Закономерности формирования ответных реакций ярового ячменя на раздельное и сочетанное действие гамма-облучения и свинца тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 00.00.00, кандидат наук Празян Александр Арменович

• Празян Александр Арменович
• кандидат наук
• 2025

Оглавление диссертации кандидат наук Празян Александр Арменович

ВВЕДЕНИЕ

ГЛАВА I. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1 Особенности действия ИИ

1.1.1 Проявление радиобиологических эффектов у растений

1.1.2 Влияние облучения на растения

1.2 Влияние тяжелых металлов на растения

1.2.1 Влияние свинца на растения

1.2.2 Механизмы защиты растений от свинца

1.3 Сочетанное действие факторов на растения

1.4. Заключение

ГЛАВА II. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

2.1. Объект исследования

2.2. Транскриптомный анализ

2.2.1 Условия проращивания

2.2.2 Биоинформатическая обработка данных

2.3. Оценка микрофенологических фаз развития

2.4. Оценка морфологических параметров, биохимических показателей, экспрессии генов

2.4.1 Оценка морфологических параметров

2.4.2 Оценка активности антиоксидантных ферментов

2.4.3 Оценка концентраций низкомолекулярных антиоксидантов

2.4.4. Оценка содержания МДА

2.4.5 Анализ экспрессии генов

2.4.5.1 Выделение тотальной РНК из тканей ячменя

2.4.5.2 Синтез кДНК

2.4.5.3 Выбор генов

2.4.5.4 ПЦР в реальном времени

2.5 Статистический анализ

ГЛАВА III. РЕЗУЛЬТАТЫ

3.1 Оценка транскрипционной активности после гамма-облучения

3.2. Оценка микрофенологических фаз

3.3. Оценка морфологических параметров, биохимических показателей и экспрессии генов

3.3.1 Оценка морфологических параметров

3.3.2 Анализ активности антиоксидантных ферментов

3.3.3 Оценка концентраций низкомолекулярных антиоксидантов

3.3.4 Оценка МДА

3.3.5 Оценка экспрессии генов

ГЛАВА IV. ОБСУЖДЕНИЕ

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ВЫВОДЫ

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ И УСЛОВНЫХ ОБОЗНАЧЕНИЙ

СПИСОК ИСПОЛЬЗОВАННОЙ ЛИТЕРАТУРЫ

ПРИЛОЖЕНИЕ А

ПРИЛОЖЕНИЕ Б

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Закономерности формирования ответных реакций ярового ячменя на раздельное и сочетанное действие гамма-облучения и свинца»

ВВЕДЕНИЕ

Актуальность темы. Защита окружающей среды и человека от воздействия техногенных факторов является одной из ключевых проблем обеспечения устойчивого развития современной цивилизации. Интенсивный рост энергетики, промышленности, транспорта и сельского хозяйства ставят вопрос определения пределов нагрузки на окружающую среду, превышение которой ведет к необратимым последствиям для человека и природы [Palumbl, 2001, Alloway, 2013, ZuШqar, 2019]. В этой связи большую озабоченность вызывает загрязнение сельскохозяйственных угодий тяжелыми металлами (ТМ), которые, накапливаясь в больших концентрациях и передвигаясь по пищевым цепочкам, могут быть токсичными для растений, животных и человека [Aslam et я1., 2021]. В силу распространенности и токсичности, свинец является одним из наиболее опасных загрязнителей среды. В сельскохозяйственных почвах его содержание может достигать 400-800 мг/кг, а в почвах промышленных зон -более 1000 мг/кг [Санжарова и др., 2019].

Радиоактивное загрязнение сельскохозяйственных угодий связано главным образом с крупными радиационными авариями. Площадь загрязненной радионуклидами территории Уральского региона в результате аварии на ПО «Маяк» в 1957 г. составила 25 тыс. км2, а общая площадь наиболее загрязненных радионуклидами сельскохозяйственных угодий четырех областей России (Брянская, Калужская, Тульская и Орловская) в результате аварии на Чернобыльской АЭС превышает 700 тыс. га [Алексахин и др., 2014].

В основе биологического действия ионизирующего излучения (ИИ) лежит прямое взаимодействие квантов излучения с биологическими макромолекулами и формирование активных форм кислорода (АФК) в процессе радиолиза воды [Baatout et я1., 2023; Geras'kin, 2024]. ТМ, при высоких концентрациях, нарушают целостность мембран, проникают в ядра и органеллы, вызывая оксидативный стресс, повреждение ДНК и подавление физиологических процессов, что

негативно влияет на рост, развитие и продуктивность растений [Uzu et al., 2009; Pourrut et al., 2011]. Индуцированное ИИ и ТМ значительное увеличение количества АФК ведет к нарушению физиологических и молекулярных процессов в клетке [Gudkov et al., 2019]. При этом возникающие в ходе нормального метаболизма АФК играют важную роль в регуляции функционирования клетки [Choudhury et al., 2017]. В целях поддержания оксидативного баланса, в клетках функционируют системы антиоксидантных ферментов и низкомолекулярных антиоксидантов [Gudkov et al., 2019; Choudhury et al., 2017].

В естественных условиях на растения обычно одновременно действуют стрессоры разной природы, что может как усиливать, так и ослаблять их ответную реакцию [Geras'kin et al., 2005]. До настоящего времени закономерности формирования эффектов сочетанного действия факторов разной природы изучены недостаточно полно. Тем не менее, существуют свидетельства того, что предварительное облучение семян в малых, стимулирующих развитие дозах способно увеличивать устойчивость растений к действию ТМ [Qi et al., 2015; Wang et al., 2017] и засоления [Mohammed et al., 2012]. Неопределенность отклика растений на сочетанное действие факторов разной природы может быть проблемой при использовании предпосевного облучения семян с их последующим высевом в почву, загрязненные выбросами промышленных предприятий и транспорта [Козьмин и др. 2015].

Исследование реакций ячменя на гамма-облучение и свинец чрезвычайно важно для сельского хозяйства и продовольственной безопасности. Учитывая, что ячмень является важной зерновой культурой, понимание того, как он справляется со стрессовыми условиями, может помочь повысить его устойчивость в современных условиях произрастания [Shirvani et al., 2024; Abdelghany et al., 2024]. Анализ последствий сочетанного действия гамма-облучения и свинца может выявить сложные защитные механизмы растений и открыть пути к созданию новых высокопродуктивных и устойчивых к факторам окружающей среды сортов сельскохозяйственных культур.

Несмотря на многолетнее изучение факторов, влияющих на предпосевное облучение семян и его применение, до сих пор не до конца понятны механизмы стимуляции физиологических процессов ИИ. В отечественной и зарубежной литературе накоплено много данных о действии низких доз радиации на семена [Гудков, 1991, Baldwin, Grantham, 2015]. Однако недостаточно внимания уделено сочетанному действию низких доз радиации и токсичных концентраций тяжелых металлов. Ключевым аспектом работы является комплексный подход к изучению на разных уровнях организации, от морфологического до молекулярного, влияния абиотических стрессоров, что поможет установить фундаментальные механизмы формирования ответа растений.

Степень разработанности проблемы. Изучение сочетанного действия абиотических факторов на растения остается не до конца изученной областью, несмотря на значительный прогресс в исследовании их раздельного действия. Гамма-облучение способно вызвать радиационный гормезис у растений. Этот эффект проявляется как результат сложных ответных реакций, возникающих при воздействии низких доз ионизирующего излучения. Феномен связан с активацией внутриклеточных механизмов, направленных на нейтрализацию стрессовых факторов и стимуляцию физиологических процессов, активации деления и растяжения клеток, увеличения поглощения питательных элементов. Низкие дозы радиации запускают работу антиоксидантных систем, которые снижают уровень свободных радикалов, предотвращая повреждение клеточных структур, что не только минимизирует оксидативный стресс, но и способствует усилению роста и развития растений. Одновременно с этим низкодозовое облучение активирует экспрессию генов, связанных с репарацией ДНК, регуляцией клеточного цикла и поддержанием оксидативного баланса, что повышает устойчивость к последующим стрессам. Радиационный гормезис проявляется в стимуляции прорастания семян, повышении устойчивости культур к стрессам и увеличении биомассы [Гудков, 1991, Baldwin, Grantham, 2015]. Свинец, накапливаясь в тканях, нарушает фотосинтетические процессы, подавляет активность ферментов цикла Кальвина и вызывает окислительный

стресс через генерацию активных форм кислорода, что приводит к повреждению мембран и ДНК [Ши et а1., 2009; Pourrut et а1., 2011; Титов и др., 2020]. На организменном уровне это проявляется в снижении биомассы, уменьшении размеров корней и листьев, а также в снижении продуктивности сельскохозяйственных культур [Ши et а1., 2009; Роигги et а1., 2011; Титов и др., 2020].

Совместное воздействие неблагоприятных факторов часто усиливает негативные эффекты, превышая суммарный эффект каждого из них по отдельности. Наблюдаются снижение размеров и биомассы, уменьшение первичных и боковых корней, резкое падение выживаемости [Zandalinas et 81., 2021]. Комбинация стрессоров активирует уникальные молекулярные ответы, связанные с фотосинтезом, клеточным циклом и другими процессами [Sewelam et al., 2020; Alptekin, Kunkowska, 2025].

Таким образом, изучение реакций ячменя на комбинированный стресс необходимо для ясного понимания сложной природы влияния нескольких факторов окружающей среды на растения. Текущие исследования направлены на то, чтобы раскрыть молекулярно-генетические основы этих реакций.

Целью диссертационной работы является анализ закономерностей формирования ответных реакций ярового ячменя на раздельное и сочетанное действие у-излучения и свинца.

Для достижения поставленной цели необходимо решить следующие задачи:

1. Провести анализ транскриптома ячменя после острого у-облучения в фазе первого листа.

2. Оценить микрофенологические фазы развития после раздельного и совместного воздействия у-излучения и свинца на семена ячменя.

3. Провести оценку морфологических параметров, активности антиоксидантных ферментов, концентраций низкомолекулярных антиоксидантов и малонового диальдегида в побегах и корнях 7-ми суточных

проростков после раздельного и совместного воздействия у-излучения и свинца на семена ячменя.

4. Проанализировать изменения транскрипционной активности генов, участвующих в ответе на у-облучение, контроле транспорта тяжелых металлов и метаболизма основных классов фитогормонов в побегах и корнях 7-ми суточных проростков ячменя после воздействия у-излучения, свинца раздельно и совместно.

Научная новизна. Научную новизну работы определяет использование современных подходов и точных методов исследования, а также постановка задач, направленных на выявление молекулярных механизмов формирования адаптивных реакций ячменя ярового на облучение и действие свинца.

Исследование охватывает разные уровни организации растения - от молекулярного до организменного, что позволяет выявить взаимосвязи между этими уровнями. Исследование транскриптома ячменя после острого у-облучения позволило выбрать для дальнейшего изучения гены-кандидаты, участвующие в ответе на абиотический стресс. Изучение сочетанного действия ионизирующего излучения и тяжелых металлов может выявить новые, ранее неизвестные эффекты их взаимодействия.

В работе впервые осуществлен транскриптомный профилинг ячменя после острого у-облучения на стадии первого листа. Впервые проведен комплексный анализ изменения микрофенологических фаз прорастания при воздействии стимулирующей дозы у-облучения и токсической концентрации нитрата свинца. В рамках настоящего исследования впервые выполнено изучение комбинированного действия стимулирующей дозы у-излучения и токсичной концентрации тяжелого металла с последовательным анализом морфологических, биохимических и молекулярно-генетических параметров. Впервые в условиях комбинированного стресса осуществлена оценка профилей экспрессии генов, участвующих в регуляции фитогормонального статуса, транспорта тяжелых металлов, а также генов, активируемых в ответ на острое у-облучение ячменя.

Таким образом, научная новизна данного исследования заключается в комплексном, многоуровневом подходе к изучению влияния сочетанного и раздельного действия ионизирующего излучения и тяжелых металлов на ячмень, применении новых современных методик, что вносит вклад в понимание механизмов стрессоустойчивости растений.

Теоретическая и практическая значимость. Анализ изменений, вызванных у-облучением семян раздельно и в комбинации с ТМ на разных уровнях организации расширяет представления об индуцированных стрессорами морфофизиологических и молекулярно-генетических процессах, лежащих в основе стрессового ответа и адаптивных реакций растений. Практическая значимость исследования заключается в выявлении генов, участвующих в стимуляции развития растений под влиянием у-излучения, что, принимая во внимание схожесть путей адаптации ко многим стрессовым факторам, создает основу для применения полученных данных в селекционной работе, направленной на создание высокоурожайных и стрессоустойчивых сортов сельскохозяйственных культур. Особый интерес вызывает необходимость разработки технологий предпосевной обработки семян, которые бы сочетали экологическую безопасность с экономической эффективностью. Это необходимо для оптимизации процессов, способствующих улучшению качественных и количественных показателей урожая. В условиях глобальных изменений климата и растущей потребности в продовольствии, такие технологии могут значительно повысить устойчивость агросистем и обеспечить устойчивое развитие сельского хозяйства.

Результаты настоящей работы включены в курс лекций по радиационной генетике для магистрантов Обнинского института атомной энергетики — филиала федерального государственного автономного образовательного учреждения высшего образования «Национальный исследовательский ядерный университет «МИФИ».

Методология и методы исследования. Экспериментальная работа была выполнена с 2019 по 2024 годы в лаборатории радиобиологии и экотоксикологии растений НИЦ «Курчатовский Институт» — ВНИИРАЭ.

В качестве объекта исследования использовали яровой ячмень (Hordeum vulgare L.), повсеместно возделываемую сельскохозяйственную культуру и хорошо изученный биологический объект. Облучение проводили на уникальной научной установке ГУР-120 с источником излучения 60Со (НИЦ «Курчатовский Институт» - ВНИИРАЭ, Обнинск) и источнике гамма-излучения «Агат» (изотоп 60Со) Медицинского радиологического исследовательского центра им. А. Цыба (Обнинск). Для исследования транскриптома ячменя было выполнено высокопроизводительное секвенирование и определена дифференциальная экспрессия генов (ДЭГ) с повышенной/пониженной экспрессией в сравнении с контрольными образцами. Для оценки морфологических параметров использовали метод наблюдения и измерения. Для определения активности ферментов и МДА был использован спектрофотометрический метод. Определение низкомолекулярных антиоксидантов проводили методом ВЭЖХ с использованием градиентного элюирования. Уровень транскрипционной активности кандидатных генов определяли методом ПЦР с обратной транскрипцией (ОТ-ПЦР) в режиме реального времени. Все исследования выполены в контролируемых условиях.

Положения, выносимые на защиту.

1. Выявлено значительное изменение транскрипционного профиля ярового ячменя, установлены гены, экспрессия которых значимо изменялась после острого у-облучения.

