Влияние пестицидов на развитие симбиотических клубеньков гороха (Pisum sativum L.) тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 00.00.00, кандидат наук Горшков Артемий Павлович

• Горшков Артемий Павлович
• кандидат наук
• 2026

Оглавление диссертации кандидат наук Горшков Артемий Павлович

Введение

Научная новизна

Теоретическое и практическое значение

Степень достоверности и апробация результатов

Основные научные результаты

Положения, выносимые на защиту

Глава 1. Обзор литературы

.1 Образование и развитие клубенька

.1.1 Первые этапы молекулярного диалога между бобовыми растениями и ризобиями (синтез флавоноидов и Nod-факторов)

.1.2 Рецепция Nod-факторов

.1.3 Индукция осцилляций ионов кальция и их восприятие

.1.4 Развитие инфекционной нити и клубенькового примордия

.1.5 Выход бактерий в цитоплазму растительной клетки и дифференцировка бактероиды

.1.6 Функционирование клубенька

.1.7 Старение симбиотических клубеньков

.2 Пестициды и их влияние на бобово-ризобиальный симбиоз

.2.1 Роль пестицидов в бобово-ризобиальном симбиозе

.2.2 Влияние фунгицида TMTД на бобово-ризобиальный симбиоз

.2.3 Влияние фунгицидов Титул Дуо и Винтаж на бобово-ризобиальный симбиоз

.2.4 Влияние гербицидов Спрут Экстра и Форвард на бобово-ризобиальный симбиоз

.2.5 Влияние инсектицидов Имидор Про и Фаскорд на бобово-ризобиальный симбиоз

.3 Заключение к обзору литературы

Глава 2. Материалы и методы

2.1 Растительный материал

2.2 Штаммы бактерий и условия их культивирования

2.3 Условия выращивания и сбор материала для анализа

2.4 Пестициды и методы их использования

2.5 Фенотипический анализ клубеньков

2.6 Электронная и световая микроскопия

2.7 Флуоресцентная микроскопия

2.8 Транскриптомный анализ

Глава 3. Результаты и обсуждение

3.1 Влияние фунгицида ТМТД на бобово-ризобиальный симбиоз

3.1.1 Параметры клубенькообразования и роста растений

3.1.2 Гистологическая организация клубеньков

3.1.3 Ультраструктурная организация клубеньков

3.1.4 Анализ влияния ТМТД на бобово-ризобиальный симбиоз

3.2 Влияние фунгицидов Титул Дуо и Винтаж на бобово-ризобиальный симбиоз

3.2.1 Параметры клубенькообразования и роста растений

3.2.2 Гистологическая организация клубеньков

3.2.3 Ультраструктуруная организация клубеньков

3.2.4 Иммуноцитохимический и гистохимический анализы

3.2.5 Транскриптомный анализ

3.2.6 Анализ влияния фунгицидов Титул Дуо и Винтаж на бобово-ризобиальный симбиоз

3.3 Влияние гербицидов Спрут Экстра и Форвард на бобово-ризобиальный симбиоз

3.3.1 Параметры клубенькообразования и роста растений

3.3.2 Гистологическая организация клубеньков

3.3.3 Ультраструктуруная организация клубеньков

3.3.4 Транскриптомный анализ

3.3.5 Анализ влияния гербицидов Спрут Экстра и Форвард на бобово-ризобиальный симбиоз

3.4 Влияние инсектицидов Имидор Про и Фаскорд на бобово-ризобиальный симбиоз

3.4.1 Параметры клубенькообразования и роста растений

3.4.2 Гистологическая организация клубеньков

3.4.3 Ультраструктуруная организация клубеньков

3.4.4 Иммуноцитохимический анализ

3.4.5 Транскриптомный анализ

3.4.6 Анализ влияния Имидор Про и Фаскорд на бобово-ризобиальный

симбиоз

Заключение

Выводы

Приложение

Список литературы

Благодарности

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Влияние пестицидов на развитие симбиотических клубеньков гороха (Pisum sativum L.)»

Введение

Азот важнейший макроэлемент, входящий в большинство макромолекул, которые необходимы для всех живых организмов. Фермент нитрогеназа, присутствующий у некоторых прокариот, катализирует процесс восстановления атмосферного азота (N2) до аммиака (NH3). Около 100 миллионов тонн N2 в год попадает в биосферу благодаря нитрогеназной активности (Трепачев, 1999). Симбиотическая азотфиксация играет значительную роль в этом процессе. При взаимодействии между бобовыми растениями и почвенными бактериями (ризобиями) формируются симбиотические клубеньки, в которых создаются особые экологические ниши для функционирования нитрогеназы ризобий (Oldroyd, 2013).

Бобовые растения являются важнейшими сельскохозяйственными культурами. По данным на 2021 год Россия на первом месте по производству гороха (Pisum sativum L.) — 3,1 миллионов тонн, Канада на втором месте (2,2 миллиона тонн), Китай на третьем (1,4 миллиона тонн) (http://www.fa0.0rg/fa0stat/en/#data/QC). Mordor Intelligence прогнозирует, что рынок гороха будет демонстрировать среднегодовой темп роста 4,3% в течение периода 2022-2027 гг. (https://www.mordorintelligence.com/industry-reports/peas-market). Горох занимает четвертое место в мире в производстве бобовых культур.

Интенсивное развитие сельскохозяйственного производства требует увеличения использования доз различных пестицидов, в частности фунгицидов, гербицидов и инсектицидов. Известно, что пестициды могут оказывать негативный эффект на развитие симбиотических клубеньков. Так, фунгицид тетраметилтиурамдисульфид (ТМТД) может существенно ингибировать рост некоторых бобовых растений и влиять на работу нитрогеназы во время фиксации азота (Rathjen et al., 2020). А триазольные фунгициды, к которым относятся Титул Дуо и Винтаж, наряду с

положительным воздействием на различные сельскохозяйственные культуры (Uthman et al., 2017; Ерохин, 2018; Ерохин и др. 2020; Chakrabarty et al., 2021; Резвякова, Еремин, 2021; Ерохин, 2022) вызывали фитотоксические эффекты (Ahemad, 2011; Ahemad, Khan, 2011c; Mamenko et al., 2020; You et al., 2020; Roman et al., 2021). Особенно сильные негативные эффекты проявлялись при развитии бобово-ризобиального симбиоза (Ahemad, 2011; Ahemad, Khan, 2011c, 2012b).

Гербициды также могут негативно влиять на бобово-ризобиальный симбиоз. Один из самых популярных гербицидов — глифосат, негативно воздействовал на фотосинтетическую активность, накопление питательных веществ, массу корней и побегов, клубенькообразование и фиксацию азота (Reddy et al., 2000; King et al., 2001; Zobiole et al., 2011; Fan et al., 2017), а также снижал всхожесть семян (Mondal et al., 2017) и вызывал окислительный стресс у растений (Miteva et al., 2010).

Такие популярные инсектициды как имидаклоприд и альфа-циперметрин оказывают негативный эффект на бобово-ризобиальный симибиоз в виде снижения биомассы растений и клубеньков, подавления фотосинтеза и клубенькообразования, ингибирования прорастания (Kaur, Kaur, 2005; Shahid et al., 2021a; Ajermoun et al., 2022; Ayoub et al., 2023).

Таким образом, для использования потенциала биологической азотфиксации в сельскохозяйственном производстве необходимо детальное понимание механизмов негативного влияния различных пестицидов на развитие и функционирование симбиотических клубеньков, соответственно изучение этих механизмов является весьма актуальной задачей.

Целью данного исследования было выявление цитологических и транскриптомных ответов симбиотических клубеньков гороха посевного на воздействие трех классов пестицидов.

Для достижения поставленной цели были сформулированы задачи:

1. Изучить негативное влияние высоких доз фунгицида ТМТД при внесении в почву на развитие бобово-ризобиального симбиоза у трех сортов гороха.

2. Сравнить влияние фолиарной обработки фунгицидами класса триазолов (Титул Дуо и Винтаж) на развитие клубеньков гороха двух сортов при применении в различные сроки вегетации.

3. Сравнить влияние различных концентраций гербицидов при фолиарной обработке (Форвард) и внесении в почву (Спрут Экстра) на развитие клубеньков гороха в разные сроки обработки и вегетации.

4. Сравнить влияние различных концентраций инсектицидов при обработках семян (Имидор Про) и наземных частей растений (Фаскорд) на развитие клубеньков гороха.

5. Выявить общие и специфические цитологические маркеры негативного влияния пестицидов на клубеньки гороха.

6. Выявить ассоциированные с действием Титул Дуо, Спрут Экстра и Имидор Про транскриптомные профили в клубеньках растений гороха.

Научная новизна

Впервые выявлено негативное влияние фунгицида ТМТД дитиокарбаматного класса и фунгицидов Титул Дуо и Винтаж триазольного класса на гистологическую и ультраструктурную организацию симбиотических клубеньков гороха. При этом впервые выявлены цитологические маркеры воздействия фунгицидов на клубеньки гороха, связанные с изменениями структуры клеточных стенок, стенок инфекционных нитей и симбиосом. Впервые была показана генотипическая изменчивость гороха по устойчивости к ТМТД. Впервые были идентифицированы компоненты клеточной стенки в клубеньках растений гороха, связанные с ее модификацией при использовании фунгицидов Титул Дуо и Винтаж. При этом впервые выявлено характерное изменение транскриптомных профилей,

связанных с модификацией клеточной стенки при воздействии фунгицида Титул Дуо.

Впервые показано негативное влияние гербицидов Спрут Экстра (калийная соль глифосата) и Форвард (квизалофоп-П-этил) — системные гербициды, подавляющие меристематическую активность, — на гистологическую и ультраструктурную организацию симбиотических клубеньков гороха. Впервые выявлены цитологические маркеры воздействия гербицидов в виде изменения структуры клеточных стенок, симбиосом, ядер, а также наличия включений в вакуолях. При этом впервые выявлено изменение транскриптомных профилей, связанных с модификацией ядер при воздействии фунгицида Спрут Экстра. Впервые показано одинаковое негативное воздействие гербицидов, относящихся к различным классам веществ, на гистологическую и ультраструктурную организацию симбиотических клубеньков гороха при различных методах обработки.

Впервые показано негативное влияние инсектицидов Имидор Про (неоникотиноид) и Фаскорд (пиретроид) на гистологическую и ультраструктурную организацию симбиотических клубеньков гороха. Впервые выявлены цитологические маркеры воздействия инсектицидов в виде изменения структуры клеточных стенок, симбиосом, ядер, инфекционных капель, а также наличия включений в вакуолях. При этом впервые выявлено повышение экспрессии генов белков, связанных с модификацией клеточных стенок и стенок инфекционных нитей, при воздействии инсектицида Имидор Про. Впервые были показаны различия в цитологических маркерах при применении инсектицидов, относящихся к различным классам веществ, при различных методах обработки.

Теоретическое и практическое значение

Результаты работы внесли существенный вклад в понимание клеточных механизмов адаптации симбиотического клубенька к различным пестицидам. Было показано, что симбиотический клубенек является более чувствительным

к действию пестицидов по сравнению с другими органами растений гороха. Следует отметить, что гербицид Спрут Экстра оказал более негативное влияние на клубеньки гороха, чем Форвард, а из двух изученных инсектицидов — больший негативный эффект оказал Имидор Про. Эти два пестицида представляются менее предпочтительными для использования в сельскохозяйственном производстве гороха, так как их применение вызывало видимые изменения в росте растений и развитии симбиотических клубеньков. Детальные представления о неблагоприятном воздействии пестицидов на бобовые культуры и бобово-ризобиальный симбиоз необходимы для разработки стратегий оптимального использования пестицидов в сельскохозяйственном производстве.

Степень достоверности и апробация результатов

Достоверность результатов обеспечена проведением исследований на современном оборудовании в ЦКП «Геномные технологии, протеомика и клеточная биология» ФГБНУ ВНИИСХМ и в ресурсном центре СПбГУ «Развитие молекулярных и клеточных технологий» с применением высокотехнологичных средств анализа данных, многочисленных повторностей экспериментов и статистической обработкой полученных результатов.

Материалы исследования были представлены на отечественных и международных конференциях, в том числе на Международной научной конференции PLAMIC2018 «Растения и микроорганизмы: биотехнология будущего» и школы-конференции для молодых ученых «Экологическая генетика микробно-растительных взаимодействий» (2018 г., Уфа), 11-ой Международной научной конференции «Растения и микроорганизмы: биотехнология будущего» PLAMIC2020 и школе-конференции для молодых ученых «Экологическая генетика микробно-растительных взаимодействий» (2020 г., Саратов), IV школе-конференции для молодых ученых «Молекулярно-генетические и клеточные аспекты растительно-микробных взаимодействий»

(2020 г., Санкт-Петербург), III Международной научной конференции «Растения и микроорганизмы: биотехнология будущего» PLAMIC2022 (2022 г., Санкт-Петербург), Всероссийской научной конференции с международным участием "Физиология растений и феномика как основа современных фитобиотехнологий" (2022 г., Нижний Новгород), Всероссийской научной конференции с международным участием «Биология растений в эпоху глобальных изменений климата» (2023 г., Уфа), Международной научной конференции «Растения и микроорганизмы: биотехнология будущего» PLAMIC2024 (2024, г. Байкальск, Иркутская область).

Все исследования, посвященные изучению и анализу ультраструктуры клубеньков гороха, были проведены лично автором. Эксперименты по транскриптомному анализу выполнены совместно с П. Г. Кусакиным. Материалы, вошедшие в совместные публикации, обсуждались с соавторами и научным руководителем работы.

По теме работы опубликовано 4 статьи в рецензируемых журналах из списка ВАК, индексируемые в международных базах Web of Science и Scopus:

Gorshkov A.P., Tsyganova A.V., Vorobiev M.G., Tsyganov V.E. The fungicide tetramethylthiuram disulfide negatively affects plant cell walls, infection thread walls, and symbiosomes in pea (Pisum sativum L.) symbiotic nodules // Plants. -2020. - Vol. 9. - №. 11. - P. 1488.

Gorshkov A.P., Kusakin P.G., Borisov Y.G., Tsyganova A.V., Tsyganov V. E. Effect of triazole fungicides Titul Duo and Vintage on the development of pea (Pisum sativum L.) symbiotic nodules // International Journal of Molecular Sciences. - 2023. - Vol. 24. - №. 10. - P. 8646.

Gorshkov, A.P., Kusakin, P.G., Borisov, YG. et al. Effect of herbicides Sprut Extra (glyphosate) and Forward (quizalofop-P-ethyl) on the development of pea (Pisum sativum L.) symbiotic nodules // Symbiosis. - 2024. - P. 1-16.

Gorshkov, A.P.; Kusakin, P.G.; Vorobiev, M.G.; Tsyganova, A.V.; Tsyganov, V.E. Effect of insecticides imidacloprid and alpha-cypermethrin on the development of pea (Pisum sativum L.) nodules // Plants. - 2024. - Vol. 13. - №. 23. - P. 3439.

Данная работа была финансово поддержана Российским научным фондом (16-16-10035) и Научным центром мирового уровня «Агротехнологии будущего» (соглашение НЦМУ № 075-15-2022-320 от 20.04.2022 г).

Диссертация состоит из введения, обзора литературы, описания объектов и методов исследования, результатов экспериментальной работы и их обсуждения, заключения, выводов и списка цитируемой литературы (433 источника), а также приложения. Работа изложена на 197 страницах, содержит 71 рисунок и 2 таблицы.

