Характеристики световых реакций фотосинтеза при воздействии токсических веществ тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.02.08, кандидат наук Тодоренко, Дарья Алексеевна

• Тодоренко, Дарья Алексеевна
• кандидат наук
• 2016

Оглавление диссертации кандидат наук Тодоренко, Дарья Алексеевна

ОГЛАВЛЕНИЕ

ВВЕДЕНИЕ

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1. Структурные и функциональные особенности организации фотосинтетического аппарата (ФСА) растений и водорослей

1.2. Механизм генерации быстрой флуоресценции хлорофилла а в фотосинтетических мембранах

1.3. Природа замедленной флуоресценции хлорофилла а в фотосинтетических мембранах

1.4. Регистрация флуоресценции хлорофилла а на однолучевых флуориметрах. Л?-тест

1.5. Регистрация флуоресценции хлорофилла а на флуориметрах типа РАМ

1.6. Токсичность металлов и их влияние на растительные организмы

1.6.1. Медь

1.6.2. Серебро

1.6.3. Наночастицы серебра

ГЛАВА 2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

2.1.Материалы исследования

2.2. Методы исследования

2.2.1. Регистрация флуоресценции хлорофилла на флуориметре Aquapen-C 100

2.2.2. Регистрация индукционных кривых быстрой, замедленной флуоресценции и редокс состояния РЦ ФС - Р700 (при 820 нм) на М-РЕА-2

2.2.3. Регистрация световых кривых фотохимического и нефотохимического тушения на флуориметре Water-PAM

2.2.4. Регистрация кинетики окисления/восстановления Р700 в темноте после освещения дальним красным светом

2.2.5. Спектральный анализ

2.2.6. Определение размера наночастиц

2.2.7. Обработка проб фитопланктона и оценка физико-химических параметров

2.3. Программное обеспечение

ГЛАВА 3. РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ И ОБСУЖДЕНИЕ

3.1. Влияние известных ингибиторов на параметры флуоресценции и окислительно-восстановительное превращение Р700 культуры зеленой водоросли Scenedesmus quadricauda

3.2. Влияние солей меди (CuSO4) на изменение индукционных кривых быстрой, замедленной флуоресценции и окислительно-восстановительного состояния P700 зеленой водоросли Scenedesmus quadricauda

3.3. Влияние серебряных наночастиц (AgH4) и солей серебра (AgNO3) на изменение индукционных кривых быстрой, замедленной флуоресценции и окислительно-восстановительного состояния P700 зеленой водоросли Chlamydomonas reinhardtii

3.4. Влияние солей меди (CuSO4) и серебра (AgNO3) на изменение параметров флуоресценции и окислительно-восстановительного состояния P700 листьев гороха Pisum sativum

3.5.Применение метода индукции быстрой флуоресценции хлорофилла а для оценки функционального состояния ФСА фитопланктона меромиктических водоемов Белого моря

3.6. Применение метода быстрых индукционных кривых флуоресценции хлорофилла а и окислительно-восстановительного состояния Р700 в исследовании эффекта УФ-С у водоросли Parachlorella kessleri

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ВЫВОДЫ

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ И УСЛОВНЫХ ОБОЗНАЧЕНИЙ

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

ПРИЛОЖЕНИЕ 1

ПРИЛОЖЕНИЕ 2

ПРИЛОЖЕНИЕ 3

ПРИЛОЖЕНИЕ 4

ПРИЛОЖЕНИЕ 5

ПРИЛОЖЕНИЕ 6

ПРИЛОЖЕНИЕ 7

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Характеристики световых реакций фотосинтеза при воздействии токсических веществ»