2. Свинец вызывает значительное угнетение роста и асинхронность в прохождении микрофенологических фаз проростков ячменя, особенно на поздних этапах развития.

3. Воздействие у-излучения и соли свинца существенно модифицирует оксидативный статус ячменя. Сочетанное действие свинца и ионизирующего излучения не ведет к усилению оксидативного стресса по сравнению с их

раздельным действием. у-облучение может модулировать толерантность растений к токсическому действию свинца.

4. у-излучение и свинец усиливают транскрипцию генов, вовлеченных в биосинтез фитогормонов в корнях и побегах. Отвечающие за детоксикацию и транспорт тяжелых металлов гены демонстрируют разные профили экспрессии в корнях и побегах.

Достоверность результатов. Достоверность результатов обеспечена корректным подбором современных методов исследования, соответствующих поставленным задачам и большим объемом экспериментальных данных. Транскриптомный анализ проводили в 3-х биологических повторностях. Морфологию проростков изучали для 3-х рулонов отдельно по 100 (+-15) семян в каждом. Микрофенологические фазы исследовали в чашках Петри по 200 семян на каждый вариант эксперимента. Активность ферментов изучена в 4-х биологических повторностях. Для изучения активности низкомолекулярных антиоксидантов было использовано 8 биологических и 2 технических повторности. Для оценки концентраций малонового диальдегида использовали 8 биологических повторностей. Для анализа экспрессии генов использовали 4 биологических и 2 технических повторности. Анализ экспериментальных данных проводили методами параметретрической и непараметрической статистики с помощью программ Microsoft Office Excel 2019 и StatSoft STATISTICA 10.0. Экспериментальные данные были проверены на наличие выбросов, которые исключали из дальнейшего анализа. Перед оценкой статистической значимости был осуществлен тест на нормальность распределения исследуемых данных. При подтверждении гипотезы о нормальном распределении применяли линейную модель смешанных эффектов, в случае ее отклонения — непараметрический U-критерий Манна-Уитни. Для обработки данных транскриптомного анализа использованы современные биоинформатические методы. Только гены с log2FC, превышающим 1, считали значимо экспрессируемыми. Для всех исследований уровень значимости был установлен 0,05.

Соответствие диссертации паспорту научной специальности.

Основные результаты, научная новизна, цели и задачи диссертации соответствуют паспорту специальности 1.5.1 «Радиобиология» (биологические науки), включающему исследование закономерностей биологического ответа на воздействие ионизирующих излучений (п. 2); физические и биологические основы действия ионизирующего излучения (п.3); молекулярные механизмы репарации лучевых повреждений; механизмы радиационного гормезиса (п.5); механизмы репарации ДНК; отдаленные последствия действия ионизирующих излучений на геном растений (п. 8); комбинированное и сочетанное воздействие ионизирующих излучений (химические, физические и другие факторы) на живые организмы (п. 9); влияние ионизирующих излучений на растения (п.12).

Апробация результатов. Основные результаты исследований были представлены на: VIII Съезде по радиационным исследованиям (Москва, 2021); IV Международной молодежной конференции «Современные проблемы радиобиологии, радиоэкологии и агроэкологии» (Обнинск, 2021); V International Conference modern problems of genetics, radiobiology, radioecology and evolution dedicated to N.W. Timofeeff-Ressovsky and his scientific school (Дубна, 2021); Всероссийской с международным участием школе конференции молодых ученых «Биосистемы: организация, поведение, управление» (Нижний Новгород, 2023, 2025); международной молодежной конференции «Генетические и радиационные технологии в сельском хозяйстве» (Обнинск, 2023); PlantGen2023: Plant Genetics, Genomics, Bioinformatics and Biotechnology (Казань, 2023); 14-ой Международной мультиконференции «Биоинформатика регуляции и структуры геномов / системная биология» (Новосибирск, 2024),: IV Международной научно-практической конференции «ГенБио2024: Геномика и современные биотехнологии в размножении, селекции и сохранении растений» (Москва, 2024); международной конференции «Актуальные проблемы радиационной биологии. Модификация радиационно-индуцированных эффектов» (Дубна, 2024).

Результаты исследования были использованы при выполнении

государственного задания на тему: «Исследования воздействия радиации на процессы жизнедеятельности растений, животных и микроорганизмов на генетическом, молекулярном и клеточном уровне с применением современных методов (5ф.6.3.) и в рамках Федеральной научно-технической программы развития генетических технологий при финансовой поддержке Российской Федерации в лице Министерства науки и высшего образования РФ (Соглашение № 075-15-20211068 от 28.09.2021).

Личный вклад диссертанта в работу. Личный вклад автора заключается в участии в постановке целей и задач исследования, разработке теоретических и экспериментальных методов достижения поставленных целей, выполнении исследований на всех этапах и анализе полученных результатов. Автор принимал активное участие в написании статей, формулировке выводов и положений, выносимых на защиту.

Публикации. По теме диссертации опубликовано 15 печатных работ, в том числе 4 статьи в журналах, входящих в перечень ВАК или реферативные базы данных и системы цитирования Web of Science, Scopus, Russian Science Citation Index.

Структура и объем диссертационной работы. Работа состоит из введения, четырех глав, заключения, выводов, списка сокращений и условных обозначений, списка использованной литературы, включающего 231 источник, из которых 190 на иностранном языке и приложений А и Б. Диссертация изложена на 160 страницах, содержит 8 таблиц, 16 рисунков и 2 приложения.

Благодарности. Выражаю глубокую благодарность своему научному руководителю, доктору биологических наук, профессору Станиславу Алексеевичу Гераськину за профессиональное руководство, ценные рекомендации и неоценимый вклад в подготовку диссертационной работы.

Благодарю Софию Валерьяновну Битаришвили за помощь в освоении экспериментальных методик, проведении исследований и помощи на первых шагах в становлении на путь ученого, а также Екатерину Валерьевну Бондаренко за методическую помощь и полезные рекомендации в процессе написания

работы. Отдельную благодарность выражаю Елизавете Александровне Казаковой, за тщательный анализ и ценные рекомендации по улучшению качества диссертационной работы.

Особую признательность выражаю коллективу Лаборатории № 6 — радиобиологии и экотоксикологии сельскохозяйственных растений, и Лаборатории № 8 — молекулярно-клеточных основ сельскохозяйственной радиобиологии — за квалифицированную поддержку, доброжелательное сотрудничество и помощь в реализации объемных экспериментальных исследований.

Отдельно хочу поблагодарить свою семью, которая всегда была рядом, за внимание, понимание, моральную поддержку, мотивацию и положительные эмоции на каждом этапе подготовки диссертационной работы.

ГЛАВА I. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1 Особенности действия ИИ 1.1.1 Проявление радиобиологических эффектов у растений

Взаимодействие ионизирующего излучения с веществом делят на физическую, химическую и биологическую стадии [Кудряшов, 2004]. Последствия облучения зависят от его взаимодействия с компонентами клетки и макромолекулами. Но наиболее важны последствия взаимодействия ионизирующего излучения с ДНК [Ward, 1995; Гродзинский, 1989; De Micco et al., 2011].

Ионизирующее излучение взаимодействует с живой материей посредством высвобождения энергии. Физическая стадия занимает 10-15 с и заключается в передаче энергии и последующей ионизации молекул [Кудряшов, 2004; Kiefer, 2012].

Физико-химическая стадия занимает 10-6 с. В этот период активированные макромолекулы взаимодействуют с водой и другими молекулами клетки, пока не достигнут химической стабильности. В это же время формируются реактивные продукты радиолиза воды. Физико-химическая стадия включает также разрушение химических связей макромолекул, поскольку энергия у-излучения и, тем более, заряженных ионов, гораздо выше энергии связи в макромолекулах. Нарушение баланса между индукцией активных форм кислорода и возможностями антиоксидантной системы клетки ведет к окислительному стрессу, который может привести к апоптозу [Кудряшов, 2004; Kiefer, 2012].

Степень и масштабы проявления радиобиологических эффектов зависят от радиочувствительности растений. Для царства растений характерно широкое варьирование радиочувствительности от низших растений, способных переносить дозы в тысячи Гр, до хвойных и лилейных, полулетальная доза для которых составляет единицы Гр [Сарапульцев, Гераськин, 1993]. Радиочувствительность растений зависит от размера ядра и содержания в нем

ДНК, числа и размера хромосом [Sparrow, 1968]. Важное значение имеет положение растений на филогенетическом древе: эволюционно более древние формы (Голосеменные) наиболее чувствительны к действию радиации, однодольные покрытосеменные растения имеют среднюю радиочувствительность, а эволюционно наиболее продвинутые представители класса двудольных объединяют наиболее радиорезистентные виды [Сарапульцев, Гераськин, 1993]. В целом, к настоящему времени накоплен и систематизирован огромный объем данных о влиянии ионизирующих излучений на растения. Однако до сих пор существует значительный пробел в понимании механизмов действия ионизирующих излучений на молекулярные, биохимические и физиологические процессы, формирующие основу для проявления эффекта облучения на организменном уровне. Разнообразие реакций растений на облучение открывает перспективы использования разных видов излучений в практических целях, в частности, в активно развивающихся в последнее время радиационных технологиях [Козьмин и др., 2015; Jan et al., 2012].

Существенная часть эффектов облучения на клеточном уровне обусловлена изменениями в ДНК. При этом большая часть эффектов редкоионизирующей радиации (у- и рентгеновское излучение) связана с действием индуцированных излучением активных форм кислорода [Riley, 1994, Кудряшов, 2004]. Для плотноионизирующей радиации (a-частицы, заряженные ионы) преобладает прямое действие. При этом плотноионизирующее излучение формирует кластерные повреждения, которые с трудом поддаются репарации [Goodhead, 1994].

Большинство индуцированных ионизирующим излучением повреждений репарируется правильно или с ошибками.

Хотя большинство нарушений ДНК репарируется, последовательность ДНК не всегда восстанавливается в прежнем виде. В ходе репарации могут возникать ошибки, которые ведут к аберрациям хромосом, генным и геномным мутациям [Цыб и др., 2005]. Кроме того, эти эффекты лежат в основе всех других

проявлений радиационного повреждения и включают гибель клеток, нарушения в развитии тканей и гибель растений. Следует отметить, что активация надклеточных реакций на облучение происходит на фоне истощения адаптивности внутриклеточных механизмов. Хотя не все реакции растений на радиацию являются адаптивными, а только те, которые направлены на поддержание гомеостаза или увеличение изменчивости популяции клеток в ответ на стресс [Цыб и др., 2005; Geras'kin, 2024].

С увеличением времени от первоначальных событий, вызванных облучением, которые одинаковы для всех живых клеток, уникальные особенности радиобиологических эффектов становятся все более очевидными. Растения обладают целым рядом уникальных компонентов, таких как пластиды, клеточная стенка, фотосинтетическая система, которые определяют отличие реакции растений на облучение [Caplin, Willey, 2018]. В отличие от животных, у которых развитие тканей и органов в основном происходит на эмбриональных стадиях, меристемы растений продолжают генерировать органы на протяжении всей их жизни [Geras'kin, 2024].

Из-за своей чувствительности меристемы играют решающую роль в проявлении фенотипических изменений. Радиационное воздействие на эти ткани может вызвать изменения в развитии листьев, изменение формы листьев, опухолевидный рост и характер ветвления [СарНп, Willey, 2018; Гродзинский, 1989]. Отклонения в размере и количестве являются результатом гиперактивности клеток, тканей и органов, которые остались не поврежденными излучением. Корни, как правило, более чувствительны к ИИ, чем побеги. В результате ветвление может увеличиваться из-за ингибирования роста центрального корня, может наблюдаться повышенная активность вторичных меристем. Кроме того, происходит формирование корней из перицикла (части стебля растения, ответственной за развитие корневых волосков) и нарушение развития корневых волосков [Гродзинский, 1989]. Активное развитие ветвей может привести к ускорению роста надземных частей растений. В стеблях наблюдается снижение пролиферативной активности меристем, что может

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Празян Александр Арменович, 2025 год

СПИСОК ИСПОЛЬЗОВАННОЙ ЛИТЕРАТУРЫ

1.Алексахин, Р. М. Методика оценки экологических последствий техногенного загрязнения агроэкосистем / Р. М. Алексахин, С. В. Фесенко, С. А. Гераськин и др. - М., 2004.

2.Алексеева-Попова, Н. В. Токсическое действие свинца на высшие растения (обзор) / Н. В. Алексеева-Попова // Устойчивость к тяжелым металлам дикорастущих видов. - Ленинград: Наука, 1991. - С. 92-100.

3.Бабаян, Р. С. Проращивание семян в рулонах из фильтровальной бумаги и полиэтиленовой пленки / Р. С. Бабаян // Сельскохозяйственная биология. - 1981. - № 3. - С. 473-475.

4.Бессонова, В. П. Клеточный анализ роста корней Lathyrus odoratus Ь. при действии тяжелых металлов / В. П. Бессонова // Цитология и генетика. - 1991. -Т. 25, № 5. - С. 18-22.

5.Биссвенгер, Х. Практическая энзимология / Х. Биссвенгер. - М.: БИНОМ. Лаборатория знаний, 2013. - 328 с.

6.Битаришвили, С. В. Влияние у-облучения на экспрессию генов, кодирующих ферменты метаболизма абсцизовой кислоты в зародышах семян ячменя / С. В. Битаришвили, В. С. Бондаренко, С. А. Гераськин // Экологическая генетика. -2018. - Т. 16, № 4. - С. 85-89.

7.Битаришвили, С. В. Влияние у-облучения семян на фитогормональный статус проростков ячменя / С. В. Битаришвили, П. Ю. Волкова, С. А. Гераськин // Физиология растений. - 2018. - Т. 65, № 3. - С. 223-231.

8. Битаришвили, С. В. Экспрессия генов биосинтеза и катаболизма гиббереллинов в зародышах семян ячменя, подвергшихся воздействию у-излучения / С. В. Битаришвили, В. С. Бондаренко, С. А. Гераськин // Радиационная биология. Радиоэкология. - 2019. - Т. 59, № 3. - С. 286-292.

9.Верхотуров, В. В. Физиолого-биохимические процессы в зерновках ячменя и пшеницы при их хранении, прорастании и переработке : автореф. дис. док.биол.наук:03.00.12/ В. В. Верхотуров. - Москва, 2008. - 38 с.

10.Гераськин, С. А. Влияние комбинированного действия ионизирующего излучения и солей тяжелых металлов на частоту хромосомных аберраций в листовой меристеме ярового ячменя / С. А. Гераськин, В. Г. Дикарев, А. А. Удалова и др. // Генетика. - 1996. - Т. 32, № 2. - С. 279-288.