Основные научные результаты

1. С помощью полученных экспериментальных данных были выявлены универсальные и специфические цитологические маркеры применения исследуемых пестицидов. К универсальным относятся изменения в клеточных стенках, в бактероидах и симбиосомах, и наличие различных включений в вакуолях (Gorshkov et al., 2020; Gorshkov et al., 2023; Gorshkov et al., 2024a; Gorshkov et al., 2024b). Среди специфических цитологических маркеров: (1) изменения в инфекционных нитях (Gorshkov et al., 2020), раздел «2.2 Ultrustructure of nodules», рисунки 7E, 9E и 11E, F; (Gorshkov et al., 2023), раздел «2.3 Ultrustructure of nodules», рисунок 7), (2) в инфекционных каплях (Gorshkov et al., 2024b), раздел «2.2 Nodule Histological Organization», рисунок 4J, N, раздел «2.3 Ultrustructure of nodules», рисунок 7, раздел «2.2 Immunocytochemical Analyses», рисунок 10), (3) конденсация хроматина в ядрах инфицированных клеток (Gorshkov et al., 2024a), раздел «3.3 Ultrustructure of nodules», рисунок 6; (Gorshkov et al., 2024b), раздел «2.3 Ultrustructure of nodules», рисунок 8). Личный вклад автора составляет не менее 80%.

2. Выявлено негативное воздействие фунгицида ТМТД как на ростовые параметры растений и параметры клубенькообразования трех различных генотипов гороха, образованных штаммом Rhizobium

johnstonii 3841, так и на гистологическую и ультраструктурную организацию клубеньков (Gorshkov et al., 2020). Снижался размер растений, клубеньки меняли цвет с розового на зеленый, а их количество уменьшалось (раздел «2.1 Nodulation and Plant Growth Parameters», рисунки 1 и 2). На гистологическом уровне наблюдались изменения меристематических клеток, появлялись включения в вакуолях и зона старения, накапливался крахмал (раздел «2.2 Light Microscopy Analyses», рисунки 4-6). Основными аномалиями являлись изменения клеточной стенки в виде осветления и истончения, утолщение стенок инфекционных нитей, накопление в бактероидах поли-Р-гидроксибутиратов, а также слияние симбиосом и деградация бактероидов (раздел «2.3 Ultrastructure of Nodules», рисунки 7-12). Личный вклад автора составляет не менее 70%.

3. Выявлено негативное воздействие фунгицидов из класса триазолов Титул Дуо и Винтаж на растения двух различных генотипов гороха и клубеньки, образованные штаммом R. johnstonii 3841 (Gorshkov et al., 2023). Растения уменьшались и желтели при двукратной концентрации фунгицидов (раздел «2.1 Nodulation and Plant Growth Parameters», рисунок 1). Клубеньки коричневели при более высоких концентрациях фунгицидов, чем рекомендованной производителем, а их количество снижалось (раздел «2.1 Nodulation and Plant Growth Parameters», рисунки 2 и 3). На гистологическом уровне наблюдались изменения меристематических клеток, появлялись включения в вакуолях и зона старения (раздел «2.2 Nodule Histological Organization», рисунки 5 и S3,4). Основными аномалиями ультраструктуры (раздел «2.3 Ultrastructure of Nodules») являются изменения клеточной стенки в виде искривления и истончения (рисунок 6), утолщения стенок инфекционных нитей (рисунок 7), накопления в бактероидах поли-Р-гидроксибутиратов (рисунок 8), а также наличие различных включений в вакуолях (рисунок 8). Личный вклад автора составляет не менее 85%.

4. Выявлено негативное воздействие гербицидов Спрут Экстра и Форвард на гистологическую и ультраструктурную организацию клубеньков гороха, образованных штаммом R. johnstonii 3841 (Gorshkov et al., 2024a). Показано, что на гистологическом уровне Спрут Экстра изменял рядность меристематических клеток, появлялись включения в вакуолях, накапливался крахмал в зоне инфекции и азотфиксации (раздел «3.2 Nodule histological organization», рисунок 3). Оба изученных гербицида индуцировали аномалии в ультраструктурной организации (раздел «3.3 Ultrastructure of Nodules») клубеньков гороха в виде изменений в клеточных стенках (рисунки 4, 5), симбиосомах (рисунки 8, 9) и вакуолях (рисунки 10 и S3), а также конденсации хроматина в ядрах инфицированных клеток (рисунки 6, 7). Установлено, что гербицид Спрут Экстра, в отличии от Форвард, оказывал негативный эффект на растения и клубеньки (раздел «3.1 Nodulation and Plant Growth», рисунки 2A и 3E). Личный вклад автора составляет не менее 80%.

5. Выявлено негативное воздействие инсектицидов Имидор Про и Фаскорд на растения и клубеньки гороха, образованных штаммом R. johnstonii 3841 (Gorshkov et al., 2024b). Использование Имидор Про приводило к снижению количества клубеньков (раздел «2.1 Nodulation and Plant Growth Parameters», рисунок 3A), а в двукратной концентрации к образованию коричневатых клубеньков (раздел «2.1 Nodulation and Plant Growth Parameters», рисунок 1C). Сухой вес побегов и корней при обработке обоими инсектицидами отличался от контроля, за исключением сухого веса корней при обработке Фаскордом в рекомендуемой концентрации (раздел «2.1 Nodulation and Plant Growth Parameters», рисунок 3B, C). Показано, что изученные инсектициды на ультраструктурном уровне (раздел «2.2 Ultrastructure of Nodules») наряду с индукцией аномалий в клеточных стенках (рисунок 5), симбиосомах (рисунок 6) и вакуолях (рисунок 7) вызывали конденсацию хроматина в ядрах инфицированных клеток (в случае Фаскорда, рисунок 9) и

гипертрофию инфекционных капель (в случае Имидор Про, рисунок 8). Изменения инфекционных капель наблюдались и на гистологическом уровне (раздел «2.2 Nodule histological organization», рисунок 4J, N). Личный вклад автора составляет не менее 80%.

6. Выявлены различия в устойчивости к действию ТМТД трех генотипов гороха. Так, сорт Finale наиболее чувствителен, а линия Sprint-2 — наиболее устойчива (Gorshkov et al., 2020). С другой стороны, было показано, что генотипическая вариабельность по устойчивости сортов гороха Frisson и Finale к фунгицидам Титул Дуо и Винтаж отсутствует (Gorshkov et al., 2023). Личный вклад автора составляет не менее 80%.

7. Были показаны изменения в транскрипционных профилях в клубеньках гороха сорта Frisson при обработке пестицидами в рекомендованных производителем концентрациях: фунгицидом Титул Дуо (Gorshkov et al., 2023), раздел «2.5 Transcriptome Analysis»), гербицидом Спрут Экстра (Gorshkov et al., 2024a), раздел «3.4 Transcriptome Analysis»), инсектицидом Имидор Про (Gorshkov et al., 2024b), раздел «2.5 Transcriptome Analysis»). Выявлены ассоциированные со специфическими пестицидами изменения в экспрессии генов, контролирующих гистоны (Gorshkov et al., 2024a), раздел «3.4 Transcriptome Analysis») и синтез арабиногалактановых белков (Gorshkov et al., 2024b), раздел «2.5 Transcriptome Analysis»), а также модификацию клеточных стенок и защитные реакции (Gorshkov et al., 2023; Gorshkov et al., 2024a; Gorshkov et al., 2024b), в разделах 2.5 и 3.4 транскриптомного анализа). Личный вклад составляет не менее 40%.

Положения, выносимые на защиту

1. Изученные пестициды, представляющие фунгициды, гербициды и инсектициды, оказывают негативное влияние на гистологическую и ультраструктурную организацию клубеньков различных генотипов

гороха в концентрациях, превышающих рекомендованные, а фунгициды и в рекомендованных концентрациях.

2. Выявлены универсальные (изменения в клеточных стенках, в бактероидах и симбиосомах и наличие различных включений в вакуолях) и специфические (изменения в инфекционных нитях и каплях, конденсация хроматина в ядрах инфицированных клеток) цитологические маркеры, характеризующие все проанализированные пестициды.

3. Идентифицированы транскриптомные профили, характеризующие воздейстие пестицидов на клубеньки гороха, соответствующие цитологическим изменениям.

Глава 1. Обзор литературы 1.1 Образование и развитие клубенька

1.1.1 Первые этапы молекулярного диалога между бобовыми растениями и ризобиями (синтез флавоноидов

и Nod-факторов)

Молекулярный диалог между симбиотическими партнерами является основой бобово-ризобиального симбиоза. Растения выделяют в ризосферу флавоноидные соединения, которые работают как хемоаттрактанты и облегчают колонизацию ризосферы (Cooper, 2004). Флавоноиды относятся к фенольным соединениям с основой из двух ароматических колец, объединенных трехуглеродным фрагментом и синтезируются различными путями биосинтеза, как шикиматный путь или фенилпропаноидный путь (Cesco et al., 2012; Liga et al., 2023).

В ризобиях флавоноиды активируют синтез и секрецию сигнальных молекул — Nod-факторов. Они обладают хитоолигосахаридной основой из четырех или пяти остатков N-ацетилглюкозамина, соединенных ß (1-4) связями (Denarie et al., 1996; Ghantasala, Roy Choudhury, 2022). Остов декорирован варьирующимися заместителями, как правило это метил, фукозил, ацетил или сульфат, и также он несет жирную кислоту (С16-20) на не восстанавливающем конце (Рисунок 1) (Miller, Oldroyd, 2012). Эти различия в молекулах Nod-факторов играют важнейшую роль в специфичности взаимодействия между симбиотическими партнерами, ведь разные виды ризобий производят отличающиеся друг от друга Nod-факторы, которые воспринимаются определенными видами бобовых растений (Roche et al., 1991; Benezech et al., 2020). В большинстве случаев, без Nod-факторов невозможно дальнейшее развитие симбиоза, так как было показано, что бактериальные мутанты, дефектные по биосинтезу Nod-факторов, не способны участвовать в

образовании клубеньков. Исключением из правила являются некоторые виды Bradyrhizobium, вступающие в симбиоз с полуводными растениями из рода Aeschynomene. Данный тип симбиоза развивается без участия Nod-факгоров в результате функционирования системы секреции III типа (ССТТ) (Окагак et Ы., 2016).

Рисунок 1. Структура Nod-фактора КМгоЫнш leguminosarum ьу. у1е1ае.

Черным цветом обозначен скелет из остатков ^ацетилглюкозамина, зеленым цветом — жирная кислота, красным цветом — специфические заместители (Oldroyd, Downie, 2008).

1.1.2 Рецепция Nod - факторов

Генетический анализ различных бобовых растений позволил выявить гены, кодирующие рецепторы для распознавания Nod-факторов и передачи, связанных с ними ответов (Amor et al., 2003; Madsen et al., 2003; Radutoiu et al., 2003). Эти гены кодируют рецептор-подобные киназы с внеклеточными LysM доменами (Arrighi et al., 2006). Предполагается, что рецепторы связывают Nod-факторы, формируя гетеродимерные рецепторные комплексы: NFR1 (NOD FACTOR RECEPTOR KINASE 1) и NFR5 у лядвенца японского (Lotus japonicus (Regel) K. Larsen) NFP (NOD FACTOR PERCEPTION) и LYK3 (LYSIN MOTIF RECEPTOR-LIKE KINASE 3) у люцерны усеченной (Medicago truncatula Gaertn.), Sym10, Sym37 и Kl у гороха (Рисунок 2). Вероятно, у гороха

рецепторные комплексы участвуют не только в инициации симбиоза, но и контролирует развитие инфекционной нити в коре корня и выход бактерий в растительную клетку (Kirienko et al., 2018).

Специфический симбиотический реморин (SYMREM1) и два флотиллин-подобных белка (FLOT2 и FLOT4), выступающие в роли мембранных шаперонов, в сигнальном каскаде взаимодействуют с рецепторным комплексом. Это взаимодействие приводит к формированию сигнального комплекса в мембранном микродомене (Oldroyd, 2013). Кроме описанных белков, на плазматической мембране локализуется рецептор-подобная киназа с богатыми лейцином повторами во внеклеточном домене SYMRK (SYMBIOSIS RECEPTOR-LIKE KINASE) у лядвенца японского (Stracke et al., 2002) и DMI2 (DOES NOT MAKE INFECTION 2) у люцерны усеченной (Endre et al., 2002). У гороха данная киназа кодируется ортологичным геном PsSym19 (Stracke et al., 2002). Точная функция этих рецепторов не известна. Предполагается, что они связываются с 3-гидрокси-3-метилглутарил-кофермент А редуктазой (Рисунок 2), которая кодируется геном MtHMGRl. Вызванное РНК-интерференцией выключение MtHMGRl, приводило к изменениям в развитии инфекционного процесса и клубенька в целом (Kevei et al., 2007). Данный белок является ферментом, который вовлечен в синтез мевалоновой кислоты, которая, в свою очередь, является вторичным мессенджером. Функция SYMRK/DMI2, предположительно, связывание с митоген-активируемой протеинкиназой киназы (MAPKK) (Chen et al., 2012). Такое взаимодействие может тоже координировать каскад сигналов между рецепторами, ассоциированными с плазматической мембраной, и ассоциированными с ионными каналами ядра.

Calouin spiläng

Рисунок 2. Гены и процессы, участвующие в ранней передаче сигналов в процессе клубенькообразования.

(Изо) флавоноиды продуцируются при низком содержании азота в почве (1) и запускают продукцию бактериальных Nod-факторов (2), которые вместе с другими сигналами воспринимаются рецепторами на плазматической мембране эпидермальных клеток (3). Это запускает биохимические и физиологические реакции (4-6), которые приводят к изменениям в экспрессии ядерных генов (7). Приведены названия белков люцерны усеченной, если не указано иное (Roy et al., 2020).

1.1.3 Индукция осцилляций ионов кальция и их

восприятие

Сигнальный каскад, активированный Nod-факторами, передает сигнал от плазматической мембраны к ядру. Кальциевые всплески в ядре, предположительно, вызваны вторичным мессенджером, который был активирован комплексом SYMRK/DMI2-HMGR. Они достигаются путем открытия калиевых каналов CASTOR и POLLUX/DMI1 (Venkateshwaran et al., 2015) и кальциевого канала CNGC15a/b/c (CYCLIC NUCLEOTIDE-GATED CHANNELS 15a/b/c) (Charpentier et al., 2016), которые располагаются в

ядерной мембране (Рисунок 2). Ионы кальция из перинуклеарного пространства перемещаются в нуклеоплазму и цитоплазму и возвращаются обратно с помощью АТФазы MCA8 (Capoen et al., 2011). Три специфических нуклеопорина NUP85, NUP133 и NENA необходимы для кальциевых осцилляций. Предполагается, что они играют роль в избирательном проникновении компонентов сигнального пути через ядерную мембрану (Downie, 2014). CCaMK — кальций- и кальмодулин-зависимая серин/треонин протеинкиназа, белок с ядерной локализацией, участвует в восприятии осцилляций кальция (Lévy et al., 2004; Mitra et al., 2004). У люцерны слабоусеченной этот белок известен как DMI3.

Активации одного этого белка уже достаточно для инициации развития клубенька, так как было показано, что функциональные мутации в гене, кодирующем CCaMK, индуцируют образование клубеньков даже в отсутствие ризобий (Gleason et al., 2006; Tirichine et al., 2006). Большое значение для ризобиальной колонизации также имеет транскрипционный фактор CYCLOPS, который связывается и фосфорилируется CCaMK (Рисунок 2) (Messinese et al., 2007; Yano et al., 2008; Ovchinnikova et al., 2011; Horváth et al., 2015). CYCLOPS является активатором экспрессии NIN (NODULE INCEPTION), транскрипционного регулятора, необходимого для инициации образования клубеньков и развития инфекционной нити (Singh et al., 2014). NIN контролирует разнообразные гены других транскрипционных факторов, в том числе и компонентов NF-Y (NUCLEAR FACTOR-Y), участвующих в активации биосинтеза ауксина, который нужен для формирования клубенькового примордия (Soyano et al., 2021).