ВВЕДЕНИЕ

Актуальность исследования. Микроводоросли являются основными первичными продуцентами в водных экосистемах и одним из чувствительных звеньев к воздействию токсических веществ, они включены в системы мониторинга состояния водной среды, биотестирования и биоиндикации (Филенко, 2007). Оценка отклика микроводорослей на токсическое воздействие проводится по регистрации изменений численности, биомассы, скорости роста, скорости фотосинтетической фиксации углерода. Чтобы выявить изменение этих параметров в большинстве случаев требуется как минимум суточная экспозиция водорослей с токсикантом. Для оценки отклика микроводорослей на начальных этапах токсического воздействия широкое распространение получили методы регистрации параметров флуоресценции, таких, например, как квантовый выход флуоресценции (Fv/Fm) (Маторин, Рубин, 2012). Этот параметр отражает эффективность первичных процессов фотосинтеза, протекающих главным образом в фотосистеме II (ФСП), связанной с разложением H2O и выделением O2 (Schreiber, 1994). Световые реакции фотосинтеза представляют собой сложный и многостадийный процесс (Рубин, 2013), и токсические вещества могут воздействовать на разные его участки. Поэтому для выявления нарушений в протекании световых реакций фотосинтеза необходима характеристика процессов, происходящих не только в ФСП, но и в фотосистеме I (ФИ), а также в цепи переносчиков между фотосистемами, что может быть достигнуто при одновременной регистрации быстрой и замедленной флуоресценции, и окислительно-восстановительного состояния РЦ ФИ (P700) (Goltsev et al., 2009; Strasser et al., 2010). Практически полное отсутствие таких комплексных оценок изменений в протекании световых реакций фотосинтеза у микроводорослей на начальных этапах токсического воздействия определило цель работы.

Цель настоящей работы состояла в выявлении изменения характеристик световых реакций фотосинтеза (состояния ФСП, ФИ, промежуточных переносчиков между ними и энергизации мембран) у микроводорослей на начальных этапах токсического воздействия, а также в оценке функционального состояния природного фитопланктона по световым реакциям фотосинтеза.

Для достижения поставленной цели решали следующие задачи:

1. Выявить изменения в индукционных кривых быстрой, замедленной флуоресценции и

окислительно-восстановительного состояния пигмента ФИ (P700) при воздействии

модельных ингибиторов с известными сайтами действия на электрон-транспортную цепь у зеленой водоросли Scenedesmus quadricauda (Turpin) Brebisson.

2. Оценить функциональное состояние ФСП, ФИ и цепи переноса электронов между ними по изменению параметров флуоресценции у зеленой водоросли Scenedesmus quadricauda и листьев высших растений Pisum sativum L. при воздействии солей серебра (AgNO3) и меди (CuSO4) после часовой и суточной инкубации.

3. Оценить функциональное состояние ФСП, ФИ и цепи переноса электронов между ними по изменению параметров флуоресценции у зеленой водоросли Chlamydomonas reinhardtii P.A.Dangeard при воздействии наночастиц серебра (AgH4) после часовой и суточной инкубации.

4. Выявить по параметрам флуоресценции особенности функционального состояния фотосинтетического аппарата природного фитопланктона меромиктических водоемов Белого моря.

Научная новизна. Впервые на основе одновременной регистрации быстрой и замедленной флуоресценции, а также редокс состояния пигмента ФИ (Р700) получена комплексная оценка изменения характеристик световых реакций фотосинтеза у зеленых водорослей Scenedesmus quadricauda и Chlamydomonas reinhardtii на начальных этапах токсического воздействия солей таких тяжелых металлов как медь и серебро, а также наночастиц серебра.

Установлена разная чувствительность параметров флуоресценции для регистрации воздействия низких концентраций токсикантов и начальных этапах токсического воздействия. Выявлены сайты воздействия меди и серебра в ФСП, ФИ и цепи переноса электронов между ними у Scenedesmus quadricauda и Chlamydomonas reinhardtii в зависимости от времени воздействия и концентрации токсикантов.

У водорослей после часовой экспозиции с токсикантами в их низкой концентрации установлено появление доли QB-невосстанавливающих центров (Vj), при которых снижалась вероятность электронного транспорта за переделы Qa- (^Eo), а также выявлено снижение квантового выхода электронного транспорта в ФСП (9Eo), индекса производительности (PIabs), отражающего снижение функциональной активности ФСП, и замедление скорости восстановления Р700+.