11.Гераськин С. А. Влияние раздельного и сочетанного действия у -излучения и нитрата свинца на всхожесть, антиоксидантный статус и цитогенетические показатели проростков ярового ячменя / С. А. Гераськин, А. А Празян, Д. В. Васильев [и др.]. // Радиационная биология. Радиоэкология - 2025, Т. 65, № 1, с. 116-130

12.Гераськин, С. А. Влияние сочетанного радиоактивного и химического (тяжелые металлы, гербицид) загрязнения на выход цитогенетических нарушений в интеркалярной меристеме ярового ячменя / С. А. Гераськин, В. Г. Дикарев, Н. С. Дикарева // Радиационная биология. Радиоэкология. - 2002. - Т. 42, №2 4. - С. 369383.

13.Гераськин, С. А. Критический анализ современных концепций и подходов к оценке биологического действия малых доз ионизирующего излучения / С. А. Гераськин // Радиационная биология. Радиоэкология. - 1995. - Т. 35, № 5. - С. 563-570.

14.ГОСТ 12038-84. Семена сельскохозяйственных культур. Методы определения всхожести. - М.: Стандартинформ, 2002. - 28 с.

15.Гродзинский, Д. М. Радиобиология растений / Д. М. Гродзинский. - Киев: Наукова думка, 1989. - 384 с.

16.Гудков, И. Н. Основы общей и сельскохозяйственной радиобиологии / И. Н. Гудков. - Киев : Изд-во УСХА, 1991. - 328 с.

17.Дикарев, А. В. Внутривидовой полиморфизм ярового ячменя (Hordeum vulgare L.) по устойчивости к действию свинца / А. В. Дикарев, В. Г. Дикарев, Н. С. Дикарева [и др.] // Сельскохозяйственная биология. - 2014. - № 5. - С. 78-87.

18.Довгалюк, А. И. Цитогенетические эффекты солей токсичных металлов в клетках апикальной меристемы корней проростков Allium cepa L. / А. И. Довгалюк, Т. Б. Калиняк, Я. Б. Блюм // Цитология и генетика. - 2001. - Т. 35, № 2. - С. 3-10.

19.Ильин, В. Б. Тяжелые металлы в системе почва-растение / В. Б. Ильин. -Новосибирск : Наука, 1991. - 150 с.

20.Казакова, А. С. Шкала микрофенологических фаз прорастания семян ярового ячменя / А. С. Казакова, С. Ю. Козяева // Сельскохозяйственная биология. - 2009. - № 3. - С. 88-92.

21.Козьмин, Г. В. Радиационные технологии в сельском хозяйстве и пищевой промышленности / Г. В. Козьмин, С. А. Гераськин, Н. И. Санжарова [и др.] -Обнинск: ФГБНУ ВНИИРАЭ, 2015. - 400 с.

22.Корнеев, Н. А. Внутривидовой полиморфизм радиорезистентности семян гексаплоидной пшеницы / Н. А. Корнеев, Б. И. Сарапульцев, Е. А. Моргунова и др. // Радиобиология. - 1985. - Т. 25, № 6. - С. 768-773.

23.Кудряшов, Ю. Б. Радиационная биофизика (ионизирующие излучения) / Ю. Б. Кудряшов. - М.: Физматлит, 2004. - 448 с.

24.Кузин, А. М. Прикладная радиобиология: теоретические и технические основы / А. М. Кузин, Д. А. Каушанский. - М.: Энергоиздат, 1981.

25. Лоскутов, И. Г. Итоги и перспективы исследований мировой коллекции овса, ржи и ячменя / И. Г. Лоскутов, В. Д. Кобылянский, О. Н. Ковалева // Труды по прикладной ботанике, генетике и селекции. - 2007. - Т. 164. - С. 80-101.

26. Обручева, Н. В. Запуск роста осевых органов и его подготовка при прорастании семян, находящихся в вынужденном покое. 2. Инициация «кислого» роста в осевых органах семян кормовых бобов / Н. В. Обручева, О. В. Антипова // Физиология растений. - 1994. - Т. 41, № 3. - С. 443-447.

27.Празян, А. А. Динамика прорастания семян ярового ячменя при воздействии у-излучения и свинца / А. А. Празян, С. В. Битаришвили, С. А. Гераськин [и др.] // Сельскохозяйственная биология. - 2023. - Т. 58, № 3. - С. 525-537.

28.Разыграев, А. В. Исследование активности каталазы в гетеротопиях в экспериментальной модели эндометриоза / А. В. Разыграев, М. А. Петросян, Е.

В. Базиян [и др.] // Журнал акушерства и женских болезней. - 2019. - Т. 68, № 6.

- С. 57-63.

29.Репко, Н. В. Статистические исследования мирового производства зерна ячменя / Н. В. Репко, К. В. Подоляк, Е. В. Смирнова [и др.] // Политематический сетевой электронный научный журнал Кубанского государственного аграрного университета - 2015. - № 106. - С. 1062-1070.

30.Санжарова, Н. И. Тяжелые металлы в агроценозах: миграция, действие, нормирование / Н. И. Санжарова, П. Н. Цыгвинцев, В. С. Анисимов [и др.] -Обнинск: Федеральное государственное бюджетное научное учреждение «Всероссийский научно-исследовательский институт радиологии и агроэкологии», 2019. - 398 с.

31.Сарапульцев, Б. И. Генетические основы радиорезистентности и эволюция / Б. И. Сарапульцев, С. А. Гераськин. - М.: Энергоатомиздат, 1993. - 208 с.

32. Серегин, И. В. Распределение и токсическое действие кадмия и свинца на корни кукурузы / И. В. Серегин, Л. К. Шпигун, В. Б. Иванов // Физиология растений. -2004. - Т. 51, № 5. - С. 582-591.

33.Серегин, И. В. Физиологические аспекты токсического действия кадмия и свинца на высшие растения / И. В. Серегин, В. Б. Иванов // Физиология растений. - 2001.

- Т. 48, № 4. - С. 606-630.

34.Серегин, И. В. Является ли барьерная функция эндодермы единственной причиной устойчивости ветвления корней к солям тяжелых металлов / И. В. Серегин, В. Б. Иванов // Физиология растений. - 1997. - Т. 44, № 5. - С. 922-925.

35.Стругина, И. Г. Общее семеноведение полевых культур / И. Г. Стругина. - М.: Колос, 1966. - 280 с.

36.Титов, А. Ф. Влияние свинца на живые организмы / А. Ф. Титов, О. В. Антипова, Л. К. Шпигун [и др.] // Журнал общей биологии. - 2020. - Т. 81, № 2. - С. 147160.

37.Цыб, А. Ф. Радиация и патология / А. Ф. Цыб, Р. С. Будагов, И. А. Замулаева. -М.: Высшая школа, 2005. - 341 с.

38.Чурюкин, Р. С. Влияние облучения (60Co) семян ячменя на развитие растений на ранних этапах онтогенеза / Р. С. Чурюкин, С. А. Гераськин // Радиация и риск (Бюллетень Национального радиационно-эпидемиологического регистра). -2013. - Т. 22, № 3. - С. 80-92.

39.Чурюкин, Р. С. Проявление эффекта гормезиса у растений ячменя (Hordeum vulgare L.) в контрастных условиях произрастания при у-облучении семян / Р. С. Чурюкин, С. А. Гераськин // Сельскохозяйственная биология. - 2017. - Т. 52, № 4. - С. 820-829.

40.Шагимарданова, Е. И. Экспрессия генов стрессового ответа ячменя Hordeum vulgare в условиях космического полета / Е. И. Шагимарданова, О.А. Гусев, В.Н. Сычев [и др.] // Молекулярная биология. - 2010. - Т. 44, № 5. - С. 831-838.

41.Abdelghany, A. M. Dissecting the resilience of barley genotypes under multiple adverse environmental conditions / A. M. Abdelghany, S. F. Lamlom, M. Naser // BMC Plant Biology. - 2024. - Vol. 24, № 1. - P. 16.

42.Absorbed dose determination in external beam radiotherapy / International Atomic Energy Agency. - Vienna, Austria: IAEA, 2000. - 229 p.

43.Ali, H. Phytoremediation of heavy metals—concepts and applications / H. Ali, E. Khan, M. A. Sajad // Chemosphere. - 2013. - Vol. 91, № 7. - P. 869-881.

44.Alloway, B. J. Sources of heavy metals and metalloids in soils / B. J. Alloway // Heavy metals in soils: trace metals and metalloids in soils and their bioavailability. - 2013. -P. 11-50.

45.Alptekin, B. How plants adapt to combined and sequential abiotic stresses: a transcriptomics approach / B. Alptekin, A. B. Kunkowska// Plant Physiology. - 2025. - Vol. 197, № 1.

46.AMAP/UNEP. Technical background report for the global mercury assessment 2013 / Arctic Monitoring and Assessment Programme, Oslo, Norway/UNEP Chemicals Branch, Geneva, Switzerland. - 2013.

47.Arias, J. A. Effects of Glomus deserticola inoculation on Prosopis: enhancing chromium and lead uptake and translocation as confirmed by X-ray mapping, ICP-OES

and TEM techniques / J. A. Arias, J. R. Peralta-Videa, J. T. Ellzey [et al.] // Environmental and Experimental Botany. - 2010. - Vol. 68, № 2. - P. 139-148.

48.Arikan, B. Responses of salicylic acid encapsulation on growth, photosynthetic attributes and ROS scavenging system in Lactuca sativa exposed to polycyclic aromatic hydrocarbon pollution / B. Arikan, E. Yildiztugay, C. Ozfidan-Konakci // Plant Physiology and Biochemistry. - 2023. - Vol. 203. - С. 108026.

49.Asada, K. Production and scavenging of reactive oxygen species in chloroplasts and their functions / K. Asada // Plant Physiology. - 2006. - Vol. 141. - P. 391-396.

50.Aslam, M. Lead toxicity in cereals: mechanistic insight into toxicity, mode of action, and management / M. Aslam, A. Aslam, M. Sheraz [et al.] // Frontiers in Plant Science. - 2021. - Vol. 11. - № 587785.

51. Baatout S. (ред.). Radiobiology textbook / Cham, Switzerland : Springer International Publishing, 2023. — 667 с

52.Bailly, C. From intracellular signaling networks to cell death: the dual role of reactive oxygen species in seed physiology / C. Bailly, H. El-Maarouf-Bouteau, F. Corbineau // Comptes Rendus Biologies. - 2008. - Vol. 331, № 10. - P. 806-814.

53.Baldwin, J. Radiation hormesis: historical and current perspectives / J. Baldwin, V. Grantham // Journal of Nuclear Medicine Technology. - 2015. - Vol. 43, № 4. - P. 242-247.

54.Barley MorexVl, IBSCv2 genome assembly / GrainGenes [Электронный ресурс]. -Режим доступа: https://wheat.pw.usda.gov/jb/.

55.Barouchas, P. E. Effects of vanadium and nickel on morphological characteristics and on vanadium and nickel uptake by shoots of mojito (Mentha x villosa) and lavender (Lavandula anqustifolia) / P. E. Barouchas, A. Akoumianaki-ioannidou, A. Liopa-Tsakalidi [et al.] // Notulae Botanicae Horti Agrobotanici Cluj-Napoca. - 2019. - Vol. 47, № 2. - P. 487-492.

56.Bitarishvili, S. Growth, antioxidant system, and phytohormonal status of barley cultivars contrasting in cadmium tolerance / S. Bitarishvili, A. Dikarev, E. Kazakova [et al.] // Environmental Science and Pollution Research. - 2023. - Vol. 30, № 23. - P. 59749-59764.

57.Bodnar, I. S. Combined action of gamma radiation and exposure to copper ions on Lemna minor L / I. S. Bodnar, E. V. Cheban // International Journal of Radiation Biology. - 2022. - Vol. 98, № 6. - P. 1120-1129.

58.Bolger, A. M. Trimmomatic: a flexible trimmer for Illumina sequence data / A. M. Bolger, M. Lohse, B. Usadel // Bioinformatics. - 2014. - Vol. 30, № 15. - P. 21142120.

59.Bressler, J. P. Divalent metal transporter 1 in lead and cadmium transport / J. P. Bressler, L. Olivi, J. H. Cheong [et al.] // Annals of the New York Academy of Sciences. - 2004. - Vol. 1012. - P. 142-152.

60.Brunet, J. Accumulation of lead in the roots of grass pea (Lathyrus sativus L.) plants triggers systemic variation in gene expression in the shoots / J. Brunet, G. Varrault, Y. Zuily-Fodil [et al.] // Chemosphere. - 2009. - Vol. 77, № 8. - P. 1113-1120.

61.Calabrese, E. J. Hormesis and plant biology / E. J. Calabrese, R. B. Blain // Environmental Pollution. - 2009. - Vol. 157, № 1. - P. 42-48.

62.Caplin, N. Ionizing radiation, higher plants, and radioprotection: from acute high doses to chronic low doses / N. Caplin, N. Willey // Frontiers in Plant Science. - 2018. - Vol. 9. - P. 847.

63.Casacuberta, E. The impact of transposable elements in environmental adaptation / E. Casacuberta, J. González // Molecular Ecology. - 2013. - Vol. 22, № 6. - P. 15031517.

64.Caverzan, A. Plant responses to stresses: role of ascorbate peroxidase in the antioxidant protection / A. Caverzan, G. Passaia, S. B. Rosa [et al.] // Genetics and Molecular Biology. - 2012. - Vol. 35, № 4. - P. 1011-1019.

65.Chen, I.-C. Glutathione S-transferase interacting with far-red insensitive 219 is involved in phytochrome A-mediated signaling in Arabidopsis / I.-C. Chen, I.-C. Huang, M.-J. Liu [et al.] // Plant Physiology. - 2007. - Vol. 143, № 3. - P. 1189-1202.

66.Chmielowska-B^k, J. Plant recovery after metal stress — A review / J. Chmielowska-B^k, J. Deckert // Plants. - 2021. - Vol. 10, № 3. - P. 450.

67.Chojak-Kozniewska, J. The effects of combined abiotic and pathogen stress in plants: insights from salinity and Pseudomonas syringae pv lachrymans interaction in

cucumber / J. Chojak-Kozniewska, E. Kuzniak, J. Zimny // Frontiers in Plant Science.

- 2018. - Vol. 9. - P. 1691

68.Choudhury, F. K. Reactive oxygen species, abiotic stress and stress combination / F. K. Choudhury, R. M. Rivero, E. Blumwald [et al.] // The Plant Journal. - 2017. - Vol. 90, № 5. - P. 856-867.

69.Cohen, I. Synergistic effects of abiotic stresses in plants: a case study of nitrogen limitation and saturating light intensity in Arabidopsis thaliana / I. Cohen, T Rapaport, V Chalifa-Caspi [et al.] // Physiologia Plantarum. - 2019. - Vol. 165, № 4. - P. 755767.

70.Cohen, L. Biotechnological applications and potential of wood-degrading mushrooms of the Genus Pleurotus / L. Cohen, Y. Persky, R. Hadar // Applied Microbiology and Biotechnology. - 2002. - Vol. 58, № 5. - P. 582-594.