CYCLOPS входит в состав комплекса, который содержит транскрипционные факторы NSP1 (NODULATION SIGNALING PATHWAY 1), NSP2 и DELLA (Zipfel, Oldroyd, 2017). Эти факторы, а также транскрипционные факторы ERN1 (ERF REQUIRED FOR NODULATION 1), NF-Y1, NF-Y2, EFD (FOR ETHYLENE RESPONSE FACTOR REQUIRED FOR

NODULE DIFFERENTIATION) отвечают за дальнейшее развитие инфекции и органогенез клубеньков (Suzaki et al., 2014).

Таким образом, сигнальный каскад активируется, как было показано, в результате воздействия Nod-факторов на корневую систему. Процесс сигнального диалога между симбиотическими партнерами происходит в несколько этапов (Рисунок 2). Восприятие Nod-факторов происходит за счет мембранных рецепторных комплексов, после чего сигнал передается в ядро. В нем инициируются кальциевые осцилляции в результате работы специфичных калиевых и кальциевых каналов. После чего ряд транскрипционных факторов взаимодействуют друг с другом, вызывая активацию ключевого транскрипционного фактора NIN, который, в свою очередь, уже запускает программу развития инфекции и образования клубенька.

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Горшков Артемий Павлович, 2026 год

Список литературы

1. Abdelsalam S., Alzahrani A.M., Elmenshawy O.M., Abdel-Moneim A.M. Antioxidant status and ultrastructural defects in the ovaries of red palm weevils (Rhynchophorus ferrugineus) intoxicated with spinosad // Entomological Research.

— 2020. — V. 50, — № 6. — P. 309-316.

2. Abdu-Allah G.A., Hashem M. Efficiency and side effects of three neonicotinoid insecticides used as faba bean seed treatments for controlling cowpea aphid // Egyptian Journal of Biological Pest Control. — 2017. — V. 3. — P. 20-27.

3. Agbor D.T., Oben T.T., Afoh L.T., Eboh K.S., Kum Y.F., Fon C.T., Dohnji J.D. Comparative study of botanicals and synthetic insecticide on the control of insect pests and diseases of cowpea // International Journal of Agriculture and Environmental Research. — 2022. — V. 8, — № 2. — P. 368-387.

4. Ahemad M. A comparative analysis of tebuconazole mediated phytotoxicity to legumes // Journal of Environmental Science and Technology. — 2011. — V. 4, — № 6. — P. 630-637.

5. Ahemad M., Khan M.S. Comparative toxicity of selected insecticides to pea plants and growth promotion in response to insecticide-tolerant and plant growth promoting Rhizobium leguminosarum // Crop Protection. — 2010a. — V. 29, — № 4. — P. 325-329.

6. Ahemad M., Khan M.S. Phosphate-solubilizing and plant-growth-promoting Pseudomonas aeruginosa PS1 improves greengram performance in quizalafop-p-ethyl and clodinafop amended soil // Archives of environmental contamination and toxicology. — 2010b. — V. 58. — P. 361-372.

7. Ahemad M., Khan M.S. Comparative study of the growth parameters of legumes grown in fipronil-stressed soils // EurAsian Journal of BioSciences. — 2011a. — V. 5, — № 1. — P. 29-36.

8. Ahemad M., Khan M.S. Ecotoxicological assessment of pesticides towards the plant growth promoting activities of Lentil (Lens esculentus)-specific Rhizobium sp. strain MRL3 // Ecotoxicology. — 2011b. — V. 20. — P. 661-669.

9. Ahemad M., Khan M.S. Effect of tebuconazole-tolerant and plant growth promoting Rhizobium isolate MRP1 on pea-Rhizobium symbiosis // Scientia Horticulturae. — 2011c. — V. 129, — № 2. — P. 266-272.

10. Ahemad M., Khan M.S. Insecticide-tolerant and plant-growth-promoting Rhizobium improves the growth of lentil (Lens esculentus) in insecticide-stressed soils // Pest Management Science. — 2011d. — V. 67, — № 4. — P. 423-429.

11. Ahemad M., Khan M.S. Alleviation of fungicide-induced phytotoxicity in greengram [Vigna radiata (L.) Wilczek] using fungicide-tolerant and plant growth promoting Pseudomonas strain // Saudi Journal of Biological Sciences. — 2012a.

— V. 19, — № 4. — P. 451-459.

12. Ahemad M., Khan M.S. Productivity of greengram in tebuconazole-stressed soil, by using a tolerant and plant growth-promoting Bradyrhizobium sp. MRM6 strain // Acta Physiologiae Plantarum. — 2012b. — V. 34. — P. 245-254.

13. Ahemad M., Khan M.S. Pesticides as antagonists of rhizobia and the legume-Rhizobium symbiosis: a paradigmatic and mechanistic outlook // Biochemistry & Molecular Biology. — 2013. — V. 1. — P. 63-75.

14. Ahmad M.S.A., Javed F., Ashraf M., Hafeez F.Y. Effect of fungicide seed treatments on N2-fixation and nodulation in pea, Pisum sativum L. // Bulletin of Environmental Contamination and Toxicology. — 2006. — V. 77, — № 6. — P. 896-904.

15. Ajermoun N., Aghris S., Ettadili F., Alaoui O.T., Laghrib F., Farahi A., Lahrich S., Bakasse M., Saqrane S., El Mhammedi M.A. Phytotoxic effect of the insecticide imidacloprid in Phaseolus vulgaris L. plant and evaluation of its bioaccumulation and translocation by electrochemical methods // Environmental Research. — 2022. — V. 214. — P. 113794.

16. Aksoy O., Deveci A. The investigation of the cytotoxic effects of some pesticides on soybean (Glycine max L.) // Cytologia. — 2012. — V. 77, — № 4. — P. 475-483.

17. Aksoy O., Deveci A., Kizilirmak S., Akdeniz G.B. Phytotoxic effect of quizalofop-P-ethyl on soybean (Glycine max L.) // Journal of Biological and Environmental Sciences. — 2013. — V. 7, — № 19. — P. 49-55.

18. Al-Dehamee M.H.M. Environmental study to the effect of some types of pesticide on Rhizobium sp. bacteria // Pollution research. — 2021. — V. 40, — № 2. — P. 397-400.

19. Alexa A., Rahnenfuhrer J. topGO: enrichment analysis for gene ontology; R package version 2.44.0; R package: Vienna, Austria //. — 2021.

20. Alunni B., Gourion B. Terminal bacteroid differentiation in the legume-rhizobium symbiosis: nodule-specific cysteine-rich peptides and beyond // New Phytologist. — 2016. — V. 211, — № 2. — P. 411-417.

21. Alunni B., Kevei Z., Redondo-Nieto M., Kondorosi A., Mergaert P., Kondorosi E. Genomic organization and evolutionary insights on GRP and NCR genes, two large nodule-specific gene families in Medicago truncatula // Molecular Plant-Microbe Interactions. — 2007. — V. 20, — № 9. — P. 1138-1148.

22. Amor B.B., Shaw S.L., Oldroyd G.E., Maillet F., Penmetsa R.V., Cook D., Long S.R., Dénarié J., Gough C. The NFP locus of Medicago truncatula controls an early step of Nod factor signal transduction upstream of a rapid calcium flux and root hair deformation // The Plant Journal. — 2003. — V. 34, — № 4. — P. 495506.

23. Andreev I., Krylova V., Dubrovo P., Izmailov S. Passive potassium transport by symbiosomes from broad bean root nodules // Plant Science. — 2005. — V. 168, — № 4. — P. 1005-1010.

24. Arrighi J.-F., Barre A., Amor B.B., Bersoult A., Soriano L.C., Mirabella R., de Carvalho-Niebel F., Journet E.-P., Ghérardi M., Huguet T., Geurts R., Denarie J., Rouge P., Gough C. The Medicago truncatula lysine motif-receptor-like kinase

gene family includes NFP and new nodule-expressed genes // Plant Physiology. — 2006. — V. 142, — № 1. — P. 265-279.

25. Aynalem B., Assefa F. Effect of glyphosate and mancozeb on the rhizobia isolated from nodules of Vicia faba L. and on their N2-fixation, North Showa, Amhara Regional State, Ethiopia // Advances in Biology. — 2017. — V. 2017. — P. 5864598.

26. Ayoub N., Nawal L., Soumaya R., Nadia I., Amrani Souad E. Evaluation of the phytotoxicity of a pesticide (TRACTOR 10E) based on Alpha-cypermethrin in two plant species: lentils (Lens culinaris) and watercress (Lepidium sativum) // Pollution. — 2023. — V. 9, — № 4. — P. 1386-1395.

27. Babarashi E., Rokhzadi A., Pasari B., Mohammadi K. Ameliorating effects of exogenous paclobutrazol and putrescine on mung bean [Vigna radiata (L.) Wilczek] under water deficit stress // Plant, Soil and Environment. — 2021. — V. 67, — № 1. — P. 40-45.

28. Baby U.I., Balasubramanian S., Ajay D., Premkumar R. Effect of ergosterol biosynthesis inhibitors on blister blight disease, the tea plant and quality of made tea // Crop Protection. — 2004. — V. 23, — № 9. — P. 795-800.

29. Balestrasse K.B., Gallego S.M., Tomaro M.L. Cadmium-induced senescence in nodules of soybean (Glycine max L.) plants // Plant and Soil. — 2004.

— V. 262, — № 1. — P. 373-381.

30. Bapaume L., Reinhardt D. How membranes shape plant symbioses: signaling and transport in nodulation and arbuscular mycorrhiza // Frontiers in Plant Science. — 2012. — V. 3

31. Barnes W.J., Anderson C.T. Release, recycle, rebuild: cell-wall remodeling, autodegradation, and sugar salvage for new wall biosynthesis during plant development // Molecular Plant Microbe Interactions. — 2018. — V. 11, — № 1. — P. 31-46.

32. Benezech C., Doudement M., Gourion B. Legumes tolerance to rhizobia is not always observed and not always deserved // Cellular Microbiology. — 2020.

— V. 22, — № 1. — P. e13124.

33. Beringer J.E. R factor transfer in Rhizobium leguminosarum // Journal of General Microbiology. — 1974. — V. 84, — № 1. — P. 188-198.

34. Bhardwaj J.K., Saraf P. Transmission electron microscopic analysis of malathion-induced cytotoxicity in granulosa cells of caprine antral follicles // Ultrastructural Pathology. — 2016. — V. 40, — № 1. — P. 43-50.

35. Bikrol A., Saxena N., Singh K. Response of Glycine max in relation to nitrogen fixation as influenced by fungicide seed treatment // African Journal of Biotechnology. — 2005. — V. 4, — № 7. — P. 667-671.

36. Bobade S., Chavan R., Babhare S., Gambhire V. Compatibility of Rhizobium spp. with agrochemicals used to control chickpea wilt incited by Fusarium oxysporum f. sp. ciceri (Padwick) Snyder and Hansen // Pharma Innovation. — 2022. — V. 11. — P. 1951-1957.

37. Bohm G.M., Alves B.J., Urquiaga S., Boddey R.M., Xavier G.R., Hax F., Rombaldi C.V. Glyphosate- and imazethapyr-induced effects on yield, nodule mass

and biological nitrogen fixation in field-grown glyphosate-resistant soybean // Soil Biology and Biochemistry. — 2009. — V. 41, — № 2. — P. 420-422.

38. Bolanos L., El-Hamdaoui A., Bonilla I. Recovery of development and functionality of nodules and plant growth in salt-stressed Pisum sativum -Rhizobium leguminosarum symbiosis by boron and calcium // Journal of Plant Physiology. — 2003. — V. 160, — № 12. — P. 1493-1497.

39. Booker J., Sieberer T., Wright W., Williamson L., Willett B., Stirnberg P., Turnbull C., Srinivasan M., Goddard P., Leyser O. MAX1 encodes a cytochrome P450 family member that acts downstream of MAX3/4 to produce a carotenoid-derived branch-inhibiting hormone // Developmental Cell. — 2005. — V. 8, — № 3. — P. 443-449.

40. Borucki W., Sujkowska M. The effects of sodium chloride-salinity upon growth, nodulation, and root nodule structure of pea (Pisum sativum L.) plants // Acta Physiologiae Plantarum. — 2008. — V. 30. — P. 293-301.

41. Braganfa I., Grosso C., Rede D., Sousa S.R., Lemos P.C., Domingues V.F., Delerue-Matos C. Ecotoxicological effects of insecticides in plants assessed by germination and other phytotoxicity tools // Biotic and Abiotic Stress Tolerance in Plants / Vats S. Singapore: Springer Singapore, — 2018a. — P. 47-76.

42. Braganfa I., Lemos P.C., Barros P., Delerue-Matos C., Domingues V.F. Phytotoxicity of pyrethroid pesticides and its metabolite towards Cucumis sativus // Science of The Total Environment. — 2018b. — V. 619-620. — P. 685-691.

43. Brear E.M., Bedon F., Gavrin A., Kryvoruchko I.S., Torres-Jerez I., Udvardi M.K., Day D.A., Smith P.M.C. GmVTL1a is an iron transporter on the symbiosome membrane of soybean with an important role in nitrogen fixation // New Phytologist. — 2020. — V. 228, — № 2. — P. 667-681.

44. Brewin N.J. Development of the legume root nodule // Annual Review of Cell Biology. — 1991. — V. 7, — № 1. — P. 191-226.

45. Brewin N.J. Plant cell wall remodelling in the Rhizobium-legume symbiosis // Critical Reviews in Plant Sciences. — 2004. — V. 23, — № 4. — P. 293-316.

46. Brewin N.J., Rae A.L., Perotto S., Knox J.P., Roberts K., LeGal M.F., Sindhu S.S., Wood E.A., Kannenberg E.L. Immunological dissection of the plant-microbe interface in pea nodules // Nitrogen Fixation: Achievements and Objectives / Gresshoff P. M. et al. Boston, MA: Springer US, — 1990. — P. 227-234.

47. Buckingham S.D., Lapied B., Le Corronc H., Grolleau F., Sattelle D.B. Imidacloprid actions on insect neuronal acetylcholine receptors // Journal of Experimental Biology. — 1997. — V. 200, — № 21. — P. 2685-2692.

48. Bushnell B. BBMap: a fast, accurate, splice-aware aligner // Conference: 9th Annual Genomics of Energy and Environment Meeting, Walnut Creek, CA.— 2014. — № LBNL-7065E.

49. Qaglayan C., Taslimi P., Türk C., Gülfin I., Kandemir F., Demir Y., Beydemir §. Inhibition effects of some pesticides and heavy metals on carbonic anhydrase enzyme activity purified from horse mackerel (Trachurus trachurus) gill

tissues // Environmental Science and Pollution Research International. — 2020. — V. 27, — № 10. — P. 10607-10616.

50. Cai J., Zhang L.-Y., Liu W., Tian Y., Xiong J.-S., Wang Y.-H., Li R.-J., Li H.-M., Wen J., Mysore K.S. Role of the Nod factor hydrolase MtNFH1 in regulating Nod factor levels during rhizobial infection and in mature nodules of Medicago truncatula // The Plant Cell. — 2018. — V. 30, — № 2. — P. 397-414.

51. Cam Y., Pierre O., Boncompagni E., Hérouart D., Meilhoc E., Bruand C. Nitric oxide (NO): a key player in the senescence of Medicago truncatula root nodules // New Phytologist. — 2012. — V. 196, — № 2. — P. 548-560.

52. Capoen W., Sun J., Wysham D., Otegui M.S., Venkateshwaran M., Hirsch S., Miwa H., Downie J.A., Morris R.J., Ané J.-M., Oldroyd G.E.D. Nuclear membranes control symbiotic calcium signaling of legumes // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. — 2011. — V. 108,

— № 34. — P. 14348-14353.