При воздействии высоких концентраций токсикантов обнаружено нарушение электронного транспорта не только на акцепторной стороне ФСП, но и на донорной стороне между кислород-выделяющим комплексом (КВК) и РЦ, а также выявлено снижение скоростей фотоиндуцированного окисления и восстановления Р700, и увеличение диссипации энергии в

тепло (Dlo/RC). Обнаружено появление медленной компоненты восстановления Р700+, свидетельствующей об активации циклического электронного транспорта. Также при высоких концентрациях выявлено снижение энергизации мембран, связанное с уменьшением как электрической, так и химической составляющей электрохимического потенциала. Увеличение времени контакта водорослей с токсикантами в их низкой концентрации вызывает нарушения, аналогичные таковым при часовом воздействии высоких концентраций.

Впервые получены вертикальные профили распределения параметров быстрых индукционных кривых флуоресценции фитопланктона в меромиктических водоемах. Впервые показано, что в слоях с наибольшей концентрацией фитопланктона, приуроченных к верхней границе хемоклина, несмотря на присутствие сероводорода функциональное состояние водорослей лучше такового у фитопланктона в выше лежащей аэробной зоне. При этом фотосинтетическая активность водорослей в слое наибольшего обилия варьировала между водоемами и зависела от доминирующего вида. При доминировании криптофитовых водорослей (Екойошопа8 sp. и Cryptomonas sp.) зафиксирована высокая активность фотосинтетического аппарата, что проявлялось в величинах квантового выхода фотохимии ФСП (Fv/Fm), соответствующих максимально возможному, а также в высокой функциональной активности ФСП высокой доле активных РЦ (ABS/RC) и высоких

значениях показателей электронного транспорта (фEo) в ФСП. При доминировании зеленых или эвгленовых водорослей значения показателей были ниже, чем при доминировании криптофитовых, а также ниже таковых, регистрируемых в культурах зеленых водорослей на экспоненциальной стадии роста.

Теоретическая и практическая значимость работы. Полученные в работе данные позволили подробно и целостно оценить функциональную активность как отдельных фотосистем, так и переносчиков в цепи электронного транспорта между ними, а также уровень энергизации тилакоидных мембран при воздействии токсических веществ на культуры водорослей СЫашуйошопа8 гвтНаМШ и 8еепеёе$ши$ quadricauda с помощью одновременной регистрации параметров быстрой и замедленной флуоресценции. Полученные данные являются ценным источником информации о начальных стадиях воздействия токсикантов на процессы преобразования поглощенной энергии в световых реакциях фотосинтеза, что существенно расширяет границы существующих знаний.

Результаты настоящей работы используются в учебном процессе кафедры биофизики Биологического факультета МГУ, в частности в проведении практикума по экологической биофизике на Звенигородской биологической станции МГУ и большого практикума кафедры биофизики.

Научно-методологические подходы анализа быстрой индукции флуоресценции внедрены в исследования, проводимые в Институте морских биологических исследований (ФГБУН ИМБИ РАН) в г. Севастополе. Предложено использовать метод быстрых индукционных кривых флуоресценции хлорофилла для оценки фотосинтетических процессов природного фитопланктона.

Представленные результаты могут быть использованы при проведении мониторинга водной среды, биотестирования, а также в биотехнологических работах с использованием микроводорослей.

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1.Структурные и функциональные особенности организации фотосинтетического аппарата (ФСА) растений и водорослей

Высшие растения, водоросли, цианобактерии и фотосинтезирующие бактерии осуществляют важнейший биоэнергетический процесс на Земле - фотосинтез, в процессе которого происходит преобразование световой энергии с участием углекислого газа в химическую энергию органических соединений, при этом кислород как побочный продукт выделяется в атмосферу (Холл, Рао, 1983).

