA17 Chr3g0143471 Psat5g011120.1

MtPLD8 delta AT4G35790 Medtr5g023050.1 MtrunA17 Chr5g0406161 Psat2g151680.1

MtPLD9 delta AT4G35790 Medtr8g088690.1 MtrunA17 Chr8g0380631 Psat7g062960.1

MtPLDlO epsilon AT1G55180 Medtr2g100250.1 MtrunA17 Chr2g0330431 Psat5g293320.1

MtPLDll epsilon AT1G55180 Medtr8g016160.1 MtrunA17 Chr8g0341931 Psat4g190160.1

MtPLD12 gamma AT4G11850 Medtr5g011050.1 MtrunA17 Chr5g0398161 Psat2g181280.1

MtPLDl3 gamma AT4G11830 Medtr5g011060.1 MtrunA17 Chr5g0398171 Psat2g181280.1

MtPLDl4 zeta AT3G16785 Medtr2g435560.1 MtrunA17 Chr2g0295411 Psat1g156040.1

MtPLDl5 zeta AT3G05630 Medtr1g083620.1 MtrunA17 Chr1g0192401 Psat6g151640.1

Приложение 2

Рисунок А. Экспрессия генов фосфолипаз С и Э, выявленных в геноме люцерны посевной, на ранних сроках после инокуляции ризобиями штамма Sinorhizobium теШоИ 2011 и в контрольных растениях. Планки погрешности обозначают ошибку средней.

Благодарности

Автор безмерно и искренне благодарен своему научному руководителю - Долгих Елене Анатольевне за мудрое наставничество, невероятное терпение, помощь в организации, проведении исследования и ценным замечаниям к тексту рукописи. Автор в своем профессиональном становлении во многом обязан Елене Анатольевне.

Автор также выражает свою признательность коллективу лаборатории № 3 под руководством Цыганова Виктора Евгеньевича, в частности Китаевой Анне Борисовне и Серовой Татьяне Александровне за помощь в проведении гистологического анализа.

Автор высоко ценит теплую и дружескую атмосферу, сложившуюся в Лаборатории сигнальной регуляции (№5), что способствовало, способствует, и, автор надеется, будет способствовать в дальнейшем высокой продуктивности научной работы, эффективности научного поиска и реализации задуманного - все то, что сделало возможным написание настоящего труда. За это автор глубоко признателен всем сотрудникам лаборатории, настоящим и бывшим.

Особую благодарность автор выражает декану Биологического факультета СПбГУ Тихоновичу Игорю Анатольевичу за помощь в выборе места научной работы.

За значительную поддержку и надежный тыл автор выражает благодарность своим родителям Бовиной Татьяне Валентиновне и Бовину Дмитрию Валентиновичу, а также своей жене Бовиной Евгении Петровне, подарившей мне двух замечательных детей.