53. Cárcamo H.A., Herle C.E., Lupwayi N.Z. Sitona lineatus (Coleoptera: Curculionidae) larval feeding on Pisum sativum L. affects soil and plant nitrogen // Journal of Insect Science. — 2015. — V. 15, — № 1. — P. 74.

54. Carpita N.C. Progress in the biological synthesis of the plant cell wall: new ideas for improving biomass for bioenergy // Current Opinion in Biotechnology.

— 2012. — V. 23, — № 3. — P. 330-337.

55. Cermola M., Fedorova E., Taté R., Riccio A., Favre R., Patriarca E.J. Nodule invasion and symbiosome differentiation during Rhizobium etli-Phaseolus vulgaris symbiosis // Molecular Plant-Microbe Interactions. — 2000. — V. 13, — № 7. — P. 733-741.

56. Cesco S., Mimmo T., Tonon G., Tomasi N., Pinton R., Terzano R., Neumann G., Weisskopf L., Renella G., Landi L., Nannipieri P. Plant-borne flavonoids released into the rhizosphere: impact on soil bio-activities related to plant nutrition. A review // Biology and Fertility of Soils. — 2012. — V. 48, — № 2. — P. 123-149.

57. Chakrabarty M., Hossen F., Begum A., Akhter H. Plant growth promoting (PGP) activities of Rhizobial isolates from Sesbania bispinosa in response to pesticides // Bangladesh Journal of Microbiology. — 2021. — V. 38, — № 2. — P. 31-37.

58. Charpentier M., Sun J., Martins T.V., Radhakrishnan G.V., Findlay K., Soumpourou E., Thouin J., Véry A.-A., Sanders D., Morris R.J., Oldroyd G.E.D. Nuclear-localized cyclic nucleotide-gated channels mediate symbiotic calcium oscillations // Science. — 2016. — V. 352, — № 6289. — P. 1102-1105.

59. Chen T., Wang X., von Wangenheim D., Zheng M., Samaj J., Ji W., Lin J. Probing and tracking organelles in living plant cells // Protoplasma. — 2012. — V. 249, — № 2. — P. 157-167.

60. Chen Y., Li F., Tian L., Huang M., Deng R., Li X., Chen W., Wu P., Li M., Jiang H., Wu G. The phenylalanine ammonia lyase gene LjPAL1 is involved in plant defense responses to pathogens and plays diverse roles in Lotus japonicus-

Rhizobium symbioses // Molecular Plant-Microbe Interactions. — 2017. — V. 30,

— № 9. — P. 739-753.

61. Chou M., Sun Y., Yang J., Wang Y., Li Y., Yuan G., Zhang D., Wang J., Wei G. Comprehensive analysis of phenotype, microstructure and global transcriptional profiling to unravel the effect of excess copper on the symbiosis between nitrogen-fixing bacteria and Medicago lupulina // Science of The Total Environment. — 2019. — V. 656. — P. 1346-1357.

62. Chua K.Y., Pankhurst C.E., Macdonald P.E., Hopcroft D.H., Jarvis B.D., Scott D.B. Isolation and characterization of transposon Tn5-induced symbiotic mutants of Rhizobium loti // Journal of Bacteriology. — 1985. — V. 162, — № 1.

— P. 335-343.

63. Chungopast S., Hirakawa H., Sato S., Handa Y., Saito K., Kawaguchi M., Tajima S., Nomura M. Transcriptomic profiles of nodule senescence in Lotus japonicus and Mesorhizobium loti symbiosis // Plant Biotechnology. — 2014. — V. 31, — № 4. — P. 345-349.

64. Clark J.M., Symington S.B. Advances in the mode of action of pyrethroids // Pyrethroids: From Chrysanthemum to Modern Industrial Insecticide / Matsuo N., Mori T. Berlin, Heidelberg: Springer Berlin Heidelberg, — 2012. — P. 49-72.

65. Clarke V.C., Loughlin P.C., Day D.A., Smith P.M.C. Transport processes of the legume symbiosome membrane // Frontiers in Plant Science. — 2014. — V. 5. — P. 699.

66. Coba de la Peña T., Fedorova E., Pueyo J.J., Lucas M.M. The symbiosome: Legume and rhizobia co-evolution toward a nitrogen-fixing organelle? // Frontiers in Plant Science. — 2018. — V. 8.

67. Coculo D., Lionetti V. The plant invertase/pectin methylesterase inhibitor superfamily // Frontiers in Plant science. — 2022. — V. 13. — P. 863892.

68. Cooper J.E. Multiple responses of rhizobia to flavonoids during legume root infection // Advances in Botanical Research. — 2004. — V. 41. — P. 1-62.

69. Cornet F. Identification et caractérisation de cytochromes P450 impliqués dans la diversification structurale des strigolactones: Biologie végétale // Rameau C., Saint Germain A. d.; Université Paris-Saclay. — Français, 2023.

70. Corral R.A., Giaccioa G., Yanniccari M. Effects of glyphosate on nodulation and nitrogen fixation of transgenic glyphosate-tolerant soybean // Advances in Weed Science. — 2022. — V. 40. — P. e020220059.

71. Cosgrove D.J. Diffuse growth of plant cell walls // Plant Physiology and Biochemistry. — 2018. — V. 176, — № 1. — P. 16-27.

72. Costas-Ferreira C., Faro L.R.F. Neurotoxic effects of neonicotinoids on mammals: What is there beyond the activation of nicotinic acetylcholine receptors?—A systematic review // International Journal of Molecular Sciences. — 2021. — V. 22, — № 16. — P. 8413.

73. Culliney T.W. Crop losses to arthropods // Integrated Pest Management: Pesticide Problems, Vol.3 / Pimentel D., Peshin R. Dordrecht: Springer Netherlands,

— 2014. — P. 201-225.

74. Dalton D.A., Post C.J., Langeberg L. Effects of ambient oxygen and of fixed nitrogen on concentrations of glutathione, ascrobate, and associated enzymes in soybean root nodules // Plant Physiology. — 1991. — V. 96, — № 3. — P. 812818.

75. Day D.A., Poole P.S., Tyerman S.D., Rosendahl L. Ammonia and amino acid transport across symbiotic membranes in nitrogen-fixing legume nodules // Cellular and Molecular Life Sciences. — 2001. — V. 58, — № 1. — P. 61-71.

76. Day D.A., Smith P.M.C. Iron transport across symbiotic membranes of nitrogen-fixing legumes // International Journal of Molecular Sciences. — 2021. — V. 22, — № 1. — P. 432.

77. De Fazio R., Piras C., Britti D. Deltamethrin's effect on nitrogen-fixing nodules in Medicago truncatula // Toxics. — 2024. — V. 12, — № 8. — P. 615.

78. De Felipe M., Fernández-Pascual M., Pozuelo J.M. Effects of the herbicides Lindex and Simazine on chloroplast and nodule development, nodule activity, and grain yield in Lupinus albus L. // Plant and Soil. — 1987. — V. 101.

— P. 99-105.

79. de María N., de Felipe M.R., Fernández-Pascual M. Alterations induced by glyphosate on lupin photosynthetic apparatus and nodule ultrastructure and some oxygen diffusion related proteins // Plant Physiology and Biochemistry. — 2005. — V. 43, — № 10-11. — P. 985-996.

80. Dean R.M., Rivers R.L., Zeidel M.L., Roberts D.M. Purification and functional reconstitution of soybean nodulin 26. An aquaporin with water and glycerol transport properties // Biochemistry. — 1999. — V. 38, — № 1. — P. 347353.

81. Dénarié J., Debellé F., Promé J.C. Rhizobium lipo-chitooligosaccharide nodulation factors: signaling molecules mediating recognition and morphogenesis // Annual Review of Biochemistry. — 1996. — V. 65. — P. 503-535.

82. Desai S., Prasad R., Kumar G.P. Fusarium wilts of chickpea, pigeon pea and lentil and their management // Microbial Interventions in Agriculture and Environment / Singh D. P., Prabha R. Singapore: Springer Singapore, — 2019. — P. 49-68.

83. Dhanushkodi R., Matthew C., McManus M.T., Dijkwel P.P. Drought-induced senescence of Medicago truncatula nodules involves serpin and ferritin to control proteolytic activity and iron levels // New Phytologist. — 2018. — V. 220,

— № 1. — P. 196-208.

84. Dhungana S.K., Kim I.-D., Kwak H.-S., Shin D.-H. Unraveling the effect of structurally different classes of insecticide on germination and early plant growth of soybean [Glycine max (L.) Merr.] // Pesticide Biochemistry and Physiology. — 2016. — V. 130. — P. 39-43.

85. Díaz-Cacho P., Moral R., Encina A., Acebes J., Fernandez J.A. Cell wall modifications in bean (Phaseolus vulgaris) callus cultures tolerant to isoxaben // Physiologia Plantarum. — 1999. — V. 107, — № 1. — P. 54-59.

86. Dively G.P., Patton T., Barranco L., Kulhanek K. Comparative efficacy of common active ingredients in organic insecticides against difficult to control insect pests // Insects. — 2020. — V. 11, — № 9. — P. 614.

87. Dobin A., Davis C.A., Schlesinger F., Drenkow J., Zaleski C., Jha S., Batut P., Chaisson M., Gingeras T.R. STAR: ultrafast universal RNA-seq aligner // Bioinformatics. — 2012. — V. 29, — № 1. — P. 15-21.

88. Downie J.A. Legume nodulation // Current Biology. — 2014. — V. 24,

— № 5. — P. R184-R190.

89. Duc G., Messager A. Mutagenesis of pea (Pisum sativum L.) and the isolation of mutants for nodulation and nitrogen fixation // Plant Science. — 1989.

— V. 60, — № 2. — P. 207-213.

90. Duke S.O. The history and current status of glyphosate // Pest management science. — 2018. — V. 74, — № 5. — P. 1027-1034.

91. Duke S.O., Powles S.B. Glyphosate: a once-in-a-century herbicide // Pest Management Science. — 2008. — V. 64, — № 4. — P. 319-325.

92. Dunn M.F. Key roles of microsymbiont amino acid metabolism in rhizobia-legume interactions // Critical Reviews in Microbiology. — 2015. — V. 41, — № 4. — P. 411-451.

93. Easton A.H., Goulson D. The neonicotinoid insecticide imidacloprid repels pollinating flies and beetles at field-realistic concentrations // PLOS ONE. — 2013. — V. 8, — № 1. — P. e54819.

94. El-Zaidy M., Almusalim A., Alsahli A., Doaigey A., Yakout S.M., Arif I.A., Saleh I.A., Shair O. Effects of ozone on cell organelles of alfalfa (Medicago sativa L.) seedlings // Saudi Journal of Biological Sciences. — 2020. — V. 27, — № 1. — P. 60-66.

95. Elmore S. Apoptosis: a review of programmed cell death // Toxicologic pathology. — 2007. — V. 35, — № 4. — P. 495-516.

96. Endre G., Kereszt A., Kevei Z., Mihacea S., Kalo P., Kiss G.B. A receptor kinase gene regulating symbiotic nodule development // Nature. — 2002. — V. 417,

— № 6892. — P. 962-966.

97. Engvild K.C. Nodulation and nitrogen fixation mutants of pea, Pisum sativum // Theoretical and Applied Genetics. — 1987. — V. 74, — № 6. — P. 711713.

98. Fahad S., Hussain S., Bano A., Saud S., Hassan S., Shan D., Khan F.A., Khan F., Chen Y., Wu C. Potential role of phytohormones and plant growth-promoting rhizobacteria in abiotic stresses: consequences for changing environment // Environmental Science and Pollution Research. — 2015. — V. 22. — P. 49074921.

99. Fahraeus G. The infection of clover root hairs by nodule bacteria studied by a simple glass slide technique // Journal of General Microbiology. — 1957. — V. 16, — № 2. — P. 374-381.

100. Fan L., Feng Y., Weaver D.B., Delaney D.P., Wehtje G.R., Wang G. Glyphosate effects on symbiotic nitrogen fixation in glyphosate-resistant soybean // Applied Soil Ecology. — 2017. — V. 121. — P. 11-19.

101. Fedorova E.E. Rapid changes to endomembrane system of infected root nodule cells to adapt to unusual lifestyle // International Journal of Molecular Sciences. — 2023. — V. 24, — № 5. — P. 4647.

102. Fernandes B., Soares C., Braga C., Rebotim A., Ferreira R., Ferreira J., Fidalgo F., Pereira R., Cachada A. Ecotoxicological assessment of a glyphosate-based herbicide in cover plants: Medicago sativa L. as a model species // Applied Sciences. — 2020. — V. 10, — № 15. — P. 5098.

103. Fernández-Luqueño F., Dendooven L., Munive A., Corlay-Chee L., Serrano-Covarrubias L.M., Espinosa-Victoria D. Micro-morphology of common bean (Phaseolus vulgaris L.) nodules undergoing senescence // Acta Physiologiae Plantarum. — 2008. — V. 30, — № 4. — P. 545-552.

104. Fletcher R., Hofstra G. Triazoles as potential plant protectants // Sterol Biosynthesis Inhibitors in Plant Protection / Berg D., Plempel M. Cambridge: Ellis Horwood Ltd, — 1988. — P. 31-331.

105. Fletcher R.A., Gilley A., Sankhla N., Davis T.D. Triazoles as plant growth regulators and stress protectants // Horticultural Reviews. — 2000. — V. 24. — P. 55-138.

106. Fournier J., Teillet A., Chabaud M., Ivanov S., Genre A., Limpens E., de Carvalho-Niebel F., Barker D.G. Remodeling of the infection chamber before infection thread formation reveals a two-step mechanism for rhizobial entry into the host legume root hair // Plant Physiology. — 2015. — V. 167, — № 4. — P. 12331242.

107. Gaind S., Rathi M.S., Kaushik B.D., Nain L., Verma O.P. Survival of bio-inoculants on fungicides-treated seeds of wheat, pea and chickpea and subsequent effect on chickpea yield // Journal of Environmental Science and Health, Part B. — 2007. — V. 42, — № 6. — P. 663-668.

108. Gallego-Giraldo L., Bhattarai K., Pislariu C.I., Nakashima J., Jikumaru Y., Kamiya Y., Udvardi M.K., Monteros M.J., Dixon R.A. Lignin modification leads to increased nodule numbers in alfalfa // Plant Physiology. — 2014. — V. 164, — № 3. — P. 1139-1150.

109. Ghantasala S., Roy Choudhury S. Nod factor perception: an integrative view of molecular communication during legume symbiosis // Plant Molecular Biology. — 2022. — V. 110, — № 6. — P. 485-509.

110. Gharde Y., Singh P., Dubey R., Gupta P. Assessment of yield and economic losses in agriculture due to weeds in India // Crop Protection. — 2018. — V. 107. — P. 12-18.

111. Ghosh D., Sen S., Mohapatra S. Drought-mitigating Pseudomonas putida GAP-P45 modulates proline turnover and oxidative status in Arabidopsis thaliana under water stress // Annals of Microbiology. — 2018. — V. 68. — P. 579-594.

112. Gleason C., Chaudhuri S., Yang T., Muñoz A., Poovaiah B. W., Oldroyd G.E.D. Nodulation independent of rhizobia induced by a calcium-activated kinase lacking autoinhibition // Nature. — 2006. — V. 441, — № 7097. — P. 1149-1152.

113. Glenn A.R., Poole P.S., Hudman J.F. Succinate uptake by free-living and bacteroid forms of Rhizobium leguminosarum // Microbiology. — 1980. — V. 119,

— № 1. — P. 267-271.

114. Godiard L., Lepage A., Moreau S., Laporte D., Verdenaud M., Timmers T., Gamas P. MtbHLH1, a bHLH transcription factor involved in Medicago truncatula nodule vascular patterning and nodule to plant metabolic exchanges // New Phytologist. — 2011. — V. 191, — № 2. — P. 391-404.