У высших растений и водорослей фотосинтез протекает в специализированных органеллах клетки - хлоропластах, содержащих хлорофилл. Весь процесс фотосинтеза представляет собой ряд фотофизических и биохимических процессов, которые подразделяются на две стадии: световую и темновую. В первичной, световой стадии, энергия поглощенных квантов используется для фотолиза воды, который индуцирует электронный транспорт с запасанием энергии в новых химических связях. В последующей, темновой стадии, энергия, запасенная в виде АТФ и НАДФ, используется в биохимических реакциях (цикл Кальвина-Бенсона) для синтеза сахаров из CO2 и H2O (Говинджи, 1987).

Выделяют несколько этапов преобразования энергии в первичных процессах фотосинтеза (ППФ):

1. Процессы поглощения света пигментами антенны фотосистем

2. Миграция энергии поглощенных квантов света к РЦ фотосистем

3. Первичное разделение зарядов в РЦ

4. Перенос электронов по электрон-транспортной цепи (ЭТЦ), сопряженный с запасанием энергии в виде НАДФ-Н и АТФ

Процессы поглощения света, переноса энергии поглощенных квантов к РЦ и ее перераспределение между фотосистемами осуществляется светособирающими антенными комплексами (ССК) (Кренделева, 1988). ССК высших растений и водорослей представляют собой макромолекулярные комплексы, в которых для эффективного поглощения энергии квантов света, молекулы хлорофилла сгруппированы и связаны с молекулами белков. ССК содержит до нескольких сотен молекул хлорофилла и некоторое количество вспомогательных пигментов (каротиноидов), прочно связанных с белком. Размер ССК зависит от условий освещенности. Как правило, у тенелюбивых растений размер ССК больше, чем у растений находящихся в условиях повышенной освещенности (Тихонов, 1996).

Поглощение кванта света переводит молекулу хлорофилла или вспомогательного пигмента в возбужденное состояние, энергия которых передается на соседние пигменты. Передача энергии в ССК осуществляется от коротковолновых форм пигментов к более длинноволновым (Рубин, Кренделева, 2003). Энергия возбуждения, мигрируя по ССК, в конечном итоге попадает на РЦ за время 10"10-10"9 нс. Вероятность потери энергии в активном РЦ составляет не более 10-15% (Тихонов, 1996).

У кислородвыделяющих организмов существуют два типа РЦ - ФС11 и ФС1, названные Р680 и Р700 в соответствии с их оптическими свойствами. Наряду с цитохромным Ъб// -комплексом ФС11 и ФС1 осуществляют перенос электронов по ЭТЦ. Взаимодействие между комплексами осуществляется посредством подвижных переносчиков - Пх (РО), Пц и Фд (Рубин, Кренделева, 2003) (Рис. 1).

МГ

Цикл ADP + Pi 4* ATP

Кальвина-Бенсона <* I

ФСП Цит. Ьб/f ФС1 АТФ-синтаза

Рис. 1. Электрон-транспортная цепь фотосинтеза в мембране тилакоидов (с изменениями по Allen et al., 2011).

ФС11 и ее ССК в основном локализованы в гранах. ФС1 и связанный с ней ССК расположены в ламеллах стромы, АТФ-синтаза также локализована в ламеллах стромы и краевых областях гран, а цитохромный комплекс Ъб/f распределен по всей мембране (Тихонов, 1999).

ФС11 осуществляет окисление воды с образованием молекулярного кислорода и участвует в дальнейшей передаче электронов по ЭТЦ к ФС1 (Рубин, 2013). Комплекс ФС11 состоит из 20 интегральных белков и полипептидов, которые располагаются на поверхности и формируют периферийный домен комплекса (Физиология растений, 2005). В коровый комплекс ФС11 входит два антенных белка СР43, СР47, формирующих ближайшую антенну, и комплекс D1-D2^rn\b559, а также белок I, необходимый для сборки самого комплекса.