71.Cuypers, A. Cadmium-induced oxidative stress responses and acclimation in plants require fine-tuning of redox biology at subcellular level / A. Cuypers, I. Vanbuel, V. Iven [et al.] // Free Radical Biology and Medicine. - 2023. - Vol. 199. - P. 81-96.

72.De Micco, V. Effects of sparsely and densely ionizing radiation on plants / V. De Micco, C. Arena, D. Pignalosa [et al.] // Radiation and Environmental Biophysics. - 2011. -Vol. 50, № 1. - P. 1-19.

73.Desouky, O. Targeted and non-targeted effects of ionizing radiation / O. Desouky, N. Ding, G. Zhou // Journal of Radiation Research and Applied Sciences. - 2015. - Vol. 8, № 3. - P. 247-254.

74.Di Marzio, A. From Mexico to the Beagle Channel: a review of metal and metalloid pollution studies on wildlife species in Latin America / A. Di Marzio, S.A. Lambertucci, A.J.G. Fernandez [et al.] // Environmental Research. - 2019. - Vol. 176.

- P. 108462.

75.Dietz, K. J. Synergism and antagonism in plant acclimation to abiotic stress combinations / K. J. Dietz // Turkish Journal of Botany. - 2021. - Vol. 45, № 7. - P. 587-600.

76.Dixon, D. P. Enzyme activities and subcellular localization of members of the Arabidopsis glutathione transferase superfamily / D. P. Dixon, T. Hawkins, P. J. Hussey [et al.] // Journal of Experimental Botany. - 2009. - Vol. 60, № 4. - P. 1207-1218.

77.Dorion, S. Glutathione metabolism in plants under stress: beyond reactive oxygen species detoxification / S. Dorion, J. C. Ouellet, J. Rivoal // Metabolites. - 2021. - Vol. 11, № 9. - P. 641.

78.Duffus, J. H. «Heavy metals» - a meaningless term / J. H. Duffus // Chemistry International. - 2001. - Vol. 23, № 6. - P. 163-167.

79.El-Sappah, A. H. Plants' molecular behavior to heavy metals: from criticality to toxicity / A. H. El-Sappah, Y. Zhu, Q. Huang [et al.] // Frontiers in Plant Science. - 2024. -Vol. 15. - P. 1423625.

80.El-Shora, H. M. Pretreatment with low-doses of gamma irradiation enhances Vicia faba plant tolerance to lead stress / H. M. El-Shora, H. M. Habib, H. A. Kamel [et al.] // Bioscience Research. - 2019. - Vol. 16, № 2. - P. 1528-1537.

81.Ewels, P. MultiQC: summarize analysis results for multiple tools and samples in a single report / P. Ewels, M. Magnusson, S. Lundin [et al.] // Bioinformatics. - 2016. -Vol. 32, № 19. - P. 3047-3048.

82.Fan, P. Physiological and molecular mechanisms of medicinal plants in response to cadmium stress: current status and future perspective / P. Fan, L. Wu, Q. Wang [et al.] // Journal of Hazardous Materials. - 2023. - Vol. 450. - P. 131008.

83.Ferdous, J. Identification of reference genes for quantitative expression analysis of microRNAs and mRNAs in barley under various stress conditions / J. Ferdous, Y. Li, N. Reid [et al.] // PLoS ONE. - 2015. - Vol. 10, № 3. - P. e0118503.

84.Fesenko, S. Radiation effects in the forest ecosystems: acute irradiation / S. Fesenko, S. Spridonov, S. Geras'kin // Journal of Environmental Radioactivity. - 2022. - Vol. 250. - P. 106908.

85.Foyer C. H. Ascorbate and glutathione: the heart of the redox hub / C. H. Foyer, G. Noctor //Plant physiology. - 2011. - Vol. 155. - №. 1. - P. 2-18.

86.Gajewska, E. Differential effect of equal copper, cadmium and nickel concentration on biochemical reactions in wheat seedlings / E. Gajewska, M. Sklodowska // Ecotoxicology and Environmental Safety. - 2010. - Vol. 73, № 5. - P. 996-1003.

87.Gao, H. The glutathione S-transferase PtGSTF1 improves biomass production and salt tolerance through regulating xylem cell proliferation, ion homeostasis and reactive oxygen species scavenging in poplar / H. Gao, C. Yu, R. Liu [et al.] // International Journal of Molecular Sciences. - 2022. - Vol. 23, № 20. - P. 11288.

88.Geras'kin, S. Radiation exposure of barley seeds can modify the early stages of plants' development / S. Geras'kin, R. Churyukin, P. Volkova // Journal of Environmental Radioactivity. - 2017. - Vol. 177. - P. 71-83.

89.Geras'kin, S. A. Cytogenetic effect of low dose y-radiation in Hordeum vulgare seedlings: non-linear dose-effect relationship / S. A. Geras'kin, A. A. Oudalova, J. K. Kim [et al.] // Radiation and Environmental Biophysics. - 2007. - Vol. 46, № 1. - P. 31-41.

90.Geras'kin, S. A. Cytogenetic effects of combined radioactive (137Cs) and chemical (Cd, Pb, and 2,4-D herbicide) contamination on spring barley intercalary meristem cells / S. A. Geras'kin, J. K. Kim, V. G. Dikarev [et al.] // Mutation Research. - 2005. - Vol. 586, № 2. - P. 147-159.

91.Geras'kin, S. Plant adaptation to ionizing radiation: mechanisms and patterns / S. Geras'kin // Science of the Total Environment. - 2024. - Vol. 916. - P. 170201.

92.Ginn, B. R. Metal and proton binding onto the roots of Festuca rubra / B. R. Ginn, J. S. Szymanowski, J. B. Fein // Chemical Geology. - 2008. - Vol. 253, № 3-4. - P. 130135.

93.Giorgio, M. Hydrogen peroxide: a metabolic by-product or a common mediator of ageing signals? / M. Giorgio, M. Trinei, E. Migliaccio [et al.] // Nature Reviews Molecular Cell Biology. - 2007. - Vol. 8, № 9. - P. 722-728.

94.Gong, Z. Plant abiotic stress response and nutrient use efficiency / Z. Gong, L. Xiong, H. Shi, [et al.] // Science China Life Sciences. - 2020. - Vol. 63. - P. 635-674.

95.Goodhead, D. T. Initial events in the cellular effects of ionizing radiations: clustered damage in DNA / D. T. Goodhead // International Journal of Radiation Biology. - 1994.

- Vol. 65, № 1. - P. 7-17

96.Gorbatova, I. V. Studying gene expression in irradiated barley cultivars: PM19L-like and CML31-like expression as possible determinants of radiation hormesis effect / I. V. Gorbatova, E. A. Kazakova, M. S. Podlutskii [et al.] // Agronomy. - 2020. - Vol. 10, № 11. - P. 1837.

97.Gressel, J. Commentary: hormesis can be used in enhancing plant productivity and health; but not as previously envisaged / J. Gressel, J. Dodds // Plant Science. - 2013.

- Vol. 213. - P. 123-127.

98.Gudkov, S. V. Effect of ionizing radiation on physiological and molecular processes in plants / S. V. Gudkov, M. A. Grinberg, V. Sukhov [et al.] // Journal of Environmental Radioactivity. - 2019. - Vol. 202. - P. 8-24

99.Guo, Y. An NAM domain gene, GhNAC79, improves resistance to drought stress in upland cotton / Y. Guo, C. Pang, X. Jia [et al.] // Frontiers in Plant Science. - 2017. -Vol. 8. - P. 1657.

100.Gupta, D. The detoxification of lead in Sedum alfredii H. is not related to phytochelatins but the glutathione / D. Gupta, H. Huang, X. Yang [et al.] // Journal of Hazardous Materials. - 2010. - Vol. 177, № 1-3. - P. 437-444.

101.Hao, W. Structural basis for the interaction between the potato virus X resistance protein (Rx) and its cofactor Ran GTPase-activating protein 2 (RanGAP2) / W. Hao, S. M. Collier, P. Moffett [et al.] // Journal of Biological Chemistry. - 2013. - Vol. 288, № 50. - P. 35868-35876.

102.Hasanuzzaman, M. Reactive oxygen species and antioxidant defense in plants under abiotic stress: revisiting the crucial role of a universal defense regulator / M. Hasanuzzaman, M. H. M. B. Bhuyan, F. Zulfiqar [et al.] // Antioxidants. - 2020. - Vol. 9, № 8. - P. 681.

103.Hasanuzzaman, M. Regulation of ascorbate-glutathione pathway in mitigating oxidative damage in plants under abiotic stress / M. Hasanuzzaman, M. H. M. B. Bhuyan, T. I. Anee [et al.] // Antioxidants. - 2019. - Vol. 8, № 9. - P. 384.

104.Hasegawa, J. Auxin decreases chromatin accessibility through the TIR1/AFBs auxin signaling pathway in proliferative cells / J. Hasegawa, T. Sakamoto, S. Fujimoto [et al.] // Scientific Reports. - 2018. - Vol. 8. - P. 7773.

105.Hashemipetroudi, S. H. Genome-wide analysis of the laccase (LAC) gene family in Aeluropus littoralis: a focus on identification, evolution and expression patterns in response to abiotic stresses and ABA treatment / S. H. Hashemipetroudi, M. Arab, P. Heidari [et al.] // Frontiers in Plant Science. - 2023. - Vol. 14. - P. 1112354.

106.Hassan, M. U. The role of zinc to mitigate heavy metals toxicity in crops / M. U. Hassan, M. A. Gill, F. Nadeem [et al.] // Frontiers in Environmental Science. - 2022. -Vol. 10. - P. 990223.

107.Hassan, S. H. Lead toxicity and tolerance in plants: insights from omics studies / S. H. Hassan, M. A. El-Esawi, M. A. Elkelish [et al.] // Heavy Metal Toxicity and Tolerance in Plants: A Biological, Omics, and Genetic Engineering Approach. - Cham: Springer, 2023. - P. 373-405.

108.Hirsch, R. E. A role for the AKT1 potassium channel in plant nutrition / R. E. Hirsch, B. D. Lewis, E. P. Spalding [et al.] // Science. - 1998. - Vol. 280, № 5365. - P. 918921.

109.Ilderbayeva, G. Combined effect of gamma radiation and heavy metals on some living organisms / G. Ilderbayeva, S. Rakhyzhanova, A. Utegenova [et al.] // Biological Trace Element Research. - 2024. - Vol. 202, № 3. - P. 1-12.

110.Islam, E. Effect of Pb toxicity on leaf growth, physiology and ultrastructure in the two ecotypes of Elsholtzia argyi / E. Islam, D. Liu, T. Li [et al.] // Journal of Hazardous Materials. - 2008. - Vol. 154, № 1-3. - P. 914-926.

111.Islam, E. Effect of Pb toxicity on root morphology, physiology and ultrastructure in the two ecotypes of Elsholtzia argyi / E. Islam, X. Yang, T. Li [et al.] // Journal of Hazardous Materials. - 2007. - Vol. 147, № 3. - P. 806-816.

112.Jan, S. Effect of gamma radiation on morphological, biochemical, and physiological aspects of plants and plant products / S. Jan, T. Parween, T. O. Siddiqi [et al.] // Environmental Reviews. - 2012. - Vol. 20, № 1. - P. 17-39.

113.Jiang, W. Pb-induced cellular defense system in the root meristematic cells of Allium sativum L. / W. Jiang, D. Liu // BMC Plant Biology. - 2010. - Vol. 10. - P. 40.

114.Katiyar, P. Gamma radiation: a potential tool for abiotic stress mitigation and management of agroecosystem / P. Katiyar, N. Pandey, S. Keshavkant // Plant Stress.

- 2022. - Vol. 5. - P. 100089.

115.Kaznina, N. M. Barley plant response to cadmium action as dependent on plant age / N. M. Kaznina, A. F. Titov, L. V. Topchieva [et al.] // Russian Journal of Plant Physiology. - 2012. - Vol. 59, № 1. - P. 65-70.

116.Kesten, C. Regulation of cellulose synthesis in response to stress / C. Kesten, A. Menna, C. Sánchez-Rodríguez // Current Opinion in Plant Biology. - 2017. - Vol. 40.

- P. 106-113.

117.Khaksar, G. Effect of exogenous methyl jasmonate on airborne benzene removal by Zamioculcas zamiifolia: the role of cytochrome P450 expression, salicylic acid, IAA, ROS and antioxidant activity / G. Khaksar, C. Treesubsuntorn, P. Thiravetyan // Environmental and Experimental Botany. - 2017. - Vol. 138. - P. 130-138.

118.Kiefer, J. Biological radiation effects / J. Kiefer. - Berlin: Springer, 2012. - 314 p.

119.Kintlová, M. Transcriptome response to cadmium exposure in barley (Hordeum vulgare L.) / M. Kintlová, J. Vrána, R. Hobza [et al.] // Frontiers in Plant Science. -2021. - Vol. 12. - P. 629089.

120.Kiran, Y. The effects of the lead on the seed germination, root growth, and root tip cell mitotic divisions of Lens culinaris Medic / Y. Kiran, A. Sahin // Gazi University Journal of Science. - 2005. - Vol. 18, № 1. - V. 17-25.

121.Kissoudis, C. Enhancing crop resilience to combined abiotic and biotic stress through the dissection of physiological and molecular crosstalk / C. Kissoudis, C. van de Wiel, R.G.F. Visser [et al.] // Frontiers in Plant Science. - 2014. - Vol. 5. - P. 207.

122.Kopittke, P. M. Toxic effects of Pb2+ on growth of cowpea (Vigna unguiculata) / P. M. Kopittke, C. J. Asher, R. A. Kopittke [et al.] // Environmental Pollution. - 2007. -Vol. 150, № 2. - P. 280-287.

123.Kovács, E. Effect of gamma and UV-B/C radiation on plant cells / E. Kovács, A. Keresztes // Micron. - 2002. - Vol. 33, № 3. - P. 199-210.

124.Krzeslowska, M. Lead deposited in the cell wall of Funaria hygrometrica protonemata is not stable—a remobilization can occur / M. Krzeslowska, M. Lenartowska, S. Samardakiewicz [et al.] // Environmental Pollution. - 2010. - Vol. 158, № 1. - P. 325-338.

125.Krzeslowska, M. Pectinous cell wall thickenings formation—a response of moss protonemata cells to lead / M. Krzeslowska, M. Lenartowska, E. J. Mellerowicz [et al.] // Environmental and Experimental Botany. - 2009. - Vol. 65, № 1. - P. 119-131.

126.Kumar, A. Plant genetic engineering approach for the Pb and Zn remediation: defense reactions and detoxification mechanisms / A. Kumar, M. N. V. Prasad // Transgenic plant technology for remediation of toxic metals and metalloids / ed. M. N. V. Prasad.