115. Gogorcena Y., Iturbe-Ormaetxe l., Escuredo P.R., Becana M. Antioxidant defenses against activated oxygen in pea nodules subjected to water stress // Plant Physiology. — 1995. — V. 108, — № 2. — P. 753-759.

116. Gomathinayagam M., Jaleel C.A., Lakshmanan G.A., Panneerselvam R. Changes in carbohydrate metabolism by triazole growth regulators in cassava (Manihot esculenta Crantz); effects on tuber production and quality // Comptes Rendus Biologies. — 2007. — V. 330, — № 9. — P. 644-655.

117. Gomes M.P., da Silva Cruz F.V., Bicalho E.M., Borges F.V., Fonseca M.B., Juneau P., Garcia Q.S. Effects of glyphosate acid and the glyphosate-commercial formulation (Roundup) on Dimorphandra wilsonii seed germination: interference of seed respiratory metabolism // Environmental Pollution. — 2017. — V. 220. — P. 452-459.

118. Gopi R., Jaleel C.A., Sairam R., Lakshmanan G., Gomathinayagam M., Panneerselvam R. Differential effects of hexaconazole and paclobutrazol on biomass, electrolyte leakage, lipid peroxidation and antioxidant potential of Daucus carota L // Colloids and Surfaces B: Biointerfaces. — 2007. — V. 60, — № 2. — P. 180-186.

119. Gorshkov A.P., Kusakin P.G., Borisov Y.G., Tsyganova A.V., Tsyganov V.E. Effect of Triazole fungicides Titul Duo and Vintage on the development of pea (Pisum sativum L.) symbiotic nodules // International Journal of Molecular Sciences.

— 2023. — V. 24, — № 10. — P. 8646.

120. Gorshkov A.P., Kusakin P.G., Borisov Y.G., Tsyganova A.V., Tsyganov V.E. Effect of herbicides Sprut Extra (glyphosate) and Forward (quizalofop-P-ethyl) on the development of pea (Pisum sativum L.) symbiotic nodules // Symbiosis. — 2024a.

121. Gorshkov A.P., Kusakin P.G., Vorobiev M.G., Tsyganova A.V., Tsyganov V.E. Effect of insecticides imidacloprid and alpha-cypermethrin on the development of pea (Pisum sativum L.) nodules // Plants. — 2024b. — V. 13, — № 23. — P. 3439.

122. Gorshkov A.P., Tsyganova A.V., Vorobiev M.G., Tsyganov V.E. The fungicide tetramethylthiuram disulfide negatively affects plant cell walls, infection thread walls, and symbiosomes in pea (Pisum sativum L.) symbiotic nodules // Plants. — 2020. — V. 9, — № 11. — P. 1488.

123. Gullino M.L., Leroux P., Smith C.M. Uses and challenges of novel compounds for plant disease control // Crop Protection. — 2000. — V. 19, — № 1.

— P. 1-11.

124. Gupta B., Rani M., Kumar R. Degradation of thiram in water, soil and plants: a study by high-performance liquid chromatography // Biomedical Chromatography : BMC. — 2012. — V. 26, — № 1. — P. 69-75.

125. Gupta V., Joshi E., Sasode D.S., Kasana B. Nodulation, weed flora and yield of greengram (Vigna radiata) influenced by use of herbicides // Indian Journal of Agricultural Sciences. — 2020. — V. 90, — № 7. — P. 1241-1244.

126. Hajihashemi S. Physiological, biochemical, antioxidant and growth characterizations of gibberellin and paclobutrazol-treated sweet leaf (Stevia rebaudiana B.) herb // Journal of Plant Biochemistry and Biotechnology. — 2018.

— V. 27. — P. 237-240.

127. Hamdi Y.A., Moharram A.A., Lofti M. Effect of certain fungicides on some Rhizobia-legume-symbiotic systems // Zentralblatt fur Bakteriologie, Parasitenkunde, Infektionskrankheiten und Hygiene. Zweite naturwissenschaftliche Abt.: Allgemeine, landwirtschaftliche und technische Mikrobiologie. — 1974. — V. 129, — № 3-4. — P. 363-368.

128. Haq B.U.I., Ahmad M.Z., ur Rehman N., Wang J., Li P., Li D., Zhao J. Functional characterization of soybean strigolactone biosynthesis and signaling genes in Arabidopsis MAX mutants and GmMAX3 in soybean nodulation // BMC Plant Biology. — 2017. — V. 17, — № 1. — P. 259.

129. Haynes K.F. Sublethal effects of neurotoxic insecticides on insect behavior // Annual Review of Entomology. — 1988. — V. 33, — № Volume 33, 1988. — P. 149-168.

130. Hirsch A.M., Smith C.A. Effects of Rhizobium meliloti nif and fix mutants on alfalfa root nodule development // Journal of Bacteriology. — 1987. — V. 169, — № 3. — P. 1137-1146.

131. Horvath B., Domonkos A., Kereszt A., Szücs A., Abraham E., Ayaydin F., Boka K., Chen Y., Chen R., Murray J.D., Udvardi M.K., Kondorosi E., Kalo P. Loss of the nodule-specific cysteine rich peptide, NCR169, abolishes symbiotic nitrogen fixation in the Medicago truncatula dnf7 mutant // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. — 2015. — V. 112,

— № 49. — P. 15232-15237.

132. Houchat J.-N., Cartereau A., Le Mauff A., Taillebois E., Thany S.H. An overview on the effect of neonicotinoid insecticides on mammalian cholinergic functions through the activation of neuronal nicotinic acetylcholine receptors // International Journal of Environmental Research and Public Health. — 2020. — V. 17, — № 9. — P. 3222.

133. Hromadova D., Soukup A., Tylova E. Arabinogalactan proteins in plant roots - an update on possible functions // Frontiers in Plant Science. — 2021. — V. 12.

134. FAOSTAT: official site. — 2024. — URL:http://www.fao.org/faostat/en/#data/QC (дата обращения: 21 декабря 2024).

135. FAOSTAT: official site. — 2024. — URL:http://www.fao.org/faostat/en/#data/RP (дата обращения: 21 декабря 2024).

136. Щёлково Агрохим: официальный сайт. — 2024. — URL:https://betaren.ru/catalog/sredstva-zashchity-rasteniy/ (дата обращения: 21 декабря 2024).

137. FAO: official site. — 2024. — URL: https: //www. fao.org/4/w4601 e/w4601 e08.htm#TopOfPage (дата обращения: 21 декабря 2024).

138. Mordor Intelligence: official site. — 2024. — URL: https: //www.mordorintelligence.com/industry-reports/peas-market (дата обращения: 21 декабря 2024).

139. Hu H., Feng N., Shen X., Zhao L., Zheng D. Transcriptomic analysis of Vigna radiata in response to chilling stress and uniconazole application // BMC Genomics. — 2022. — V. 23, — № 1. — P. 205.

140. Huang H.C., Erickson R.S. Effect of seed treatment with Rhizobium leguminosarum on Pythium damping-off seedling height, root nodulation, root biomass, shoot biomass, and seed yield of pea and lentil // Journal of Phytopathology. — 2007. — V. 155, — № 1. — P. 31-37.

141. Huang J., Gu M., Lai Z., Fan B., Shi K., Zhou Y.-H., Yu J.-Q., Chen Z. Functional analysis of the arabidopsis PAL gene family in plant growth, development, and response to environmental stress // Plant Physiology. — 2010. — V. 153, — № 4. — P. 1526-1538.

142. Humphrey C.D., Pittman F.E. A simple methylene blue-azure Il-basic fuchsin stain for epoxy-embedded tissue sections // Stain Technology. — 1974. — V. 49, — № 1. — P. 9-14.

143. Hwang J.H., Ellingson S.R., Roberts D.M. Ammonia permeability of the soybean nodulin 26 channel // FEBS Letters. — 2010. — V. 584, — № 20. — P. 4339-4343.

144. Ibijbijen J., Maldani M., Messaoud B.B., Nassiri L. Assessment of the resistance of four nitrogen-fixing bacteria to glyphosate // Atlas Journal of Biology.

— 2018. — V. 1. — P. 546-550.

145. Ilieva A., Vasileva V. Effect of presowing treatment of seeds with insecticides on parameters related to nodulation and nitrate reduction in soybean [Glycine max (L.) Merr.] // Journal of Central European Agriculture. — 2014. — V. 15, — № 2. — P. 23-32.

146. Isoi T., Yoshida S. Effect of thiram (tetramethyl-thiuram-disulphide) application on nodulation in soybean and kidney bean plants: observation using the root-box-culture technique // Soil Science and Plant Nutrition —1988. — V. 34, — № 4. — P. 633-637.

147. Ivanova K.A., Tsyganova A.V., Brewin N.J., Tikhonovich I.A., Tsyganov V.E. Induction of host defences by Rhizobium during ineffective nodulation of pea (Pisum sativum L.) carrying symbiotically defective mutations sym40 (PsEFD), sym33 (PsIPD3/PsCYCLOPS) and sym42 // Protoplasma. — 2015.

— V. 252, — № 6. — P. 1505-1517.

148. Jaleel C.A., Gopi R., Manivannan P., Panneerselvam R. Responses of antioxidant defense system of Catharanthus roseus (L.) G. Don. to paclobutrazol

treatment under salinity // Acta Physiologiae Plantarum. — 2007. — V. 29. — P. 205-209.

149. Jensen E.S. Variation in nitrate tolerance of nitrogen fixation in the pea/Rhizobium symbiosis // Plant Breeding. — 1987. — V. 98, — № 2. — P. 130135.

150. Jeyakumar P., Boominathan P. Combined effect of trifloxystrobin and tebuconazole on growth and yield attributes of groundnut // Legume Research. — 2016. — V. 39, — № 4. — P. 605-609.

151. Jiang Y., Sun Y., Zheng D., Han C., Cao K., Xu L., Liu S., Cao Y., Feng N. Physiological and transcriptome analyses for assessing the effects of exogenous uniconazole on drought tolerance in hemp (Cannabis sativa L.) // Scientific Reports. — 2021. — V. 11, — № 1. — P. 1-15.

152. Johnson R.C., Cantonwine E.G. Post-infection activities of fungicides against Cercospora arachidicola of peanut (Arachis hypogaea) // Pest Management Science. — 2014. — V. 70, — № 8. — P. 1202-1206.

153. Ju C., Xu J., Wu X., Dong F., Liu X., Tian C., Zheng Y. Effects of hexaconazole application on soil microbes community and nitrogen transformations in paddy soils // Science of The Total Environment. — 2017. — V. 609. — P. 655663.

154. Junqueira V.B., Müller C., Rodrigues A.A., Amaral T.S., Batista P.F., Silva A.A., Costa A.C. Do fungicides affect the physiology, reproductive development and productivity of healthy soybean plants? // Pesticide Biochemistry and Physiology. — 2021. — V. 172. — P. 104754.

155. Kaiser B.N., Moreau S., Castelli J., Thomson R., Lambert A., Bogliolo S., Puppo A., Day D.A. The soybean NRAMP homologue, GmDMT1, is a symbiotic divalent metal transporter capable of ferrous iron transport // The Plant Journal. — 2003. — V. 35, — № 3. — P. 295-304.

156. Kamdem M.M., Yanou N.N., Filser J. Effects of soil treated glyphosate on growth parameters and chlorophyll content of maize Zea mays L. and bean Phaseolus vulgaris L. plants // Brazilian Journal of Biological Sciences. — 2016. — V. 3, — № 6. — P. 351-365.

157. Kamran M., Ahmad S., Ahmad I., Hussain I., Meng X., Zhang X., Javed T., Ullah M., Ding R., Xu P. Paclobutrazol application favors yield improvement of maize under semiarid regions by delaying leaf senescence and regulating photosynthetic capacity and antioxidant system during grain-filling stage // Agronomy. — 2020. — V. 10, — № 2. — P. 187.

158. Kang Z., Huang L., Krieg U., Mauler-Machnik A., Buchenauer H. Effects of tebuconazole on morphology, structure, cell wall components and trichothecene production of Fusarium culmorum in vitro // Pest Management Science. — 2001. — V. 57, — № 6. — P. 491-500.

159. Kannenberg E.L., Brewin N.J. Expression of a cell surface antigen from Rhizobium leguminosarum 3841 is regulated by oxygen and pH // Journal of Bacteriology. — 1989. — V. 171, — № 9. — P. 4543-4548.

160. Kardailsky I.V., Brewin N.J. Expression of cysteine protease genes in pea nodule development and senescence // Molecular Plant-Microbe Interactions. — 1996. — V. 9, — № 8. — P. 689-695.

161. Karikalan L., Rajan S., Gopi R., Sujatha B., Panneerselvam R. Induction of salt tolerants by triadimefon in pigeon pea (Cajanus cajan L.) Millsp // Indian Journal of Experimental Biology. — 1999. — V. 37, — № 8. — P. 825-829.

162. Kaur A., Kaur A. Impact of imidacloprid on soil fertility and nodulation in mung bean (Vigna radiata) // Asian Journal of Water, Environment and Pollution.

— 2005. — V. 2, — № 2. — P. 63-67.

163. Keegstra K. Plant Cell Walls // Plant Physiology. — 2010. — V. 154, — № 2. — P. 483-486.

164. Kengar Y.D., Patil B.J. Ureide content of guar under influence of hexaconazole and triazophos // Journal of Fertilizers & Pesticides. — 2017. — V. 8,

— № 2.

165. Kevei Z., Lougnon G., Mergaert P., Horvath G.V., Kereszt A., Jayaraman D., Zaman N., Marcel F., Regulski K., Kiss G.B., Kondorosi A., Endre G., Kondorosi E., Ane J.M. 3-hydroxy-3-methylglutaryl coenzyme A reductase1 interacts with NORK and is crucial for nodulation in Medicago truncatula // The Plant Cell. — 2007. — V. 19, — № 12. — P. 3974-3989.

166. Kijne J.W. The fine structure of pea root nodules. 2. Senescence and disintegration of the bacteroid tissue // Physiological Plant Pathology. — 1975. — V. 7, — № 1. — P. 17-21.

167. King C.A., Purcell L.C., Vories E.D. Plant growth and nitrogenase activity of glyphosate-tolerant soybean in response to foliar glyphosate applications // Agronomy Journal. — 2001. — V. 93, — № 1. — P. 179-186.

168. Kirienko A.N., Porozov Y.B., Malkov N.V., Akhtemova G.A., Le Signor C., Thompson R., Saffray C., Dalmais M., Bendahmane A., Tikhonovich I.A., Dolgikh E.A. Role of a receptor-like kinase K1 in pea Rhizobium symbiosis development // Planta. — 2018. — V. 248, — № 5. — P. 1101-1120.

169. Kitaeva A.B., Demchenko K.N., Tikhonovich I.A., Timmers A.C.J., Tsyganov V.E. Comparative analysis of the tubulin cytoskeleton organization in nodules of Medicago truncatula and Pisum sativum: bacterial release and bacteroid positioning correlate with characteristic microtubule rearrangements // New Phytologist. — 2016. — V. 210, — № 1. — P. 168-183.

170. Kitaeva A.B., Gorshkov A.P., Kusakin P.G., Sadovskaya A.R., Tsyganova A.V., Tsyganov V.E. Tubulin cytoskeleton organization in cells of determinate nodules // Frontiers in Plant Science. — 2022. — V. 13. — P. 823183.

171. Kneen B.E., LaRue T.A., Hirsch A.M., Smith C.A., Weeden N.F. sym 13

— a gene conditioning ineffective nodulation in Pisum sativum // Plant Physiology.

— 1990. — V. 94, — № 3. — P. 899-905.