Структурную основу РЦ ФСП составляют два интегральных гидрофобных белка D2 (34 кДа) и D1 (32 кДа), на которых располагаются два хинонных переносчика - QA и QB. Донорную часть ФСП кислород-выделяющего комплекса (КВК) формируют 3 гидрофильных белка с молекулярными массами 33, 23 и 17 кДа, четыре атома марганца, 161-тирозина белка D1, ионы кальция и хлора. Ионы Ca2+ выполняют структурную функцию на ранних S-состояниях КВК, а также функциональную, которая заключается в образовании О-О-связи в конечном из S-состояний. Ионы О" осуществляют переходы и (Рубин, 2013). Полипептиды,

формирующие периферическую антенну ФСП способны фосфорилироваться с помощью протеинкиназы, активируемой восстановленным пластохиноном, и латерально перемещаться по мембране, перераспределяя энергию в пользу ФС1 (Бухов, 2004).

Комплекс ФС1 состоит из 8 интегральных и 5 периферических пептидов, включает около 200 молекул хлорофилла, каротиноиды, 3 Бе^-центра и одну или более молекул филлохинона (Рубин, 2013). Антенный комплекс ФС1 ССК1 в отличие от ССКП ФСП всегда связан с фотосистемой и не перемещается по мембране (Физиология растений, 2005). Структурную основу ФС1 составляет гетеродимер с фотохимически активным РЦ - Р700, который является первичным донором электронов в ФС1, и два акцептора электронов: А0 (соединение хлориновой природы) и А1 (молекула филлохинона или витамин К). Последующими переносчиками электрона являются железосерные белки (Бх, Ба/Бв) (Оо1Ьеек, 1992).

Рис. 2. Ъ-схема перноса электрона по ЭТЦ. Разделение зарядов в РЦ ФСП и 1 индуцирует транспорт электронов от воды до НАДФ+, где Мп - Мп-содержащий кластер; Ъ (или Тугъ) -первичный донор электронов для ФСП (тирозин-161 белка D1); Р680 - первичный донор электронов ФСП; Р680*- возбужденное состояние Р680; Фео - феофитин; QA, Qв -акцепторы электронов хинонной природы в ФСП; Цит.ЪвН - цитохром Ъв в высокопотенциальной форме; Цит.ЪвЬ - цитохром Ьб в низкопотенциальной форме; FeS - белок Риске; Ао - первичный

акцептор электронов в ФС1; вторичные акцепторы - витамин К1 (А1) и железосодержащие белки (Бх, Ба/Бв) (с изменениями по Ма1кт, №уо§1, 2000).

Перенос электрона по ЭТЦ осуществляется против градиента электрохимического потенциала от начального донора - воды (потенциал окисления +810 мВ) до конечного акцептора - НАДФ+ (потенциал восстановления -30 мВ) с последовательным участием двух фотосистем (Рис. 2). Движущей силой электронного транспорта по ЭТЦ фотосинтеза являются окислительно-восстановительные реакции в реакционных центрах фотосистем. Электроны последовательно переносятся от ФСП к ФС1.

В ФСП от возбужденного Р680* электрон переносится на первичный акцептор Фео в результате происходит разделение зарядов и образуется первичная радикальная пара Р680*Фео ^ Р680+Фео- (Яеп§ег е! а1., 1992). Затем электрон от восстановленной молекулы феофитина за время 200 пс переносится на молекулу хинона QA (Р680+Фео^А ^ Р680+ ФеоQA-), что приводит к образованию более стабильного состояния [Р680+Фео-^А-, чем Р680+Фео-. После этого QA- отдает электрон следующему хинонному акцептору - Qв за время 100 мкс ^а^в ^ QAQв-), а Р680+ получает электрон от первичного донора редокс-активного остатка тирозина Тугъ. Молекула пластохинона способна принять два электрона. После однократного срабатывания РЦ образуется молекула семихинона Qв-, прочно связанная с белком D1. После повторного срабатывания РЦ Qв- акцептирует второй электрон от QA-, образуя молекулу Qв2- ^а^в- ^ QAQв2-). Отрицательно заряженная молекула Qв2- обладает высоким сродством к ионам водорода, которые она захватывает из стромы ^в2- + Н2 ^ QH2) с образованием электрически нейтральной формы этой молекулы QH2 (Тихонов, 1996). Молекула пластохинола QH2 выполняет роль подвижного переносчика двух электронов и двух протонов, покидает свое место связывания на D1 белке, а ее место занимает молекула хинона из пула доступных пластохинонов.