- London: Academic Press, 2019. - P. 359-380.

127.Kumar, A. Plant-lead interactions: transport, toxicity, tolerance, and detoxification mechanisms / A. Kumar, M. N. V. Prasad // Ecotoxicology and Environmental Safety.

- 2018. - Vol. 166. - P. 401-418.

128.Kumar, A. Plant-lead interactions: transport, toxicity, tolerance, and detoxification mechanisms / A. Kumar, M. N. V. Prasad // Ecotoxicology and Environmental Safety.

- 2018. - Vol. 166. - P. 401-418.

129.Lane, S. D. A histochemical investigation of lead uptake in Raphanus sativus / S. D. Lane, E. S. Martin // New Phytologist. - 1977. - Vol. 79, № 2. - P. 281-286.

130.Li, H.-M. Cdi gene is required for pollen germination and tube growth in Arabidopsis / H.-M. Li, H. Chen, Z.-N. Yang [et al.] // FEBS Letters. - 2012. - Vol. 586, № 7. - P. 1027-1031.

131.Li, Z. Genome-wide analysis of the GLP gene family and overexpression of GLP1-5-1 to promote lignin accumulation during early somatic embryo development in Dimocarpus longan / Z. Li, Z. Fu, S. Zhang [et al.] // BMC Genomics. - 2023. - Vol. 24. - P. 138.

132.Liu, T. Transcriptional profiling of Arabidopsis seedlings in response to heavy metal lead (Pb) / T. Liu, S. Liu, H. Guan [et al.] // Environmental and Experimental Botany.

- 2009. - Vol. 67, № 2. - P. 377-386.

133.Lu, X. Three stress-responsive NAC transcription factors from Populus euphratica differentially regulate salt and drought tolerance in transgenic plants / X. Lu, X. Zhang, H. Duan [et al.] // Physiologia Plantarum. - 2018. - Vol. 162, № 1. - P. 73-97.

134.Maestri, E. Metal tolerance and hyperaccumulation: costs and trade-offs between traits and environment / E. Maestri, M. Marmiroli, G. Visioli [et al.] // Environmental and Experimental Botany. - 2010. - Vol. 68, № 1. - P. 1-13.

135.Malecka, A. Accumulation of lead in root cells of Pisum sativum / A. Malecka, A. Piechalak, I. Morkunas [et al.] // Acta Physiologiae Plantarum. - 2008. - Vol. 30, № 5. - P. 629-637.

136.Malkovsky, V. I. The influence of radiation on confinement properties of nuclear waste glasses / V. I. Malkovsky, S.V. Yudintsev, M.I. Ojovan, [et al.] // Science and Technology of Nuclear Installations. - 2020. - Vol. 2020. - № 1. - P. 8875723.

137.Malone, C. Localization of lead accumulated by corn plants / C. Malone, D. E. Koeppe, R. J. Miller // Plant Physiology. - 1974. - Vol. 53, № 3. - P. 388-394.

138.Marcu, D. Gamma radiation effects on seed germination, growth and pigment content, and ESR study of induced free radicals in maize (Zea mays) / D. Marcu, G. Damian, C. Cosma, [et al.] // Journal of Biological Physics. - 2013. - Vol. 39, № 4. - P. 625-634.

139.Marques, D. N. Plant NAC transcription factors responsive to abiotic stresses / D. N. Marques, S. P. dos Reis, C. R. B. de Souza // Plant Gene. - 2017. - Vol. 11. - P. 170179.

140.Meyers, D. E. R. Uptake and localisation of lead in the root system of Brassica juncea / D. E. R. Meyers, G. J. Auchterlonie, R. I. Webb [et al.] // Environmental Pollution. -2008. - Vol. 153, № 2. - P. 323-332.

141.Mikkelsen, M. D. Barley HvHMA1 is a heavy metal pump involved in mobilizing organellar Zn and Cu and plays a role in metal loading into grains / M. D. Mikkelsen et al. // PLoS ONE. - 2012. - Vol. 7, № 11. - P. e49027.

142.Millar, A. A. Seed dormancy and ABA metabolism in Arabidopsis and barley: the role of ABA 8'-hydroxylase / A. A. Millar, J. V. Jacobsen, J. J. Ross [et al.] // The Plant Journal. - 2006. - Vol. 45, № 6. - P. 942-954.

143.Mittler, R. Abiotic stress, the field environment and stress combination / R. Mittler // Trends in Plant Science. - 2006. - Vol. 11, № 1. - P. 15-19.

144.Mohamed, H. I. Molecular and biochemical studies on the effect of gamma rays on lead toxicity in cowpea (Vigna sinensis) plants / H. I. Mohamed // Biological Trace Element Research. - 2011. - Vol. 144, № 1-3. - P. 1205-1218.

145.Mohammed, A. H. M. A. Pre-exposure to gamma rays alleviates the harmful effect of salinity on cowpea plants / A. H. M. A. Mohammed, H. I. Mohamed, L. M. Zaki [et al.] // Journal of Stress Physiology & Biochemistry. - 2012. - Vol. 8, № 4. - P. 199-217.

146.Mothersill, C. Low dose radiation mechanisms: the certainty of uncertainty / C. Mothersill, C. Seymour // Mutation Research/Genetic Toxicology and Environmental Mutagenesis. - 2022. - Vol. 876. - P. 503451.

147.Nas, F. S. The effect of lead on plants in terms of growing and biochemical parameters: a review / F. S. Nas, M. Ali // MOJ Ecology and Environmental Sciences. - 2018. -Vol. 3, № 4. - P. 265-268.

148.Nies, D. H. Microbial heavy-metal resistance / D. H. Nies // Applied Microbiology and Biotechnology. - 1999. - Vol. 51, № 6. - P. 730-750.

149.Nikjoo, S. Track structure in radiation biology: theory and applications / S. Nikjoo, W. Uehara, M. Wilson [et al.] // International Journal of Radiation Biology. - 1998. -Vol. 73, № 4. - P. 355-364.

150.Nishizono, H. Accumulation of heavy metals in cell walls of Polygonum cuspidatum roots from metalliferous habitats / H. Nishizono, K. Kubota, S. Suzuki [et al.] // Plant and Cell Physiology. - 1989. - Vol. 30, № 4. - P. 595-598.

151.Niu, Z. A gene that underwent adaptive evolution, LAC2 (laccase), in Populus euphratica improves drought tolerance by improving water transport capacity / Z. Niu, G. Li, H. Hu [et al.] // Horticulture Research. - 2021. - Vol. 8. - P. 88.

152.Nxele, X. Drought and salinity stress alters ROS accumulation, water retention, and osmolyte content in sorghum plants / X. Nxele, A. Klein, B. K. Ndimba // South African Journal of Botany. - 2017. - Vol. 108. - P. 261-266.

153.Ouarity, O. Cadmium- and copper-induced changes in tomato membrane lipids / O. Ouarity, N. Boussama, M. Zarrouk [et al.] // Phytochemistry. - 1997. - Vol. 45, № 7.

- P. 1343-1350.

154.Palumbi, S. R. Humans as the world's greatest evolutionary force / S. R. Palumbi // Science. - 2001. - Vol. 293, № 5536. - P. 1786-1790.

155.Pandey, P. Impact of combined abiotic and biotic stresses on plant growth and avenues for crop improvement by exploiting physio-morphological traits / P. Pandey, V. Irulappan, M.V. Bagavathiannan [et al.] // Frontiers in Plant Science. - 2017. - Vol. 8.

- P. 537.

156.Patra, M. Comparison of mercury, lead and arsenic with respect to genotoxic effects on plant systems and the development of genetic tolerance / M. Patra, N. Bhowmik, B. Bandopadhyay [et al.] // Environmental and Experimental Botany. - 2004. - Vol. 52, № 3. - P. 199-223.

157.Penfield, S. Towards a systems biology approach to understanding seed dormancy and germination / S. Penfield, J. King // Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences. - 2009. - Vol. 276, № 1673. - P. 3561-3569.

158.Peralta-Videa, J. R. The biochemistry of environmental heavy metal uptake by plants: implications for the food chain / J. R. Peralta-Videa, M.L. Lopez, M. Narayan [et al.] // International Journal of Biochemistry & Cell Biology. - 2009. - Vol. 41, № 8-9. - P. 1665-1677.

159.Pfaffl, M. W. A new mathematical model for relative quantification in real-time RT-PCR / M. W. Pfaffl // Nucleic Acids Research. - 2001. - Vol. 29, № 9. - P. e45.

160.Podlutskii, M. Arabidopsis thaliana accessions from the Chernobyl exclusion zone show decreased sensitivity to additional acute irradiation / M. Podlutskii, D. Babina, M. Podobed [et al.] // Plants. - 2022. - Vol. 11, № 23. - P. 3142.

161.Poschenrieder, C. Do toxic ions induce hormesis in plants? / C. Poschenrieder, C. Cabot, S. Martos [et al.] // Plant Science. - 2013. - Vol. 212. - P. 15-25.

162.Pourrut, B. Lead uptake, toxicity, and detoxification in plants / B. Pourrut, M. Shahid, C. Dumat [et al.] // Reviews of environmental contamination and toxicology / ed. D. Whitacre. - New York: Springer, 2011. - Vol. 213. - P. 113-136.

163.Prazyan, A. Comparative analysis of the effect of gamma-, electron, and proton irradiation on transcriptomic profile of Hordeum vulgare L. seedlings: in search for molecular contributors to abiotic stress resilience / A. Prazyan, M. Podlutskii, P. Volkova [et al.] // Plants. - 2024. - Vol. 13, № 3. - P. 342.

164.Qi, W. Pretreatment with low-dose gamma irradiation enhances tolerance to the stress of cadmium and lead in Arabidopsis thaliana seedlings / W. Qi, L. Zhang, L. Wang [et al.] // Ecotoxicology and Environmental Safety. - 2015. - Vol. 115. - P. 243-249.

165.Rahman, S. U. Pb uptake, accumulation, and translocation in plants: plant physiological, biochemical, and molecular response: a review / S. U. Rahman, A. Qin, M. Zain [et al.] // Heliyon. - 2024. - Vol. 10, № 6. - P. e27724.

166.Raklami, A. Plants—microorganisms-based bioremediation for heavy metal cleanup: recent developments, phytoremediation techniques, regulation mechanisms, and molecular responses / A. Raklami, A. Meddich, K. Oufdou [et al.] // International Journal of Molecular Sciences. - 2022. - Vol. 23, № 9. - P. 5031.

167.Ramlal, A. Introduction to phytohormones / A. Ramlal, R. A. Rajendran, D. Raju [et al.] // Phytohormones in Abiotic Stress. - Boca Raton: CRC Press, 2024. - P. 3-14. -ISBN 978-1-032-39421-5.

168.Riley, P. A. Free radicals in biology: oxidative stress and the effects of ionizing radiation / P. A. Riley // International Journal of Radiation Biology. - 1994. - Vol. 65, № 1. - P. 27-33.

169.Rivera, S. P. Identification of aldehyde oxidase 1 and aldehyde oxidase homologue 1 as dioxin-inducible genes / S. P. Rivera, H.H. Choi, B. Chapman [et al.] // Toxicology.

- 2005. - Vol. 207, № 3. - P. 401-409.

170.Riyazuddin, R. A comprehensive review on the heavy metal toxicity and sequestration in plants / R. Riyazuddin, N. Panneerselvam, R. Singh [et al.] // Biomolecules. - 2021.

- Vol. 12, № 1. - P. 43.

171.Rodriguez Milla, M. A. Glutathione peroxidase genes in Arabidopsis are ubiquitous and regulated by abiotic stresses through diverse signaling pathways / M. A. Rodriguez Milla, A. Maurer, A. Rodriguez Huete [et al.] // The Plant Journal. - 2003. - Vol. 36, № 5. - P. 602-615.

172.Sakamoto, A. N. SOG1, a plant-specific master regulator of DNA damage responses, originated from nonvascular land plants / A. N. Sakamoto, T. Sakamoto, Y. Yokota [et al.] // Plant Direct. - 2021. - Vol. 5, № 12. - P. e370.

173.Sanchez-Bermudez, M. Effects of combined abiotic stresses related to climate change on root growth in crops / M. Sanchez-Bermudez, J. C. Del Pozo, M. Pernas // Frontiers in Plant Science. - 2022. - Vol. 13. - P. 918537. - DOI: 10.3389/fpls.2022.918537.

174.Sappl, P. G. The Arabidopsis glutathione transferase gene family displays complex stress regulation and co-silencing multiple genes results in altered metabolic sensitivity to oxidative stress / P. G. Sappl. A.J. Carroll, R. Clifton [et al.] // The Plant Journal. -2009. - Vol. 58, № 1. - P. 53-68.

175.Seregin, I. V. Distribution and toxic effects of cadmium and lead on maize roots / I. V. Seregin, L. K. Shpigun, V. B. Ivanov // Russian Journal of Plant Physiology. - 2004. - Vol. 51, № 4. - P. 525-533.

176.Seregin, I. V. Physiological aspects of cadmium and lead toxic effects on higher plants / I. V. Seregin, V. B. Ivanov // Russian Journal of Plant Physiology. - 2001. - Vol. 48, № 4. - P. 523-544.

177.Sewelam, N. Molecular plant responses to combined abiotic stresses put a spotlight on unknown and abundant genes / N. Sewelam, V. Kazan, P. M. Schenk // Journal of Experimental Botany. - 2020. - Vol. 71, № 16. - P. 5098-5112.

178. Sharma, I. Catalase: a versatile antioxidant in plants / I. Sharma, P. Ahmad // Oxidative damage to plants: antioxidant networks and signaling / ed. P. Ahmad. - San Diego: Academic Press, 2014. - P. 131-148.

179.Sharma, P. Lead toxicity in plants / P. Sharma, R. S. Dubey // Brazilian Journal of Plant Physiology. - 2005. - Vol. 17, № 1. - P. 35-52

180.Sharma, P. Reactive oxygen species, oxidative damage, and antioxidative defense mechanism in plants under stressful conditions / P. Sharma, A. B. Jha, R. S. Dubey [et al.] // Journal of Botany. - 2012. - Vol. 2012. - P. 217037.

181.Shi, Q. Genome-wide characterization and expression analyses of the auxin/indole-3-acetic acid (Aux/IAA) gene family in barley (Hordeum vulgare L.) / Q. Shi, Y. Zhang, V.T. To [et al.] // Scientific Reports. - 2020. - Vol. 10, № 1. - P. 10242.

182.Shirvani, H. Investigation of the morphological, physiological, biochemical, and catabolic characteristics and gene expression under drought stress in tolerant and sensitive genotypes of wild barley [Hordeum vulgare subsp. spontaneum (K. Koch) Asch. & Graebn.] / H. Shirvani, A.A. Mehrabi, M. Farshadfar [et al.] // BMC Plant Biology. - 2024. - Vol. 24, № 1. - P. 214.