172. Kohli S.K., Handa N., Bali S., Khanna K., Arora S., Sharma A., Bhardwaj R. Current scenario of Pb toxicity in plants: unraveling plethora of physiological responses // Reviews of Environmental Contamination and Toxicology. — 2020. — V. 249. — P. 153-197.

173. Kondorosi E., Kondorosi A. Endoreduplication and activation of the anaphase-promoting complex during symbiotic cell development // FEBS Letters.

— 2004. — V. 567, — № 1. — P. 152-157.

174. Kong Z., Mohamad O.A., Deng Z., Liu X., Glick B.R., Wei G. Rhizobial symbiosis effect on the growth, metal uptake, and antioxidant responses of Medicago lupulina under copper stress // Environmental science and pollution research international. — 2015. — V. 22, — № 16. — P. 12479-12489.

175. Kouchi H., Yoneyama T. Dynamics of carbon photosynthetically assimilated in nodulated soya bean plants under steady-state conditions 1. Development and application of 13CO2 assimilation system at a constant 13C abundance // Annals of Botany. — 1984. — V. 53, — № 6. — P. 875-882.

176. Kreplak J., Madoui M.-A., Capal P., Novak P., Labadie K., Aubert G., Bayer P.E., Gali K.K., Syme R.A., Main D., Klein A., Bérard A., Vrbova I., Fournier C., d'Agata L., Belser C., Berrabah W., Toegelova H., Milec Z., Vrana J., Lee H., Kougbeadjo A., Térézol M., Huneau C., Turo C.J., Mohellibi N., Neumann P., Falque M., Gallardo K., McGee R., Tar'an B., Bendahmane A., Aury J.-M., Batley J., Le Paslier M.-C., Ellis N., Warkentin T.D., Coyne C.J., Salse J., Edwards D., Lichtenzveig J., Macas J., Dolezel J., Wincker P., Burstin J. A reference genome for pea provides insight into legume genome evolution // Nature Genetics. — 2019. — V. 51, — № 9. — P. 1411-1422.

177. Krishnan H.B., Kim W.-S., Sun-Hyung J., Kim K.Y., Jiang G. Citrate synthase mutants of Sinorhizobium fredii USDA257 form ineffective nodules with aberrant ultrastructure // Applied and Environmental Microbiology. — 2003. — V. 69, — № 6. — P. 3561-3568.

178. Kummerova M., Zezulka S., Babula P., Vanova L. Root response in Pisum sativum and Zea mays under fluoranthene stress: morphological and anatomical traits // Chemosphere. — 2013. — V. 90, — № 2. — P. 665-673.

179. Kurek M., Barchanska H., Turek M. Degradation processes of pesticides used in potato cultivations // Reviews of environmental contamination and toxicology, — 2016. — P. 105-151.

180. Kurrey D., Lakpale R., Rajput R.S. Growth behavior, nodulation and Rhizobium population, as affected by combined application of herbicide and insecticide in soybean (Glycine max L.) // Journal of Pure and Applied Microbiology. — 2016. — V. 10, — № 4. — P. 2931-2936.

181. Kusakin P.G., Serova T.A., Gogoleva N.E., Gogolev Y.V., Tsyganov V.E. Laser microdissection of Pisum sativum L. nodules followed by RNA-Seq analysis revealed crucial transcriptomic changes during infected cell differentiation // Agronomy. — 2021. — V. 11, — № 12. — P. 2504.

182. Kyei-Boahen S., Slinkard A.E., Walley F.L. Rhizobial survival and nodulation of chickpea as influenced by fungicide seed treatment // Canadian journal of microbiology. — 2001. — V. 47, — № 6. — P. 585-589.

183. Lamichhane J.R., You M.P., Laudinot V., Barbetti M.J., Aubertot J.N. Revisiting sustainability of fungicide seed treatments for field crops // Plant Disease.

— 2020. — V. 104, — № 3. — P. 610-623.

184. Lennox L.B., Alexander M. Fungicide enhancement of nitrogen fixation and colonization of Phaseolus vulgaris by Rhizobium phaseoli // Applied and Environmental Microbiology. — 1981. — V. 41, — № 2. — P. 404.

185. Lévy J., Bres C., Geurts R., Chalhoub B., Kulikova O., Duc G., Journet E.-P., Ané J.-M., Lauber E., Bisseling T., Dénarié J., Rosenberg C., Debellé F. A putative Ca2+ and calmodulin-dependent protein kinase required for bacterial and fungal symbioses // Science. — 2004. — V. 303, — № 5662. — P. 1361-1364.

186. Li C., Fan S., Wen Y., Tan Z., Liu C. Enantioselective effect of flutriafol on growth, deoxynivalenol production, and TRI gene transcript levels in Fusarium graminearum // Journal of Agricultural and Food Chemistry. — 2021. — V. 69, — № 5. — P. 1684-1692.

187. Li D., Zhou C., Wang S., Hu Z., Xie J., Pan C., Sun R. Imidacloprid-induced stress affects the growth of pepper plants by disrupting rhizosphere-plant microbial and metabolite composition // Science of The Total Environment. — 2023.

— V. 898. — P. 165395.

188. Li N., Zhao J., Zhang R., Deng L., Li J., Gao Y., Liu C. Effect of tebuconazole enantiomers and environmental factors on fumonisin accumulation and FUM gene expression in Fusarium verticillioides // Journal of agricultural and food chemistry. — 2018. — V. 66, — № 50. — P. 13107-13115.

189. Li X., Bao H., Wang Z., Wang M., Fan B., Zhu C., Chen Z. Biogenesis and function of multivesicular bodies in plant immunity // Frontiers in Plant Science.

— 2018. — V. 9. — P. 979.

190. Li Y.Y., Yang H. Bioaccumulation and degradation of pentachloronitrobenzene in Medicago sativa // Journal of Environmental Management. — 2013. — V. 119. — P. 143-150.

191. Liao Y., Smyth G.K., Shi W. featureCounts: an efficient general purpose program for assigning sequence reads to genomic features // Bioinformatics. — 2013. — V. 30, — № 7. — P. 923-930.

192. Libault M., Zhang X.-C., Govindarajulu M., Qiu J., Ong Y.T., Brechenmacher L., Berg R.H., Hurley-Sommer A., Taylor C.G., Stacey G. A member of the highly conserved FWL (tomato FW2.2-like) gene family is essential for soybean nodule organogenesis // The Plant Journal. — 2010. — V. 62, — № 5.

— P. 852-864.

193. Liga S., Paul C., Péter F. Flavonoids: overview of biosynthesis, biological activity, and current extraction techniques // Plants. — 2023. — V. 12, — № 14. — P. 2732.

194. Lindstrom K., Mousavi S.A. Effectiveness of nitrogen fixation in rhizobia // Microbial Biotechnology. — 2020. — V. 13, — № 5. — P. 1314-1335.

195. Liners F., Letesson J.-J., Didembourg C., Van Cutsem P. Monoclonal antibodies against pectin: recognition of a conformation induced by calcium // Plant physiology. — 1989. — V. 91, — № 4. — P. 1419-1424.

196. Liu C., Feng N., Zheng D., Cui H., Sun F., Gong X. Uniconazole and diethyl aminoethyl hexanoate increase soybean pod setting and yield by regulating

sucrose and starch content // Journal of the Science of Food and Agriculture. — 2019. — V. 99, — № 2. — P. 748-758.

197. Liu R., Li J., Zhang L., Feng T., Zhang Z., Zhang B. Fungicide difenoconazole induced biochemical and developmental toxicity in wheat (Triticum aestivum L.) // Plants. — 2021. — V. 10, — № 11. — P. 2304.

198. Llewellyn R., Ronning D., Clarke M., Mayfield A., Walker S., Ouzman J. Impact of weeds in Australian grain production: the cost of weeds to Australian grain growers and the adoption of weed management and tillage practices // Report for Grains Research and Development Corporation, CSIRO, Australia. — 2016.

199. Lodwig E.M., Leonard M., Marroqui S., Wheeler T.R., Findlay K., Downie J.A., Poole P.S. Role of polyhydroxybutyrate and glycogen as carbon storage compounds in pea and bean bacteroids // Molecular Plant-Microbe Interactions. — 2005. — V. 18, — № 1. — P. 67-74.

200. Love M.I., Huber W., Anders S. Moderated estimation of fold change and dispersion for RNA-seq data with DESeq2 // Genome Biology. — 2014. — V. 15, — № 12. — P. 550.

201. Machado F.J., Santana F.M., Lau D., Del Ponte E.M. Quantitative review of the effects of triazole and benzimidazole fungicides on Fusarium head blight and wheat yield in Brazil // Plant Disease. — 2017. — V. 101, — № 9. — P. 1633-1641.

202. Madsen E.B., Madsen L.H., Radutoiu S., Olbryt M., Rakwalska M., Szczyglowski K., Sato S., Kaneko T., Tabata S., Sandal N. A receptor kinase gene of the LysM type is involved in legumeperception of rhizobial signals // Nature. — 2003. — V. 425, — № 6958. — P. 637.

203. Mahakavi T., Bakiyaraj R., Baskaran L., Rashid N., Ganesh K.S. Effect of herbicide (quizalofop-p-ethyl) on growth, photosynthetic pigments, enzymes and yield responses of blackgram (Vigna mungo L.) // International Letters of Natural Sciences. — 2014. — V. 9, — № 04. — P. 58-65.

204. Maheshwari C., Garg N.K., Hasan M., Prathap V., Meena N.L., Singh A., Tyagi A. Insight of PBZ mediated drought amelioration in crop plants // Frontiers in Plant Science. — 2022. — V. 13. — P. 1008993.

205. Maldani M., Aliyat F.Z., Cappello S., Morabito M., Giarratana F., Nassiri L., Ibijbijen J. Effect of glyphosate and paraquat on seed germination, amino acids, photosynthetic pigments and plant morphology of Vicia faba, Phaseolus vulgaris and Sorghum bicolor // Environmental Sustainability. — 2021. — V. 4. — P. 723733.

206. Mamenko T.P., Kots S.Y., Khomenko Y.O. The intensity of ethylene release by soybean plants under the influence of fungicides in the early stages of legume-rhizobial symbiosis // Regulatory Mechanisms in Biosystems. — 2020. — V. 11, — № 1. — P. 98-104.

207. Mancini V., Romanazzi G. Seed treatments to control seedborne fungal pathogens of vegetable crops // Pest Management Science. — 2014. — V. 70, — № 6. — P. 860-868.

208. Manfield I.W., Orfila C., McCartney L., Harholt J., Bernal A.J., Scheller H.V., Gilmartin P.M., Mikkelsen J.D., Paul Knox J., Willats W.G. Novel cell wall

architecture of isoxaben-habituated Arabidopsis suspension-cultured cells: global transcript profiling and cellular analysis // The Plant Journal : for Cell and Molecular Biology. — 2004. — V. 40, — № 2. — P. 260-275.

209. Manivannan P., Jaleel C.A., Kishorekumar A., Sankar B., Somasundaram R., Panneerselvam R. Protection of Vigna unguiculata (L.) Walp. plants from salt stress by paclobutrazol // Colloids and surfaces B: Biointerfaces. — 2008. — V. 61, — № 2. — P. 315-318.

210. Manivannan P., Jaleel C.A., Kishorekumar A., Sankar B., Somasundaram R., Sridharan R., Panneerselvam R. Changes in antioxidant metabolism of Vigna unguiculata (L.) Walp. by propiconazole under water deficit stress // Colloids and Surfaces B: Biointerfaces. — 2007. — V. 57, — № 1. — P. 69-74.

211. Maroti G., Kondorosi E. Nitrogen-fixing Rhizobium-legume symbiosis: are polyploidy and host peptide-governed symbiont differentiation general principles of endosymbiosis? // Frontiers in Microbiology. — 2014. — V. 5, — № 326.

212. Masalkar P., Wallace I.S., Hwang J.H., Roberts D.M. Interaction of cytosolic glutamine synthetase of soybean root nodules with the C-terminal domain of the symbiosome membrane nodulin 26 aquaglyceroporin // Journal of Biological Chemistry. — 2010. — V. 285, — № 31. — P. 23880-23888.

213. Mashiguchi K., Seto Y., Onozuka Y., Suzuki S., Takemoto K., Wang Y., Dong L., Asami K., Noda R., Kisugi T., Kitaoka N., Akiyama K., Bouwmeester H., Yamaguchi S. A carlactonoic acid methyltransferase that contributes to the inhibition of shoot branching in Arabidopsis // Proceedings of the National Academy of Sciences. — 2022. — V. 119, — № 14. — P. e2111565119.

214. Matamoros M.A., Baird L.M., Escuredo P.R., Dalton D.A., Minchin F.R., Iturbe-Ormaetxe I., Rubio M.C., Moran J.F., Gordon A.J., Becana M. Stress-induced legume root nodule senescence. Physiological, biochemical, and structural alterations // Plant Physiology. — 1999. — V. 121, — № 1. — P. 97-112.

215. Mathieu C., Duval R., Xu X., Rodrigues-Lima F., Dupret J.M. Effects of pesticide chemicals on the activity of metabolic enzymes: focus on thiocarbamates // Expert Opinion on Drug Metabolism & Toxicology. — 2015. — V. 11, — № 1. — P. 81-94.

216. Maunoury N., Kondorosi A., Kondorosi E., Mergaert P. Cell biology of nodule infection and development // Nitrogen-fixing Leguminous Symbioses / Dilworth M. J. et al. Dordrecht: Springer Netherlands, — 2008. — P. 153-189.

217. Maznah Z., Halimah M., Ismail B.S. Evaluation of the persistence and leaching behaviour of thiram fungicide in soil, water and oil palm leaves // Bulletin of Environmental Contamination and Toxicology. — 2018. — V. 100, — № 5. — P. 677-682.

218. Melino V.J., Drew E.A., Ballard R.A., Reeve W.G., Thomson G., White R.G., O'Hara G.W. Identifying abnormalities in symbiotic development between Trifolium spp. and Rhizobium leguminosarum bv. trifolii leading to sub-optimal and

ineffective nodule phenotypes // Annals of Botany. — 2012. — V. 110, — № 8. — P. 1559-1572.

219. Mellor R.B. Bacteroids in the Rhizobium-legume symbiosis inhabit a plant internal lytic compartment: implications for other microbial endosymbioses // Journal of Experimental Botany. — 1989. — V. 40, — № 8. — P. 831-839.

220. Melloy P., Del Ponte E.M., Sparks A.H. Timing of triazole-based spray schedules for managing mungbean powdery mildew in Australia: a meta-analysis // Plant Disease. — 2022. — V. 106, — № 3. — P. 918-924.

221. Mergaert P., Nikovics K., Kelemen Z., Maunoury N., Vaubert D., Kondorosi A., Kondorosi E. A novel family in Medicago truncatula consisting of more than 300 nodule-specific genes coding for small, secreted polypeptides with conserved cysteine motifs // Plant Physiology. — 2003. — V. 132, — № 1. — P. 161-173.

222. Mergaert P., Uchiumi T., Alunni B., Evanno G., Cheron A., Catrice O., Mausset A.-E., Barloy-Hubler F., Galibert F., Kondorosi A., Kondorosi E. Eukaryotic control on bacterial cell cycle and differentiation in the Rhizobium-legume symbiosis // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. — 2006. — V. 103, — № 13. — P. 5230-5235.

223. Messinese E., Mun J.-H., Yeun L.H., Jayaraman D., Rouge P., Barre A., Lougnon G., Schornack S., Bono J.-J., Cook D.R., Ane J.-M. A novel nuclear protein interacts with the symbiotic DMI3 calcium- and calmodulin-dependent protein kinase of Medicago truncatula // Molecular Plant-Microbe Interactions. — 2007. — V. 20, — № 8. — P. 912-921.

224. Miller J.B., Oldroyd G.E.D. The role of diffusible signals in the establishment of rhizobial and mycorrhizal symbioses // Signaling and Communication in Plant Symbiosis / Perotto S., Baluska F. Berlin, Heidelberg: Springer Berlin Heidelberg, — 2012. — P. 1-30.

225. Min Z. Initial study of preventing and eliminating weeds of the grass family in cotton fields with 10% quizalofop-ethyl EC // Pesticides shenyang. —

2003. — V. 1, — № 1. — P. 15.

226. Mishra V., Lal A.A., Simon S. Efficacy of botanicals and bio-agents against powdery mildew disease of garden pea (Pisum sativum L.) // Journal of Pharmacognosy and Phytochemistry. — 2017. — V. 6, — № 4. — P. 1125-1126.

227. Miteva L.-E., Ivanov S., Alexieva V. Alterations in glutathione pool and some related enzymes in leaves and roots of pea plants treated with the herbicide glyphosate // Russian Journal of Plant Physiology. — 2010. — V. 57. — P. 131136.

228. Mitra R.M., Shaw S.L., Long S.R. Six nonnodulating plant mutants defective for Nod factor-induced transcriptional changes associated with the legume-rhizobia symbiosis // Proceedings of the National Academy of Sciences. —

2004. — V. 101, — № 27. — P. 10217-10222.

229. Mohamed M., Aliyat F.Z., Ben Messaoud B., Marina M., Filippo G., Laila N., Jamal I. Effects of pesticides use (glyphosate & paraquat) on biological nitrogen fixation // Water, Air, & Soil Pollution. — 2021. — V. 232. — P. 1-15.

230. Mondal S., Kumar M., Haque S., Kundu D. Phytotoxicity of glyphosate in the germination of Pisum sativum and its effect on germinated seedlings // Environmental Health and Toxicology. — 2017. — V. 32. — P. e2017011.

231. Moorman T.B. Effects of herbicides on the survival of Rhizobium japonicum strains // Weed Science. — 2017. — V. 34, — № 4. — P. 628-633.

232. Moreau S., Thomson R.M., Kaiser B.N., Trevaskis B., Guerinot M.L., Udvardi M.K., Puppo A., Day D.A. GmZIP1 encodes a symbiosis-specific zinc transporter in soybean // Journal of Biological Chemistry. — 2002. — V. 277, — №2 7. — P. 4738-4746.

233. Morzhina E.V., Tsyganov V.E., Borisov A.Y., Lebsky V.K., Tikhonovich I.A. Four developmental stages identified by genetic dissection of pea (Pisum sativum L.) root nodule morphogenesis // Plant Science. — 2000. — V. 155, — № 1. — P. 75-83.

234. Mourad B., Baha-Eddine B., Mokhtar B. The responses of the antioxidant defence system of a legume green bean Phaseolus Vulgaris cv. Djedida, exposed to a xenobiotic hexaconazole // International Journal of Advanced Engineering and Management. — 2017. — V. 2, — № 11. — P. 270-278.

235. Müller J., Wiemken A., Boiler T. Redifferentiation of bacteria isolated from Lotus japonicus root nodules colonized by Rhizobium sp. NGR234 // Journal of Experimental Botany. — 2001. — V. 52, — № 364. — P. 2181-2186.

236. Mullins J.W. Imidacloprid // Pest Control with Enhanced Environmental Safety American Chemical Society, — 1993. — P. 183-198.

237. Musielak T.J., Schenkel L., Kolb M., Henschen A., Bayer M. A simple and versatile cell wall staining protocol to study plant reproduction // Plant Reproduction. — 2015. — V. 28. — P. 161-169.

238. Nagarjuna A., Doss P.J. Protein metabolic profiles and ultrastructural studies in rat liver during cypermethrin toxicosis // Journal of Applied Animal Research. — 2010. — V. 37, — № 2. — P. 171-176.

239. Glyphosate resistance in crops and weeds: history, development, and management. // Nandula V.K. — Hoboken, NJ, USA: John Wiley & Sons, 2010.

240. Niehaus K., Kapp D., Pühler A. Plant defence and delayed infection of alfalfa pseudonodules induced by an exopolysaccharide (EPSI)-deficient Rhizobium meliloti mutant // Planta. — 1993. — V. 190, — № 3. — P. 415-425.

241. Niehaus K., Lagares A., Pühler A. A Sinorhizobium meliloti lipopolysaccharide mutant induces effective nodules on the host plant Medicago sativa (alfalfa) but fails to establish a symbiosis with Medicago truncatula // Molecular Plant-Microbe Interactions. — 1998. — V. 11, — № 9. — P. 906-914.

242. Niemietz C.M., Tyerman S.D. Channel-mediated permeation of ammonia gas through the peribacteroid membrane of soybean nodules // FEBS Letters. — 2000. — V. 465, — № 2-3. — P. 110-114.

243. Niewiadomska A., Klama J. Pesticide side effect on the symbiotic efficiency and nitrogenase activity of Rhizobiaceae bacteria family // Polish Journal of Microbiology. — 2005. — V. 54, — № 1. — P. 43-48.

244. Novak K., Pesina K., Nebesarova J., Skrdleta V., Lisa L., Nasinec V. Symbiotic tissue degradation pattern in the ineffective nodules of three nodulation mutants of pea (Pisum sativum L.) // Annals of Botany. — 1995. — V. 76, — № 3.

— P. 303-313.

245. Odeyemi O., Alexander M. Resistance of Rhizobium strains to phygon, spergon, and thiram // Applied and Environmental Microbiology. — 1977. — V. 33,

— № 4. — P. 784.

246. Okazaki S., Tittabutr P., Teulet A., Thouin J., Fardoux J., Chaintreuil C., Gully D., Arrighi J.F., Furuta N., Miwa H., Yasuda M., Nouwen N., Teaumroong N., Giraud E. Rhizobium-legume symbiosis in the absence of Nod factors: two possible scenarios with or without the T3SS // The ISME Journal. — 2016. — V. 10, — № 1. — P. 64-74.

247. Oldroyd G.E. Speak, friend, and enter: signalling systems that promote beneficial symbiotic associations in plants // Nature Reviews Microbiology. — 2013. — V. 11, — № 4. — P. 252-263.

248. Oldroyd G.E., Downie J.A. Coordinating nodule morphogenesis with rhizobial infection in legumes // Annual Review of Plant Biology. — 2008. — V. 59. — P. 519-546.

249. Ott T., van Dongen J.T., Gunther C., Krusell L., Desbrosses G., Vigeolas H., Bock V., Czechowski T., Geigenberger P., Udvardi M.K. Symbiotic leghemoglobins are crucial for nitrogen fixation in legume root nodules but not for general plant growth and development // Current Biology. — 2005. — V. 15, — № 6. — P. 531-535.

250. Ovchinnikova E., Journet E.-P., Chabaud M., Cosson V., Ratet P., Duc G., Fedorova E., Liu W., den Camp R.O., Zhukov V., Tikhonovich I., Borisov A., Bisseling T., Limpens E. IPD3 controls the formation of nitrogen-fixing symbiosomes in pea and Medicago Spp. // Molecular Plant-Microbe Interactions. — 2011. — V. 24, — № 11. — P. 1333-1344.

251. Padgette S.R., Kolacz K.H., Delannay X., Re D.B., LaVallee B.J., Tinius

C.N., Rhodes W.K., Otero Y.I., Barry G.F., Eichholtz D.A., Peschke V.M., Nida

D.L., Taylor N.B., Kishore G.M. Development, identification, and characterization of a glyphosate-tolerant soybean line // Crop Science. — 1995. — V. 35, — № 5.

— p. 1451-1461.

252. Pal S., Zhao J., Khan A., Yadav N.S., Batushansky A., Barak S., Rewald B., Fait A., Lazarovitch N., Rachmilevitch S. Paclobutrazol induces tolerance in tomato to deficit irrigation through diversified effects on plant morphology, physiology and metabolism // Scientific Reports. — 2016. — V. 6, — № 1. — P. 39321.

253. Paniagua C., Bilkova A., Jackson P., Dabravolski S., Riber W., Didi V., Houser J., Gigli-Bisceglia N., Wimmerova M., Budinska E. Dirigent proteins in plants: modulating cell wall metabolism during abiotic and biotic stress exposure // Journal of Experimental Botany. — 2017. — V. 68, — № 13. — P. 3287-3301.

254. Pankhurst C.E., Craig A.S., Jones W.T. Effectiveness of Lotus root nodules: I. Morphology and flavolan content of nodules formed on Lotus

pedunculatus by fast-growing Lotus rhizobia // Journal of Experimental Botany. — 1979. — V. 30, — № 6. — P. 1085-1093.

255. Pate J.S., Atkins C.A., White S.T., Rainbird R.M., Woo K.C. Nitrogen nutrition and xylem transport of nitrogen in ureide-producing grain legumes // Plant Physiology. — 1980. — V. 65, — № 5. — P. 961-965.

256. Pattathil S., Avci U., Baldwin D., Swennes A.G., McGill J.A., Popper Z., Bootten T., Albert A., Davis R.H., Chennareddy C. A comprehensive toolkit of plant cell wall glycan-directed monoclonal antibodies // Plant Physiology. — 2010. — V. 153, — № 2. — P. 514-525.

257. Pauly N., Pucciariello C., Mandon K., Innocenti G., Jamet A., Baudouin E., Hérouart D., Frendo P., Puppo A. Reactive oxygen and nitrogen species and glutathione: key players in the legume-Rhizobium symbiosis // Journal of Experimental Botany. — 2006. — V. 57, — № 8. — P. 1769-1776.

258. Peiter E., Schubert S. Sugar uptake and proton release by protoplasts from the infected zone of Vicia faba L. nodules: evidence against apoplastic sugar supply of infected cells // Journal of Experimental Botany. — 2003. — V. 54, — № 388. — P. 1691-1700.

259. Pélissier H.l.n.C., Frerich A., Desimone M., Schumacher K., Tegeder M. PvUPS1, an allantoin transporter in nodulated roots of french bean // Plant Physiology. — 2004. — V. 134, — № 2. — P. 664-675.

260. Pérez Guerra J.C., Coussens G., De Keyser A., De Rycke R., De Bodt S., Van De Velde W., Goormachtig S., Holsters M. Comparison of developmental and stress-induced nodule senescence in Medicago truncatula // Plant Physiology. — 2010. — V. 152, — № 3. — P. 1574-1584.

261. Perotto S., Brewin N.J., Kannenberg E.L. Cytological evidence for a host defense response that reduces cell and tissue invasion in pea nodules by lipopolysaccharide-defective mutants of Rhizobium leguminosarum strain 3841 // Molecular Plant-Microbe Interactions. — 1994. — V. 7. — P. 99-112.

262. Petit A.-N., Fontaine F., Vatsa P., Clément C., Vaillant-Gaveau N. Fungicide impacts on photosynthesis in crop plants // Photosynthesis Research. — 2012. — V. 111. — P. 315-326.

263. Pimentel D., Zuniga R., Morrison D. Update on the environmental and economic costs associated with alien-invasive species in the United States // Ecological economics. — 2005. — V. 52, — № 3. — P. 273-288.

264. Pislariu C.I., Sinharoy S., Torres-Jerez I., Nakashima J., Blancaflor E.B., Udvardi M.K. The nodule-specific PLAT domain protein npd1 is required for nitrogen-fixing symbiosis // Plant Physiology. — 2019. — V. 180, — № 3. — P. 1480-1497.

265. Pladys D., Vance C.P. Proteolysis during development and senescence of effective and plant gene-controlled ineffective alfalfa nodules // Plant Physiology. — 1993. — V. 103, — № 2. — P. 379-384.

266. Popp J. Cost-benefit analysis of crop protection measures // Journal für Verbraucherschutz und Lebensmittelsicherheit. — 2011. — V. 6, — № Suppl 1. — P. 105-112.

267. Puppo A., Groten K., Bastian F., Carzaniga R., Soussi M., Lucas M.M., De Felipe M.R., Harrison J., Vanacker H., Foyer C.H. Legume nodule senescence: roles for redox and hormone signalling in the orchestration of the natural aging process // New Phytologist. — 2005. — V. 165, — № 3. — P. 683-701.

268. Puppo A., Herrada G., Rigaud J. lipid peroxidation in peribacteroid membranes from french-bean nodules // Plant Physiology. — 1991. — V. 96, — № 3. — P. 826-830.

269. Radutoiu S., Madsen L.H., Madsen E.B., Felle H.H., Umehara Y., Gr0nlund M., Sato S., Nakamura Y., Tabata S., Sandal N., Stougaard J. Plant recognition of symbiotic bacteria requires two LysM receptor-like kinases // Nature.

— 2003. — V. 425, — № 6958. — P. 585-592.

270. Rae A.L., Bonfante-Fasolo P., Brewin N.J. Structure and growth of infection threads in the legume symbiosis with Rhizobium leguminosarum // The Plant Journal. — 1992. — V. 2, — № 3. — P. 385-395.

271. Rafique T., Naseem S., Usmani T.H., Bashir E., Khan F.A., Bhanger M.I. Geochemical factors controlling the occurrence of high fluoride groundwater in the Nagar Parkar area, Sindh, Pakistan // Journal of Hazardous Materials. — 2009. — V. 171, — № 1-3. — P. 424-430.

272. Raghavendra K., Gundappagol R. Effect of herbicides on soil microcosm, nodulation and yield in chickpea (Cicer arietinum L.) // Journal of Pharmacognosy and Phytochemistry. — 2017. — V. 6, — № 5. — P. 1649-1655.

273. Rathjen J.R., Ryder M.H., Riley I.T., Lai T.V., Denton M.D. Impact of seed-applied pesticides on rhizobial survival and legume nodulation // Journal of Applied Microbiology. — 2020. — V. 129, — № 2. — P. 389-399.

274. Reddy K.N., Hoagland R.E., Zablotowicz R.M. Effect of glyphosate on growth, chlorophyll, and nodulation in glyphosate-resistant and susceptible soybean (Glycine max) varieties // Journal of New Seeds. — 2000. — V. 2, — № 3. — P. 3752.

275. Reddy K.N., Zablotowicz R.M. Glyphosate-resistant soybean response to various salts of glyphosate and glyphosate accumulation in soybean nodules // Weed Science. — 2003. — V. 51, — № 4. — P. 496-502.

276. Redondo-Nieto M., Pulido L., Reguera M., Bonilla I., Bolanos L. Developmentally regulated membrane glycoproteins sharing antigenicity with rhamnogalacturonan II are not detected in nodulated boron deficient Pisum sativum // Plant, Cell & Environment. — 2007. — V. 30, — № 11. — P. 1436-1443.

277. Remya V.R., George J.S., Thomas S. Manufacturing of slow- and controlled-release pesticides // Controlled Release of Pesticides for Sustainable Agriculture / Rakhimol K. R. et al. Cham: Springer International Publishing, — 2020. — P. 127-139.

278. Reynolds P.H.S., Blevins D.G., Boland M.J., Schubert K.R., Randall D.D. Enzymes of ammonia assimilation in legume nodules: A comparison between ureide- and amide-transporting plants // Physiologia Plantarum. — 1982. — V. 55,

— № 3. — P. 255-260.

279. Rezayian M., Niknam V., Ebrahimzadeh H. Improving tolerance against drought in canola by penconazole and calcium // Pesticide Biochemistry and Physiology. — 2018. — V. 149. — P. 123-136.

280. Roberts D.M., Tyerman S.D. Voltage-dependent cation channels permeable to NH4-+, K+, and Ca2+ in the symbiosome membrane of the model legume Lotus japonicus // Plant Physiology. — 2002. — V. 128, — № 2. — P. 370378.

281. Roche P., Debellé F., Maillet F., Lerouge P., Faucher C., Truchet G., Dénarié J., Promé J.-C. Molecular basis of symbiotic host specificity in Rhizobium meliloti: nodHand nodPQ genes encode the sulfation of lipo-oligosaccharide signals // Cell. — 1991. — V. 67, — № 6. — P. 1131-1143.