183.Shu, Q. Y. Plant mutation breeding and biotechnology / Q. Y. Shu, B. P. Forster, H. Nakagawa et al. - Wallingford: CABI, 2012. - 612 p.

184.Singh, S. Heavy metal tolerance in plants: role of transcriptomics, proteomics, metabolomics, and ionomics / S. Singh, P. Parihar, R. Singh [et al.] // Frontiers in Plant Science. - 2016. - Vol. 6. - P. 1143.

185.Slotkin, R. K. Transposable elements and the epigenetic regulation of the genome / R. K. Slotkin, R. Martienssen // Nature Reviews Genetics. - 2007. - Vol. 8, № 4. - P. 272285.

186.Soares, C. Plants facing oxidative challenges—a little help from the antioxidant networks / C. Soares, M. E. A. Carvalho, R. A. Azevedo [et al.] // Environmental and Experimental Botany. - 2019. - Vol. 161. - P. 4-25.

187.Song, C. Underlying mechanism of Dendrobium huoshanense resistance to lead stress using the quantitative proteomics method / C. Song, J. Dai, Y. Ren [et al.] // BMC Plant Biology. - 2024. - Vol. 24, № 1. - P. 748.

188.Sparrow, A. H. Radiosensitivity studies with woody plants—I. Acute gamma irradiation survival data for 28 species and predictions for 190 species / A. H. Sparrow, A. F. Rogers, S. S. Schwemmer // Radiation Botany. - 1968. - Vol. 8, № 2. - P. 149174.

189.Stadler, L. J. Mutations in barley induced by X-rays and radium / L. J. Stadler // Science. - 1928. - Vol. 68, № 1756. - P. 186-187.

190.Strader, L. C. Conversion of endogenous indole-3-butyric acid to indole-3-acetic acid drives cell expansion in Arabidopsis seedlings / L. C. Strader, A. H. Culler, J. D. Cohen [et al.] // Plant Physiology. - 2010. - Vol. 153, № 4. - P. 1577-1586.

191.Strong, P. J. Laccase: a review of its past and its future in bioremediation / P. J. Strong, H. Claus // Critical Reviews in Environmental Science and Technology. - 2011. - Vol. 41, № 5. - P. 373-434.

192.Suzuki, N. Abiotic and biotic stress combinations / N. Suzuki, R. M. Rivero, V. Shulaev [et al.] // New Phytologist. - 2014. - Vol. 203, № 1. - P. 32-43.

193.Tchounwou, P. B. Heavy metal toxicity and the environment / P. B. Tchounwou [et al.] // Molecular, clinical and environmental toxicology. Volume 3: Environmental toxicology / ed. P. B. Tchounwou. - Basel: Birkhäuser, 2012. - P. 133-164.

194.Thounaojam, T. C. Excess copper induced oxidative stress and response of antioxidants in rice / T. C. Thounaojam, P. Panda, P. Mazumdar [et al.] // Plant Physiology and Biochemistry. - 2012. - Vol. 53. - P. 33-39.

195.Thounaojam, T. C. Lead induced oxidative stress and alteration in the activities of antioxidative enzymes in rice shoots / T. C. Thounaojam, L. Singh, A.W. Zularisam [et al.] // Biology Plantarum. - 2017. - Vol. 61, № 3. - P. 595-598.

196.Trainotti, L. Beta-galactosidases with a lectin-like domain are expressed in strawberry / L. Trainotti, R. Spinello, G. Casadoro [et al.] // Journal of Experimental Botany. -2001. - Vol. 52, № 379. - P. 1635-1645.

197.Tuan, P. A. Temporal and spatial transcriptional regulation of phytohormone metabolism during seed development in barley (Hordeum vulgare L.) / P. A. Tuan, T.N. Nguyen, P.K. Toora [et al.] // Frontiers in Plant Science. - 2023. - Vol. 14. - P. 1242913.

198.Tung, G. Uptake and localization of lead in corn (Zea mays L.) seedlings, a study by histochemical and electron microscopy / G. Tung, P. J. Temple // Science of the Total Environment. - 1996. - Vol. 188, № 2-3. - P. 71-85.

199.Uzu, G. Study of lead phytoavailability for atmospheric industrial micronic and sub-micronic particles in relation with lead speciation / G. Uzu, S. Sobanska, Y. Aliouane [et al.] // Environmental Pollution. - 2009. - Vol. 157, № 4. - P. 1178-1185.

200.Vanderauwera, S. Genome-wide analysis of hydrogen peroxide-regulated gene expression in Arabidopsis reveals a high light-induced transcriptional cluster involved

in anthocyanin biosynthesis / S. Vanderauwera, P. Zimmermann, S. Rombauts [et al.] // Plant Physiology. - 2005. - Vol. 139, № 2. - P. 806-821.

201.Verbruggen, N. Molecular mechanisms of metal hyperaccumulation in plants / N. Verbruggen, C. Hermans, H. Schat // New Phytologist. - 2009. - Vol. 181, № 4. - P. 759-776.

202.Verma, S. Lead toxicity induces lipid peroxidation and alters the activities of antioxidant enzymes in growing rice plants / S. Verma, R. S. Dubey // Plant Science. -2003. - Vol. 164. - P. 645-655.

203.Vescio, R. Single and combined abiotic stress in maize root morphology / R. Vescio, M. R. Abenavoli, A. Sorgona // Plants. - 2020. - Vol. 10, № 1. - P. 5.

204.Vitousek, P. M. Human domination of Earth's ecosystems / P. M. Vitousek, H.A. Mooney, J. Lubchenco [et al.] // Science. - 1997. - Vol. 277, № 5325. - P. 494-499.

205.Vodnik, D. Root-applied cytokinin reduces lead uptake and affects its distribution in Norway spruce seedlings / D. Vodnik, G. Jentschke, E. Fritz [et al.] // Physiologia Plantarum. - 1999. - Vol. 106, № 1. - P. 75-81.

206.Volkova, P. Multi-omics responses of barley seedlings to low and high linear energy transfer irradiation / P. Volkova, A. Prazyan, M. Podlutskii [et al.] // Environmental and Experimental Botany. - 2024. - Vol. 218. - P. 105600.

207.Volkova, P. Y. Early response of barley embryos to low- and high-dose gamma irradiation of seeds triggers changes in the transcriptional profile and an increase in hydrogen peroxide content in seedlings / P. Y. Volkova, G. T. Duarte, L. Soubigou-Taconnat [et al.] // Journal of Agronomy and Crop Science. - 2020. - Vol. 206, № 2. -P. 277-295.

208. Volkova, P. Y. Metabolic profiling of y-irradiated barley plants identifies reallocation of nitrogen metabolism and metabolic stress response / P. Y. Volkova, G. Clement, E. S. Makarenko [et al.] // Dose-Response. - 2020. - Vol. 18. - P. 1559325820914186.

209.Volkova, P. Y. Radiation hormesis in plants / P. Y. Volkova, E. V. Bondarenko, E. A. Kazakova // Current Opinion in Toxicology. - 2022. - Vol. 30. - P. 100334.

210.Volkova, P. Y. Radiosensitivity of herbaceous plants to chronic radiation exposure: Field study in the Chernobyl exclusion zone / P. Y. Volkova, G. T. Duarte, E. V.

Bondarenko [et al.] // Science of the Total Environment. - 2021. - Vol. 777. - P. 146206.

211.Voronova, A. F. Transposable elements in pines / A. F. Voronova, D. E. Rungis // The Pine Genomes / ed. D. B. Neale, M. R. Ahuja. - Cham: Springer, 2022. - C. 21-49.

212.Walker, J. R. L. Enzyme isolation from plants and the phenolic problem: what's new / J. R. L. Walker // Plant Physiology. - 1980. - Vol. 11, № 1. - P. 33-36.

213.Wang, H. Effect of indole-3-acetic acid on lead accumulation in maize (Zea mays L.) seedlings and the relevant antioxidant response / H. Wang, X. Shan, B. Wen [et al.] // Environmental and Experimental Botany. - 2007. - Vol. 61, № 3. - P. 246-253.

214.Wang, J. Ionizing radiation: effective physical agents for economic crop seed priming and the underlying physiological mechanisms / J. Wang, Y. Zhang, L. Zhou [et al.] // International Journal of Molecular Sciences. - 2022. - Vol. 23, № 24. - P. 15212.

215.Wang, X. Physio-biochemical and molecular mechanism underlying the enhanced heavy metal tolerance in highland barley seedlings pretreated with low-dose gamma irradiation / X. Wang, R. Ma, D. Cui [et al.] // Scientific Reports. - 2017. - Vol. 7. - P. 14233.

216.Ward, J. F. Radiation mutagenesis: the initial DNA lesions responsible / J. F. Ward // Radiation Research. - 1995. - Vol. 142, № 3. - P. 362-368.

217.White, P. J. Studying calcium channels from the plasma membrane of plant root cells in planar lipid bilayers / P. J. White // Advances in Planar Lipid Bilayers and Liposomes. - 2005. - Vol. 1. - P. 101-120.

218.Wi, S. G. Effects of gamma irradiation on morphological changes and biological responses in plants / S. G. Wi, B.Y. Chung, J.S. Kim [et al.] // Micron. - 2007. - Vol. 38, № 6. - P. 553-564.

219.Wierzbicka, M. H. Comparison of the toxicity and distribution of cadmium and lead in plant cells / M. H. Wierzbicka, E. Przedpelska, R. Ruzik [et al.] // Protoplasma. -2007. - Vol. 231, № 1-2. - P. 99-111.

220.Wierzbicka, M. Lead in the apoplast of Allium cepa L. root tips—ultrastructural studies / M. Wierzbicka // Plant Science. - 1998. - Vol. 133, № 1. - P. 105-119.

221.Wu, Q. Heavy metal contamination of soil and water in the vicinity of an abandoned e-waste recycling site: implications for dissemination of heavy metals / Q. Wu, J.Y.S. Leung, X. Geng [et al.] // Science of the Total Environment. - 2015. - Vol. 506. - P. 217-225.

222.Xu, L. Natural variations in a barley aldehyde oxidase 1 gene affect seed germination and malting quality / L. Xu, P. Wang, X. Zhang [et al.] // The Crop Journal. - 2025. -Vol. 13, № 1. - P. 299-303.

223.Xu, X. The citrus laccase gene CsLAC18 contributes to cold tolerance / X. Xu, Y. Zhang, M. Liang [et al.] // International Journal of Molecular Sciences. - 2022. - Vol. 23, № 24. - P. 14509.

224.Yang, G. Walnut ethylene response factor JrERF2-2 interacts with JrWRKY7 to regulate the GSTs in plant drought tolerance / G. Yang, S. Peng, T. Wang [et al.] // Ecotoxicology and Environmental Safety. - 2021. - Vol. 228. - P. 112945.

225.Yang, Y. Y. Identification of rice varieties with high tolerance or sensitivity to lead and characterization of the mechanism of tolerance / Y. Y. Yang, J.Y. Jung, W.Y. Song [et al.] // Plant Physiology. - 2000. - Vol. 124, № 3. - P. 1019-1026.

226.Yoschenko, V. Morphological abnormalities in Japanese red pine (Pinus densiflora) at the territories contaminated as a result of the accident at Fukushima Dai-Ichi Nuclear Power Plant / V. Yoschenko, K. Nanba, S. Yoshida [et al.] // Journal of Environmental Radioactivity. - 2016. - Vol. 165. - P. 60-67.

227.Zandalinas, S. I. Plant responses to multifactorial stress combination / S. I. Zandalinas, R. Mittler // New Phytologist. - 2022. - Vol. 234, № 4. - P. 1161-1167.

228.Zandalinas, S. I. The impact of multifactorial stress combination on plant growth and survival / S. I. Zandalinas, R. Mittler // New Phytologist. - 2021. - Vol. 230, № 3. - P. 1034-1048.

229.Zhang, Z. Analysis of malondialdehyde, chlorophyll proline, soluble sugar, and glutathione content in Arabidopsis seedling / Z. Zhang, R. Huang // Bio-protocol. -2013. - Vol. 3, № 14. - P. e817.

230.Zhao, Y. Auxin biosynthesis and its role in plant development / Y. Zhao // Annual Review of Plant Biology. - 2010. - Vol. 61. - P. 49-64.

231.Zulfiqar, U. Lead toxicity in plants: impacts and remediation / U. Zulfiqar, M. Farooq, S. Hussain [et al.] // Journal of Environmental Management. - 2019. - Vol. 250. - P. 109557.

ПРИЛОЖЕНИЕ А

Дифференциальная экспрессия генов ячменя ярового после гамма-облучения.

GeneID Base Mean log2 FC Std Err Wald Stats p- val ue p-adj Annotation (BaRT2v18) Accessio n UniProt MoRex Valu e Description (UniProt)

BaRT2v18ch r1HG036030 64,80 2,34 0,37 6,31 OO 1 о <s W ^ 4,9E-06 Laccase F2D9J2 HORVU.M OREX.r3.1 HG007350 0 100 Laccase

BaRT2v18ch r6HG306790 109,42 2,01 0,37 5,40 6,7 E-08 2,0E-04 Leucine-rich repeat-like protein;Serine-threonine protein kinase, plant-type, putative;Putative leucine-rich repeat domain, L domain-containing protein;LRR receptor-like serine/threonine-protein kinase FLS2 A0A8I6 YDL0 HORVU.M OREX.r3.6 HG059460 0 82 Uncharacterized protein

BaRT2v18ch r2HG108330 54,45 2,01 0,37 5,49 3,9 E-08 1,4E-04 0 A0A8I6 WWY3 HORVU.M OREX.r3.2 HG020663 0 100 Rx N domain- containing protein

BaRT2v18ch r3HG132390 132,00 1,87 0,36 5,24 1,6 E-07 4,2E-04 Germin-like protein 5-1;Cupin type-1 domain-containing protein A0A287 KQB5 HORVU.M OREX.r3.3 99 Germin-like protein

GeneID Base Mean log2 FC Std Err Wald Stats p- val ue p-adj Annotation (BaRT2v18) Accessio n UniProt MoRex Valu e Description (UniProt)

HG025227 0

BaRT2v18ch r3HG146700 142,12 1,86 0,36 5,12 3,1 E-07 7,0E-04 Orphans transcription factor;Calmodulin binding protein isoform 1 A0A8I6 X9F6 HORVU.M OREX.r3.3 HG028500 0 99 DUF4005 domain-containing protein

BaRT2v18ch r2HG055100 60,26 1,84 0,37 4,92 8,8 E- 07 1,6E-03 0 A0A8I6 X913 HORVU.M OREX.r3.2 HG010552 0 99 Proline-rich protein

BaRT2v18ch r3HG142760 74,43 1,77 0,37 4,73 2,3 E-06 2,9E-03 0 A0A8I6 X8L4 HORVU.M OREX.r3.3 HG027720 0 100 Pyruvate kinase