282. Rodrigues M.L. The multifunctional fungal ergosterol // MBio. — 2018. — V. 9, — № 5. — P. e01755-01718.

283. Roman D.L., Voiculescu D.I., Filip M., Ostafe V., Isvoran A. Effects of triazole fungicides on soil microbiota and on the activities of enzymes found in soil: a review // Agriculture. — 2021. — V. 11, — № 9. — P. 893.

284. Rose T.J., Van Zwieten L., Claassens A., Scanlan C., Rose M.T. Phytotoxicity of soilborne glyphosate residues is influenced by the method of phosphorus fertiliser application // Plant and soil. — 2018. — V. 422. — P. 455465.

285. Rosendahl L., Glenn A.R., Dilworth M.J. Organic and inorganic inputs into legume root nodule

nitrogen fixation. In , ed., pp. 259-91. Amsterdam: // Biology and Biochemistry of Nitrogen Fixation (Studies in Plant Science, 1) Elsevier, — 1991. — P. 259-291.

286. Roy S., Liu W., Nandety R.S., Crook A., Mysore K.S., Pislariu C.I., Frugoli J., Dickstein R., Udvardi M.K. Celebrating 20 years of genetic discoveries in legume nodulation and symbiotic nitrogen fixation // Plant Cell. — 2020. — V. 32, — № 1. — P. 15-41.

287. Roy S., Müller L.M. A rulebook for peptide control of legume-microbe endosymbioses // Trends in Plant Science. — 2022. — V. 27, — № 9. — P. 870889.

288. Rubiales D., Fondevilla S., Chen W., Gentzbittel L., Higgins T.J., Castillejo M., Singh K., Rispail N. Achievements and challenges in legume breeding for pest and disease resistance // Critical Reviews in Plant Sciences. — 2015. — V. 34, — № 1-3. — P. 195-236.

289. Ruiz-Díez B., Quiñones M.A., Fajardo S., Morcillo C., Fernández-Pascual M. Possible reasons for tolerance to mercury of Lupinus albus cv. G1 inoculated with Hg-resistant and sensitive Bradyrhizobium canariense strains // Symbiosis. — 2015. — V. 67, — № 1-3. — P. 91-102.

290. Saeed W., Naseem S., Ali Z. Strigolactones biosynthesis and their role in abiotic stress resilience in plants: a critical review // Frontiers in Plant Science. — 2017. — V. 8. — P. 1487.

291. Salam S., Arif A., Mahmood R. Thiram-induced cytotoxicity and oxidative stress in human erythrocytes: an in vitro study // Pesticide Biochemistry and Physiology. — 2020. — V. 164. — P. 14-25.

292. Sánchez-Pardo B., Fernández-Pascual M., Zornoza P. Copper microlocalisation, ultrastructural alterations and antioxidant responses in the nodules of white lupin and soybean plants grown under conditions of copper excess // Environmental and Experimental Botany. — 2012. — V. 84. — P. 52-60.

293. Sankar B., Jaleel C.A., Manivannan P., Kishorekumar A., Somasundaram R., Panneerselvam R. Effect of paclobutrazol on water stress amelioration through antioxidants and free radical scavenging enzymes in Arachis hypogaea L // Colloids and Surfaces B: Biointerfaces. — 2007. — V. 60, — № 2.

— P. 229-235.

294. Sant D., Tupe S., Ramana C.V., Deshpande M. Fungal cell membrane -promising drug target for antifungal therapy // Journal of Applied Microbiology. — 2016. — V. 121, — № 6. — P. 1498-1510.

295. Santos J., Ferreira E., Kasuya M.C., Silva A., Procópio S. Tolerance of Bradyrhizobium strains to glyphosate formulations // Crop Protection. — 2005. — V. 24, — № 6. — P. 543-547.

296. Sarnaik S.S., Kanekar P.P., Raut V.M., Taware S.P., Chavan K.S., Bhadbhade B.J. Effect of application of different pesticides to soybean on the soil microflora // Journal of environmental biology. — 2006. — V. 27, — № 2 Suppl.

— P. 423-426.

297. Schneider M., Keiblinger K.M., Paumann M., Soja G., Mentler A., Golestani-Fard A., Retzmann A., Prohaska T., Zechmeister-Boltenstern S., Wenzel W. Fungicide application increased copper-bioavailability and impaired nitrogen fixation through reduced root nodule formation on alfalfa // Ecotoxicology. — 2019.

— V. 28. — P. 599-611.

298. Seifert G.J. Fascinating fasciclins: a surprisingly widespread family of proteins that mediate interactions between the cell exterior and the cell surface // International Journal of Molecular Sciences. — 2018. — V. 19, — № 6. — P. 1628.

299. Sen S. Genome-wide TIFY family in Arachis hypogaea in the perspective of legume JAZs // Journal of Crop Science and Biotechnology. — 2022.

— V. 25, — № 4. — P. 465-488.

300. Serova T.A., Kusakin P.G., Kitaeva A.B., Seliverstova E.V., Gorshkov A.P., Romanyuk D.A., Zhukov V.A., Tsyganova A.V., Tsyganov V.E. Effects of elevated temperature on Pisum sativum nodule development: I—detailed characteristic of unusual apical senescence // International Journal of Molecular Sciences. — 2023. — V. 24, — № 24. — P. 17144.

301. Serova T.A., Tikhonovich I.A., Tsyganov V.E. Analysis of nodule senescence in pea (Pisum sativum L.) using laser microdissection, real-time PCR, and ACC immunolocalization // Journal of Plant Physiology. — 2017. — V. 212.

— P. 29-44.

302. Serova T.A., Tsyganova A.V., Tikhonovich I.A., Tsyganov V.E. Gibberellins inhibit nodule senescence and stimulate nodule meristem bifurcation in pea (Pisum sativum L.) // Frontiers in plant science. — 2019. — V. 10. — P. 432937.

303. Serova T.A., Tsyganova A.V., Tsyganov V.E. Early nodule senescence is activated in symbiotic mutants of pea (Pisum sativum L.) forming ineffective nodules blocked at different nodule developmental stages // Protoplasma. — 2018.

— V. 255, — № 5. — P. 1443-1459.

304. Serraj R., Fleurat-Lessard P., Jaillard B., Drevon J. Structural changes in the innercortex cells of soybean root nodules are induced by short-term exposure to high salt or oxygen concentrations // Plant, Cell & Environment. — 1995. — V. 18,

— № 4. — P. 455-462.

305. Shafiani S., Malik A. Tolerance of pesticides and antibiotic resistance in bacteria isolated from wastewater-irrigated soil // World Journal of Microbiology and Biotechnology. — 2003. — V. 19, — № 9. — P. 897-901.

306. Shahid M., Ahmed B., Zaidi A., Khan M.S. Toxicity of fungicides to Pisum sativum: a study of oxidative damage, growth suppression, cellular death and morpho-anatomical changes // RSC Advances. — 2018. — V. 8, — № 67. — P. 38483-38498.

307. Shahid M., Khan M.S. Assessment of glyphosate and quizalofop mediated toxicity to greengram [Vigna radiata (L.) Wilczek], stress abatement and growth promotion by herbicide tolerant Bradyrhizobium and Pseudomonas species // International Journal of Current Microbiology and Applied Sciences. — 2017. — V. 6, — № 12. — P. 3001-3016.

308. Shahid M., Khan M.S. Glyphosate induced toxicity to chickpea plants and stress alleviation by herbicide tolerant phosphate solubilizing Burkholderia cepacia PSBB1 carrying multifarious plant growth promoting activities // 3 Biotech.

— 2018. — V. 8. — P. 131.

309. Shahid M., Khan M.S. Fungicide tolerant Bradyrhizobium japonicum mitigate toxicity and enhance greengram production under hexaconazole stress // Journal of Environmental Sciences. — 2019. — V. 78. — P. 92-108.

310. Shahid M., Khan M.S., Ahmed B., Syed A., Bahkali A.H. Physiological disruption, structural deformation and low grain yield induced by neonicotinoid insecticides in chickpea: a long term phytotoxicity investigation // Chemosphere. — 2021a. — V. 262. — P. 128388.

311. Shahid M., Khan M.S., Kumar M. Kitazin-pea interaction: understanding the fungicide induced nodule alteration, cytotoxicity, oxidative damage and toxicity alleviation by Rhizobium leguminosarum // RSC Advances. — 2019. — V. 9, — № 30. — P. 16929-16947.

312. Shahid M., Khan M.S., Zaidi A. Fungicide toxicity to legumes and its microbial remediation: a current perspective // Pesticides in Crop Production: Physiological and Biochemical Action. — 2020. — V. 1. — P. 15-33.

313. Shahid M., Zaidi A., Saghir Khan M. Modulations in growth, structure, cell viability and antioxidant enzyme of a nodule bacterium Mesorhizobium ciceri

induced by pesticides // Environment, Development and Sustainability. — 2021b.

— V. 23. — P. 4103-4119.

314. Shakir S.K., Kanwal M., Murad W., Zia ur R., Shafiq ur R., Daud M.K., Azizullah A. Effect of some commonly used pesticides on seed germination, biomass production and photosynthetic pigments in tomato (Lycopersicon esculentum) // Ecotoxicology. — 2016. — V. 25, — № 2. — P. 329-341.

315. Shaner D. An overview of glyphosate mode of action: Why is it such a great herbicide? // North Central Weed Science Society Annual Meeting, Milwaukee. — Vol. 61 —, 2006. — P. 94.

316. Sharma P., Jha A., Dubey R., Pessarakli M. Reactive oxygen species, oxidative damage, and antioxidative defense mechanism in Plants under stressful conditions // Journal of Botany. — 2012. — V. 2012. — P. 1-26.

317. Sharma V.K., Aulakh J.S., Malik A.K. Thiram: degradation, applications and analytical methods // Journal of Environmental Monitoring : JEM. — 2003. — V. 5, — № 5. — P. 717-723.

318. Shirkot P., Shirkot C.K., Gupta K.G. Effect of tetramethylthiuram disulfide (TMTD) on nodulation, plant yield, and nitrogen fixation by Cicer arietinum in presence of TMTD-utilizing bacteria // Zentralblatt für Mikrobiologie.

— 1991. — V. 146, — № 6. — P. 413-418.

319. Shishatskaya E., Menzyanova N., Zhila N., Prudnikova S., Volova T., Thomas S. Toxic effects of the fungicide tebuconazole on the root system of fusarium-infected wheat plants // Plant Physiology and Biochemistry. — 2018. — V. 132. — P. 400-407.

320. Singh S., Katzer K., Lambert J., Cerri M., Parniske M. CYCLOPS, a DNA-binding transcriptional activator, orchestrates symbiotic root nodule development // Cell Host and Microbe. — 2014. — V. 15, — № 2. — P. 139-152.

321. Sirois J.C., Peterson E.A., Miller R.W. Potential effects of Thiram on Medicago - R. meliloti symbiotic association // Journal of Environmental Science and Health. Part. B, Pesticides, Food Contaminants, and Agricultural Wastes. — 1981. — V. 16, — № 3. — P. 293-307.

322. Skawinska M., Sanko-Sawczenko I., Dmitruk D., Czarnocka W., Lotocka B. Organization and ultrastructure of Medicago truncatula root apical meristem // The Model Legume Medicago truncatula, — 2020. — P. 709-709.

323. Smallwood M., Beven A., Donovan N., Neill S.J., Peart J., Roberts K., Knox J.P. Localization of cell wall proteins in relation to the developmental anatomy of the carrot root apex // The Plant Journal. — 1994. — V. 5, — № 2. — P. 237246.

324. Smith P.M.C., Atkins C.A. Purine biosynthesis. Big in cell division, even bigger in nitrogen assimilation // Plant Physiology. — 2002. — V. 128, — № 3. — P. 793-802.

325. Soderlund D.M. Molecular mechanisms of pyrethroid insecticide neurotoxicity: recent advances // Archives of Toxicology. — 2012. — V. 86, — № 2. — P. 165-181.

326. Soyano T., Liu M., Kawaguchi M., Hayashi M. Leguminous nodule symbiosis involves recruitment of factors contributing to lateral root development // Current Opinion in Plant Biology. — 2021. — V. 59. — P. 102000.

327. The Rhizobiaceae: Molecular Biology of Plant-Associated Bacteria. // Spaink H., Kondorosi A., Hooykaas P. — Dordrecht, The Netherlands: Springer Science & Business Media, 1998. — 565 p.

328. Stejskal V., Vendl T., Aulicky R., Athanassiou C. Synthetic and natural insecticides: gas, liquid, gel and solid formulations for stored-product and food-industry pest control // Insects. — 2021. — V. 12, — № 7. — P. 590.

329. Stracke S., Kistner C., Yoshida S., Mulder L., Sato S., Kaneko T., Tabata S., Sandal N., Stougaard J., Szczyglowski K. A plant receptor-like kinase required for both bacterial and fungal symbiosis // Nature. — 2002. — V. 417, — № 6892. — P. 959-962.

330. Suganuma N., Nakamura Y., Yamamoto M., Ohta T., Koiwa H., Akao S., Kawaguchi M. The Lotus japonicus Sen1 gene controls rhizobial differentiation into nitrogen-fixing bacteroids in nodules // Molecular Genetics and Genomics. — 2003. — V. 269. — P. 312-320.

331. Sujkowska-Rybkowska M., Borucki W. Localization of hydrogen peroxide accumulation and diamine oxidase activity in pea root nodules under aluminum stress // Micron. — 2014. — V. 57. — P. 13-22.

332. Sujkowska-Rybkowska M., Borucki W. Pectins esterification in the apoplast of aluminum-treated pea root nodules // Journal of Plant Physiology. — 2015. — V. 184. — P. 1-7.

333. Sujkowska-Rybkowska M., Borucki W., Znojek E. Structural changes in Medicago truncatula root nodules caused by short-term aluminum stress // Symbiosis. — 2012. — V. 58, — № 1-3. — P. 161-170.

334. Sujkowska-Rybkowska M., Kasowska D., Gediga K., Banasiewicz J., Stçpkowski T. Lotus corniculatus--rhizobia symbiosis under Ni, Co and Cr stress on ultramafic soil // Plant Soil. — 2020. — V. 451, — № 1. — P. 459-484.

335. Sujkowska-Rybkowska M., Wazny R. Metal resistant rhizobia and ultrastructure of Anthyllis vulneraria nodules from zinc and lead contaminated tailing in Poland // International Journal of Phytoremediation. — 2018. — V. 20, — № 7. — P. 709-720.

336. Sun J., Cardoza V., Mitchell D.M., Bright L., Oldroyd G., Harris J.M. Crosstalk between jasmonic acid, ethylene and Nod factor signaling allows integration of diverse inputs for regulation of nodulation // The Plant Journal. — 2006. — V. 46, — № 6. — P. 961-970.

337. Suzaki T., Ito M., Yoro E., Sato S., Hirakawa H., Takeda N., Kawaguchi M. Endoreduplication-mediated initiation of symbiotic organ development in Lotus japonicus // Development. — 2014. — V. 141, — № 12. — P. 2441-2445.

338. Svobodníková L., Kummerová M., Zezulka S., Babula P., Sendecká K. Root response in Pisum sativum under naproxen stress: morphoanatomical, cytological, and biochemical traits // Chemosphere. — 2020. — V. 258. — P. 127411.

339. Szczyglowski K., Shaw R.S., Wopereis J., Copeland S., Hamburger D., Kasiborski B., Dazzo F.B., de Bruijn F.J. Nodule organogenesis and symbiotic mutants of the model legume Lotus japonicus // Molecular Plant-Microbe Interactions. — 1998. — V. 11, — № 7. — P. 684-697.