BaRT2v18ch r7HG363190 33,94 1,72 0,35 4,88 1,0 E- 06 1,6E-03 0 0 0 0

BaRT2v18ch r3HG159360 50,25 1,71 0,37 4,58 4,6 E-06 4,8E-03 protein PLASTID TRANSCRIPTIONALLY ACTIVE 10;S1 motif domain-containing protein;Nucleic acid-binding, OB-fold-like protein isoform 1 A0A8I7 B669 HORVU.M OREX.r3.3 HG030518 0 100 S1 motif domain-containing protein

GeneID Base Mean log2 FC Std Err Wald Stats p- val ue p-adj Annotation (BaRT2v18) Accessio n UniProt MoRex Valu e Description (UniProt)

BaRT2v18ch r1HG026150 556,42 1,64 0,33 5,01 5,4 E- 07 1,1E-03 0 F2CXV 3 HORVU.M OREX.r3.1 HG005759 0 100 Nucleoside diphosphate kinase

BaRT2v18ch r1HG002230 70,35 1,63 0,37 4,35 1,3 E-05 8,8E-03 Vignain B4ESE7 HORVU.M OREX.r3.1 HG000422 0 100 Papain-like cysteine proteinase

BaRT2v18ch r3HG165550 12,80 1,63 0,37 4,35 1,4 E- 05 8,8E-03 0 F2CY72 HORVU.M OREX.r3.3 HG031447 0 96 Predicted protein

BaRT2v18ch r3HG159280 28,58 1,61 0,37 4,32 1,5 E- 05 8,9E-03 Tyrosine/DOPA decarboxylase 2;Aromatic amino acid decarboxylase F2CVK 3 HORVU.M OREX.r3.3 HG030510 0 100 Predicted protein

BaRT2v18ch r7HG379410 42,72 1,59 0,37 4,27 2,0 E-05 9,9E-03 Peroxidase M0XLI1 HORVU.M OREX.r3.7 HG073747 0 99 Peroxidase

BaRT2v18ch r5HG265560 65,14 1,58 0,37 4,21 2,6 E-05 1,1E-02 0 A0A8I6 YV77 HORVU.M OREX.r3.5 HG051053 0 100 Protein NRT1/ PTR FAMILY 8.3

GeneID Base Mean log2 FC Std Err Wald Stats p- val ue p-adj Annotation (BaRT2v18) Accessio n UniProt MoRex Valu e Description (UniProt)

BaRT2v18ch r5HG271560 67,87 1,58 0,36 4,38 1,2 E-05 8,8E-03 PAZ domain-containing protein A0A8I6 YMI0 HORVU.M OREX.r3.5 HG052055 0 100 Protein argonaute 5

BaRT2v18ch r7HG351350 169,92 1,57 0,36 4,30 1,7 E-05 9,2E-03 60S ribosomal protein L31 0 0 0

BaRT2v18ch r2HG086470 111,41 1,56 0,36 4,35 1,4 E- 05 8,8E-03 short-chain dehydrogenase cctT-like;NADPH- dependent 1- acyldihydroxyacetone phosphate reductase ;11- beta-hydroxysteroid dehydrogenase-like 4B;NADPH-dependent 1- acyldihydroxyacetone phosphate reductase- like;short-chain dehydrogenase RED1;NAD(P)-binding rossmann-fold protein F2DN84 HORVU.M OREX.r3.2 HG017290 0 100 Predicted protein

BaRT2v18ch r4HG203760 577,93 1,55 0,33 4,66 3,1 E- 06 3,7E-03 High molecular mass early light-inducible protein HV58, chloroplastic A0A8I7 BCP4 HORVU.M OREX.r3.4 HG039211 0 100 Low molecular mass early light-inducible protein HV60, chloroplastic

GeneID Base Mean log2 FC Std Err Wald Stats p- val ue p-adj Annotation (BaRT2v18) Accessio n UniProt MoRex Valu e Description (UniProt)

BaRT2v18ch r5HG268570 203,71 1,54 0,32 4,88 1,1 E- 06 1,6E-03 0 0 0 0

BaRT2v18ch r6HG284110 29,17 1,53 0,37 4,08 4,5 E- 05 1,6E-02 Isoflavone reductase;NmrA domain-containing protein;Phenylcoumaran benzylic ether reductase A0A8I7 BAT6 HORVU.M OREX.r3.6 HG054093 0 97 NmrA domain- containing protein

BaRT2v18ch r2HG061030 41,56 1,52 0,37 4,10 4,1 E- 05 1,6E-02 0 A0A8I7 B533 HORVU.M OREX.r3.2 HG011652 0 100 PseudoU_synth_ 2 domain-containing protein

BaRT2v18ch r5HG252520 1061,4 3 1,52 0,33 4,64 3,5 E-06 3,9E-03 Heat shock protein 90-5, chloroplastic;Endoplasmin F2DY59 HORVU.M OREX.r3.5 HG048848 0 100 Predicted protein

BaRT2v18ch r5HG257150 20,42 1,52 0,37 4,17 3,1 E-05 1,3E-02 Trigger factor A0A8I6 XRW4 HORVU.M OREX.r3.5 HG049601 0 99 Trigger_N domain-containing protein

BaRT2v18ch r2HG058330 34,92 1,52 0,36 4,25 2,2 E-05 1,0E-02 0 A0A8I6 WX86 HORVU.M OREX.r3.2 HG011157 0 98 Protein transport protein sec16

GeneID Base Mean log2 FC Std Err Wald Stats p- val ue p-adj Annotation (BaRT2v18) Accessio n UniProt MoRex Valu e Description (UniProt)

BaRT2v18ch r4HG174880 46,02 1,50 0,34 4,38 1,2 E-05 8,8E-03 40S ribosomal protein S25 0 0 0

BaRT2v18ch r3HG143530 30,03 1,50 0,37 4,10 4,2 E-05 1,6E-02 NAC domain-containing protein F2D6W 9 HORVU.M OREX.r3.3 HG027911 0 99 Predicted protein

BaRT2v18ch r3HG145330 48,44 1,49 0,37 4,01 6,1 E-05 1,8E-02 0 A0A8I6 XNJ0 HORVU.M OREX.r3.3 HG028251 0 100 ABC transporter B family member 11

BaRT2v18ch r1HG032480 31,36 1,49 0,37 4,02 5,7 E-05 1,7E-02 Peroxidase A0A8I6 WVF2 HORVU.M OREX.r3.1 HG006801 0 82 Peroxidase

BaRT2v18ch r6HG304290 42,82 1,49 0,34 4,34 1,4 E- 05 8,8E-03 NAM-associated domain-containing protein A0A8I6 XDH6 HORVU.M OREX.r3.2 HG012025 0 80 NAM-associated domain-containing protein

BaRT2v18ch r6HG324590 49,26 1,48 0,37 3,96 7,5 E-05 2,0E-02 rho-N domain-containing protein 1, chloroplastic-like;Rho-N domain-containing protein 1;Rho-N domain-containing protein 1 chloroplastic;Rho termination factor, N- A0A8I6 Y5Z8 HORVU.M OREX.r3.6 HG062769 0 99 Rho N domain- containing protein

GeneID Base Mean log2 FC Std Err Wald Stats p- val ue p-adj Annotation (BaRT2v18) Accessio n UniProt MoRex Valu e Description (UniProt)

terminal;SAP-like protein BP-73, putative, expressed

BaRT2v18ch r2HG066670 14,96 1,47 0,36 4,05 5,1 E-05 1,6E-02 IgA FC receptor (Fragment) 0 0 0

BaRT2v18ch r7HG355430 15,34 1,47 0,36 4,08 4,5 E- 05 1,6E-02 Rhamnogalacturonan endolyase A0A8I7 BJ29 HORVU.M OREX.r3.7 HG068831 0 100 Rhamnogalacturo nan endolyase

BaRT2v18ch r1HG048960 20,25 1,47 0,37 3,94 8,1 E- 05 2,0E-02 0 A0A8I6 WFI1 HORVU.M OREX.r3.1 HG009456 0 85 Non-structural maintenance of chromosomes element 4

BaRT2v18ch r4HG204910 309,55 1,46 0,36 4,08 4,6 E-05 1,6E-02 Ubiquitin;Ubiquitin-60S ribosomal protein L40-1 A0A8I6 XW53 HORVU.M OREX.r3.4 HG033203 0 97 Ubiquitin-like domain-containing protein

BaRT2v18ch r5HG268620 72,67 1,45 0,36 4,05 5,0 E-05 1,6E-02 60S ribosomal protein L44;Ribosomal protein L44e 0 0 0

BaRT2v18ch r6HG321270 185,55 1,45 0,37 3,97 7,1 E-05 2,0E-02 0 0 0 0

GeneID Base Mean log2 FC Std Err Wald Stats p- val ue p-adj Annotation (BaRT2v18) Accessio n UniProt MoRex Valu e Description (UniProt)

BaRT2v18ch r5HG274520 43,21 1,45 0,36 4,06 5,0 E- 05 1,6E-02 0 A0A8I6 YN10 HORVU.M OREX.r3.5 HG052543 0 99 PMR5N domain- containing protein

BaRT2v18ch r5HG239780 52,40 1,44 0,37 3,84 1,2 E-04 2,6E-02 Plastid transcriptionally active 6;50S ribosomal protein L19-1, chloroplastic (Fragment) A0A8I6 XZS6 HORVU.M OREX.r3.5 HG046481 0 100 0

BaRT2v18ch r7HG341270 65,67 1,44 0,37 3,86 1,1 E- 04 2,5E-02 0 M0XEM 7 HORVU.M OREX.r3.7 HG065941 0 100 Protein CDI

BaRT2v18ch rUnG388570 17,87 1,43 0,37 3,85 1,2 E-04 2,6E-02 0 A0A8I6 WX19 HORVU.M OREX.r3.3 HG032547 0 100 BURP domain- containing protein

BaRT2v18ch r4HG219590 154,05 1,43 0,33 4,36 1,3 E-05 8,8E-03 0 A0A8I6 YBI8 HORVU.M OREX.r3.4 HG041697 0 100 Myb-like domain-containing protein

BaRT2v18ch r5HG221500 42,73 1,42 0,37 3,83 1,3 E-04 2,7E-02 GTP-binding protein BRASSINAZOLE INSENSITIVE PALE GREEN 2, chloroplastic;G domain-containing protein;NO-associated A0A8I6 XJC3 HORVU.M OREX.r3.5 HG042042 0 97 G domain-containing protein

GeneID Base Mean log2 FC Std Err Wald Stats p- val ue p-adj Annotation (BaRT2v18) Accessio n UniProt MoRex Valu e Description (UniProt)

protein 1, chloroplastic/mitochondria l;GTP binding domain

BaRT2v18ch r2HG081030 350,67 1,42 0,36 3,98 6,8 E-05 1,9E-02 0 0 0 0

BaRT2v18ch r7HG358420 423,96 1,42 0,35 4,10 4,2 E-05 1,6E-02 60S ribosomal protein L13 0 0 0

BaRT2v18ch r4HG206240 58,40 1,42 0,36 3,95 8,0 E- 05 2,0E-02 CRAL/TRIO domain containing protein, expressed;CRAL-TRIO domain-containing protein;Random slug protein 5;Sec14p-like phosphatidylinositol transfer family protein isoform 1 A0A8I6 Y310 HORVU.M OREX.r3.4 HG039608 0 100 CRAL-TRIO domain-containing protein

BaRT2v18ch r4HG210440 78,60 1,41 0,32 4,36 1,3 E-05 8,8E-03 0 A0A8I6 X4I5 HORVU.M OREX.r3.4 HG040276 0 100 Beta- galactosidase

BaRT2v18ch r5HG225490 15,36 1,41 0,37 3,86 1,1 E- 04 2,5E-02 0 A0A8I6 XHZ6 HORVU.M OREX.r3.5 HG043018 0 95 CASP-like protein

GeneID Base Mean log2 FC Std Err Wald Stats p- val ue p-adj Annotation (BaRT2v18) Accessio n UniProt MoRex Valu e Description (UniProt)

BaRT2v18ch r2HG070330 30,38 1,41 0,37 3,77 1,6 E-04 3,0E-02 VAMP protein SEC22 A0A8I6 WT47 HORVU.M OREX.r3.2 HG013521 0 100 LEA 2 domain- containing protein

BaRT2v18ch r7HG364350 240,02 1,40 0,36 3,88 1,1 E- 04 2,4E-02 GDSL esterase/lipase A0A8I6 YNZ5 HORVU.M OREX.r3.7 HG070915 0 60 GDSL esterase/lipase

BaRT2v18ch r6HG299070 10,09 1,39 0,36 3,82 1,3 E-04 2,7E-02 Glycerophosphodiester phosphodiesterase A0A8I6 YIS8 HORVU.M OREX.r3.6 HG057567 0 100 Glycerophosphod iester phosphodiesteras e

BaRT2v18ch r5HG254190 112,25 1,39 0,37 3,76 1,7 E-04 3,0E-02 0 F2CVS9 HORVU.M OREX.r3.5 HG049115 0 89 Predicted protein

BaRT2v18ch r7HG368730 501,89 1,39 0,35 3,93 8,5 E- 05 2,1E-02 0 0 0 0

BaRT2v18ch r1HG005570 200,66 1,38 0,31 4,40 1,1 E- 05 8,8E-03 0 A0A287 EMU9 HORVU.M OREX.r3.1 HG001216 0 72 Protein kinase domain-containing protein

GeneID Base Mean log2 FC Std Err Wald Stats p- val ue p-adj Annotation (BaRT2v18) Accessio n UniProt MoRex Valu e Description (UniProt)

BaRT2v18ch r1HG033630 259,87 1,38 0,35 3,92 8,7 E-05 2,1E-02 60S ribosomal protein L30;Large subunit ribosomal protein L30e 0 0 0

BaRT2v18ch r3HG158010 526,12 1,37 0,34 3,97 7,1 E-05 2,0E-02 Putative ribosomal protein S8;30S ribosomal protein S8, chloroplastic 0 0 0

BaRT2v18ch r3HG141240 33,95 1,37 0,37 3,67 2,5 E-04 3,9E-02 Aspartic proteinase oryzasin-1;Cathepsin D (Lysosomal aspartyl protease) A0A287 L592 HORVU.M OREX.r3.3 HG027406 0 93 Aspartic proteinase oryzasin-1

BaRT2v18ch r6HG320720 19,04 1,37 0,36 3,78 1,6 E-04 3,0E-02 Subtilisin-like protease A0A8I6 Y7Y0 HORVU.M OREX.r3.6 HG062063 0 100 Subtilisin-like protease SBT1.5

BaRT2v18ch r4HG206760 12,57 1,36 0,37 3,73 1,9 E-04 3,3E-02 0 0 0 0

BaRT2v18ch r6HG303470 52,37 1,36 0,37 3,65 2,6 E-04 4,0E-02 0 A0A8I6 Y4I5 HORVU.M OREX.r3.6 HG058729 0 100 MR_MLE domain-containing protein

BaRT2v18ch r5HG279850 51,26 1,36 0,37 3,65 2,6 E-04 4,0E-02 0 A0A8I6 Y7V3 HORVU.M OREX.r3.5 HG044065 0 58 Integrase catalytic domain-containing protein

GeneID Base Mean log2 FC Std Err Wald Stats p- val ue p-adj Annotation (BaRT2v18) Accessio n UniProt MoRex Valu e Description (UniProt)

BaRT2v18ch r7HG336650 111,51 1,36 0,36 3,79 1,5 E- 04 2,9E-02 0 0 0 0

BaRT2v18ch r1HG044620 109,26 1,35 0,32 4,28 1,9 E-05 9,9E-03 pirin-like protein isoform X1;Pirin-like protein 2;Pirin A0A8I6 WEY4 HORVU.M OREX.r3.1 HG008680 0 95 Pirin

BaRT2v18ch r5HG266050 289,55 1,35 0,36 3,77 1,7 E-04 3,0E-02 0 0 0 0

BaRT2v18ch r3HG158290 144,74 1,34 0,37 3,62 3,0 E-04 4,4E-02 0 0 0 0

BaRT2v18ch r1HG014270 185,37 1,34 0,35 3,85 1,2 E-04 2,6E-02 0 0 0 0

BaRT2v18ch r5HG266730 21,11 1,33 0,37 3,58 3,4 E-04 4,8E-02 SWIB domain-containing protein;Upstream activation factor subunit spp27 like;p53 negative regulator;Putative transcription regulator SWI/SNF-BAF60b family;SWIB/MDM2 domain F2E6W2 HORVU.M OREX.r3.5 HG051241 0 100 Predicted protein

GeneID Base Mean log2 FC Std Err Wald Stats p- val ue p-adj Annotation (BaRT2v18) Accessio n UniProt MoRex Valu e Description (UniProt)

BaRT2v18ch r2HG054760 282,90 1,33 0,35 3,79 1,5 E- 04 2,9E-02 0 0 0 0

BaRT2v18ch r3HG157600 64,68 1,33 0,35 3,83 1,3 E-04 2,6E-02 Laccase F2DXF2 HORVU.M OREX.r3.3 HG030257 0 100 Laccase

BaRT2v18ch r7HG352120 86,66 1,33 0,33 4,02 5,8 E- 05 1,7E-02 transcription termination factor MTERF6, chloroplastic/mitochondria l;mTERF domain-containing protein (Fragment) F2CWQ 1 HORVU.M OREX.r3.7 HG068097 0 100 Predicted protein

BaRT2v18ch r3HG125110 12,81 1,33 0,36 3,67 2,4 E-04 3,9E-02 Meiosis 5;Protodermal factor 1;Proline-and threonine-rich protein F2DA31 HORVU.M OREX.r3.3 HG023708 0 100 Predicted protein

BaRT2v18ch r3HG143320 391,78 1,32 0,35 3,73 1,9 E-04 3,3E-02 0 0 0 0

BaRT2v18ch r2HG091090 27,20 1,32 0,37 3,57 3,6 E-04 5,0E-02 Phosphatidylinositol N-acetyglucosaminlytransfer ase subunit P-related M0XEP 0 HORVU.M OREX.r3.2 HG018021 0 100 DUF3741 domain-containing protein

GeneID Base Mean log2 FC Std Err Wald Stats p- val ue p-adj Annotation (BaRT2v18) Accessio n UniProt MoRex Valu e Description (UniProt)

BaRT2v18ch r6HG327620 119,14 1,32 0,36 3,64 2,7 E-04 4,1E-02 NB-ARC domain-containing protein A0A8I6 YZJ2 HORVU.M OREX.r3.6 HG063284 0 100 NB-ARC domain-containing protein

BaRT2v18ch r2HG078600 24,87 1,30 0,36 3,62 2,9 E-04 4,4E-02 Ribonuclease NW;Ribonuclease T(2);RNase NE M0V6P 7 HORVU.M OREX.r3.2 HG015575 0 100 Ribonuclease T(2)

BaRT2v18ch r1HG035940 375,76 1,29 0,36 3,62 2,9 E-04 4,3E-02 60S ribosomal protein L36 0 0 0

BaRT2v18ch r4HG205580 768,52 1,27 0,30 4,24 2,2 E-05 1,0E-02 Allene oxide synthase M0ZBM 5 HORVU.M OREX.r3.4 HG039497 0 100 Allene oxide synthase

BaRT2v18ch r4HG218550 139,90 1,27 0,33 3,88 1,0 E- 04 2,4E-02 BHLH domain-containing protein;Transcription factor bHLH36 A0A8I6 X6E1 HORVU.M OREX.r3.4 HG041524 0 99 BHLH domain- containing protein

BaRT2v18ch r2HG088250 68,52 1,26 0,29 4,40 1,1 E- 05 8,8E-03 0 0 0 0

BaRT2v18ch r1HG008860 847,60 1,26 0,29 4,31 1,6 E-05 9,1E-03 Putative retroelement A0A8I6 WHA7 HORVU.M OREX.r3.2 HG011929 0 27 Retrovirus-related Pol polyprotein from

GeneID Base Mean log2 FC Std Err Wald Stats p- val ue p-adj Annotation (BaRT2v18) Accessio n UniProt MoRex Valu e Description (UniProt)

transposon TNT 1-94

BaRT2v18ch r2HG080740 1048,6 2 1,25 0,34 3,69 2,3 E-04 3,7E-02 40S ribosomal protein S8 0 0 0

BaRT2v18ch r4HG195150 405,18 1,24 0,33 3,77 1,6 E-04 3,0E-02 0 0 0 0

BaRT2v18ch r2HG062780 60,84 1,23 0,31 3,95 7,7 E-05 2,0E-02 0 F2DB07 HORVU.M OREX.r3.2 HG011986 0 74 Predicted protein

BaRT2v18ch r2HG052720 81,29 1,23 0,33 3,74 1,8 E- 04 3,2E-02 0 A0A8I6 WJY6 HORVU.M OREX.r3.2 HG010038 0 98 Uncharacterized protein

BaRT2v18ch r7HG361220 774,44 1,22 0,34 3,61 3,1 E-04 4,5E-02 60S acidic ribosomal protein P0 0 0 0

BaRT2v18ch r7HG376120 246,77 1,22 0,31 3,92 8,9 E-05 2,1E-02 Glutathione synthetase F2DLW 0 HORVU.M OREX.r3.7 HG073099 0 99 Glutathione synthetase

GeneID Base Mean log2 FC Std Err Wald Stats p- val ue p-adj Annotation (BaRT2v18) Accessio n UniProt MoRex Valu e Description (UniProt)

BaRT2v18ch 893,74 1,21 0,33 3,66 2,6 E-04 4,0E- 8-amino-7-oxononanoate synthase- like;Aminotransferase, classes I and II family protein, expressed;Biotin F;Long chain base biosynthesis protein 2b;Serine C-palmitoyltransferase;8-amino-7-oxononanoate synthase A0A8I6 HORVU.M OREX.r3.3 97 Aminotran 1 2 domain-

r3HG148150 02 XX56 HG028756 0 containing protein

BaRT2v18ch r1HG017980 223,08 1,20 0,34 3,59 3,3 E-04 4,7E-02 Cellulose synthase D9IXC7 HORVU.M OREX.r3.1 HG004128 0 100 Cellulose synthase

BaRT2v18ch r2HG077070 195,07 1,20 0,31 3,85 1,2 E-04 2,6E-02 putative deoxyribonuclease TATDN1;Putative exodeoxyribonuclease I;Deoxyribonuclease tatD F2DNF4 HORVU.M OREX.r3.2 HG015216 0 96 Predicted protein

BaRT2v18ch r4HG198110 337,69 1,18 0,32 3,64 2,8 E-04 4,2E-02 ATP-dependent Clp protease proteolytic subunit 0 0 0

BaRT2v18ch r3HG149100 409,69 1,15 0,29 3,97 7,3 E-05 2,0E-02 Cellulose synthase F2DMG 1 HORVU.M OREX.r3.3 HG028896 0 99 Predicted protein

GeneID Base Mean log2 FC Std Err Wald Stats p- val ue p-adj Annotation (BaRT2v18) Accessio n UniProt MoRex Valu e Description (UniProt)

BaRT2v18ch r3HG141740 178,31 1,15 0,27 4,21 2,6 E-05 1,1E-02 0 A0A8I6 XMZ9 HORVU.M OREX.r3.3 HG027509 0 100 Histone H1

BaRT2v18ch r5HG237610 68,06 1,15 0,32 3,57 3,6 E-04 5,0E-02 Rho GTPase-activating protein gacA;Rac GTPase activating protein 1;Rho-GAP domain-containing protein A0A8I6 XQH7 HORVU.M OREX.r3.5 HG046030 0 100 Rho-GAP domain-containing protein

BaRT2v18ch r1HG017050 388,72 1,14 0,27 4,27 1,9 E-05 9,9E-03 CitMHS domain-containing protein;Putative transporter arsB;Citrate transporter family protein;Transmembrane protein, putative, expressed;Divalent ion symporter M0XVV 7 HORVU.M OREX.r3.1 HG003924 0 100 Uncharacterized protein

BaRT2v18ch r5HG235800 127,15 1,14 0,31 3,67 2,4 E-04 3,9E-02 Dihydrolipoamide acetyltransferase component of pyruvate dehydrogenase complex A0A8I7 B8L0 HORVU.M OREX.r3.5 HG045651 0 100 Dihydrolipoamid e acetyltransferase component of pyruvate dehydrogenase complex

GeneID Base Mean log2 FC Std Err Wald Stats p- val ue p-adj Annotation (BaRT2v18) Accessio n UniProt MoRex Valu e Description (UniProt)

BaRT2v18ch r3HG122780 246,89 1,14 0,28 4,08 4,4 E- 05 1,6E-02 0 A0A8I6 WPB7 HORVU.M OREX.r3.3 HG023320 0 100 Lipase_3 domain-containing protein

BaRT2v18ch r6HG317730 525,00 1,13 0,30 3,81 1,4 E- 04 2,7E-02 0 A0A8I6 Y6A4 HORVU.M OREX.r3.6 HG061607 0 100 Microtubule-associated protein TORTIFOLIA1

BaRT2v18ch r1HG037770 88,77 1,11 0,27 4,07 4,7 E-05 1,6E-02 Phenylcoumaran benzylic ether reductase Pyrc5;Isoflavone reductase;NmrA domain-containing protein;Hopanoid-associated sugar epimerase A0A8I6 WX52 HORVU.M OREX.r3.1 HG007615 0 94 NmrA domain- containing protein

BaRT2v18ch r6HG322310 117,92 1,09 0,27 4,08 4,5 E- 05 1,6E-02 AUGMIN subunit 8;Flocculation protein FLO11-like A0A287 V023 HORVU.M OREX.r3.6 HG062367 0 100 AUGMIN subunit 8-like

BaRT2v18ch r3HG135280 246,44 1,09 0,25 4,40 1,1 E- 05 8,8E-03 0 0 0 0

BaRT2v18ch r5HG249000 349,64 1,06 0,29 3,71 2,1 E-04 3,5E-02 0 F2CSG2 HORVU.M OREX.r3.5 HG048267 0 100 Cellulose synthase

GeneID Base Mean log2 FC Std Err Wald Stats p- val ue p-adj Annotation (BaRT2v18) Accessio n UniProt MoRex Valu e Description (UniProt)

BaRT2v18ch r1HG008880 667,20 1,06 0,25 4,15 3,4 E-05 1,4E-02 0 Q96565 99 3- aminomethylindo le N-

methyltransferase

2,4 E-04 HORVU.M UPF0261

BaRT2v18ch 231,36 1,05 0,29 3,67 3,9E- 0 A0A8I6 OREX.r3.7 100 domain-

r7HG350250 02 YML6 HG067707 containing

0 protein

Glycosyltransferase, HGA-like,

expressed;Glycosyltransfer ase, HGA-like,

putative,expressed;protein O-linked-mannose beta-

1,4-N-

BaRT2v18ch r3HG116710 241,93 -1,03 0,27 -3,81 1,4 E- 04 2,7E-02 acetylglucosaminyltransfer ase 2-like isoform X3;Putative M0Z5F5 HORVU.M OREX.r3.3 HG022124 93 Glycosyltransfera se family 61

glycosyltransferase AGO61;Putative glycosyltransferase AER61;Protein O-linked-mannose beta-1,4-N-acetylglucosaminyltransfer ase 2-like;Glycosyltransferase 0 protein

GeneID Base Mean log2 FC Std Err Wald Stats p- val ue p-adj Annotation (BaRT2v18) Accessio n UniProt MoRex Valu e Description (UniProt)

BaRT2v18ch r7HG356510 138,87 -1,05 0,28 -3,71 2,1 E-04 3,5E-02 0 0 0 0

BaRT2v18ch r7HG369820 59,24 -1,07 0,30 -3,59 3,3 E-04 4,7E-02 Tetratricopeptide repeat- containing domain;translation initiation factor IF-2- like;Tetratricopeptide-like helical A0A287 X9P0 HORVU.M OREX.r3.7 HG072007 0 52 TPR_REGION domain-containing protein

BaRT2v18ch r7HG349100 523,70 -1,13 0,20 -5,57 2,6 E-08 1,2E-04 0 0 0 0

BaRT2v18ch r7HG343130 575,20 -1,16 0,29 -4,05 5,2 E-05 1,6E-02 EamA domain-containing protein A0A8I6 YCZ5 HORVU.M OREX.r3.7 HG066347 0 100 WAT1-related protein

BaRT2v18ch r7HG378740 295,37 -1,17 0,32 -3,67 2,4 E-04 3,9E-02 Cellular retinaldehyde binding/alpha-tocopherol transport;Putative CRAL-TRIO lipid binding domain, GOLD domain, CRAL/TRIO domain-containing protein;CRAL-TRIO domain-containing protein;Patellin-4 like;Phosphatidylinositol transfer protein SEC14 A0A8I6 Z698 HORVU.M OREX.r3.7 HG073615 0 90 CRAL-TRIO domain-containing protein

GeneID Base Mean log2 FC Std Err Wald Stats p- val ue p-adj Annotation (BaRT2v18) Accessio n UniProt MoRex Valu e Description (UniProt)

BaRT2v18ch r4HG220400 508,63 -1,26 0,33 -3,82 1,4 E- 04 2,7E-02 Metacaspase- 1;Putative transcription factor Znf-LSD family;Metacaspase 2 A0A8I6 XM30 HORVU.M OREX.r3.4 HG041819 0 81 Metacaspase-1-like