Окисленный первичный донор РЦ ФСП Р680+ является сильным окислителем и обладает высоким редокс потенциалом (около 1,2 В), способным окислить молекулу воды. Р680+ отнимает электрон от молекул воды через редокс-активный остаток тирозина ТугЪ (ТугЪР680+ ^ Тугъ+Р680). Входящий в состав ФСП КВК содержит в своем активном центре группу ионов марганца, формирующих марганцевый кластер, который служит донором электрона для Р680+. При последовательном поглощении четырех квантов света марганцевый кластер отдает четыре электрона, затем, будучи окисленным, окисляет две молекулы воды и восстанавливается до исходного редокс-состояния (2Мп4+ + 2Н2О ^ 2Мп2+ + 4Н+ + О2), завершая каталитический цикл, который состоит из пяти S-состояний: So-S4 (Рубин, 2013). При поглощении кванта света РЦ от марганцевого кластера в состоянии So отделяется один электрон, катион марганца окисляется с появлением одного положительного эквивалента (+1)

и кластер переходит в состояние Si. Дальнейшее отделение электронов сопровождается изменением степени окисления марганца +2, +3, +4 с последовательным изменением кластера из состояния S2 в S3 и в конечном итоге в состояние S4. В состоянии S4 кластер окисляет молекулу воды до четырех электронов, четырех протонов и двух атомов кислорода. Электроны, образовавшиеся в результате этого процесса, затем восстанавливают кластер до исходного состояния So (Гольцев, 2014). Считается, что выделение протонов в процессе S-цикла происходит во время переходов So—Si (один протон), S2-S3 (один протон) и S4-S0 (два протона) (Рубин, 2013). Образовавшиеся протоны в результате окисления воды, попадают во внутритилокоидальное пространство хлоропласта, увеличивая градиент протонов на мембране, а кислород диффундирует из хлоропласта.

Образовавшаяся молекула пластохинола QH2 диффундирует внутри липидного бислоя мембраны к цит. Ъб/f комплексу, с которым она связывается и передает два электрона, при этом два иона водорода выделяются внутрь тилакоида, приводящие к появлению разности потенциалов на мембране, необходимых для синтеза АТФ. Молекула QH2 окисляется до хинона Q, отдавая один электрон на редукцию железосерного центра Риске, а второй - на гем низкопотенциального цитохрома Ъб. Электрон, восстановивший низкопотенциальный гем Ьб, переходит на высокопотенциальный гем Ъб и используется внутри цикла для восстановления молекулы пластохинона. Второй электрон от центра Риске последовательно восстанавливает цитохром f и пластоцианин. Пластоцианин - сравнительно небольшой водорастворимый белок, в состав которого входит ион меди, благодаря которому происходят реакции окисления и восстановления пластоцианина (Cu2+ + e- ^ Cu+). Пластоцианин является связующим звеном между цит. Ъб/f комплексом и ФС1. От восстановленного пластоцианина электрон поступает к окисленному РЦ ФС1 - P700+ (Тихонов, 1996).

Одновременно с ФС11 свет индуцирует разделение зарядов в ФС1, в результате чего образуется первая радикальная пара (Р700+Ао) за время 10 пс. После этого за время 20-50 пс электрон переносится на следующий акцептор Ai (Рубин, 2013). Акцептор Ai, приняв электрон, восстанавливает железосерные центры Fx и Fa/Fb и ферредоксин (-400 мВ). Получив электрон, ферредоксин диффундирует по водной фазе вдоль мембраны к месту посадки на ферредоксин-НАДФ-редуктазу (ФНР). Конечным этапом переноса электрона является восстановление НАДФ+ до НАДФН. Для восстановления НАДФ необходимо два электрона, а Фд является одноэлектронным переносчиком. В результате однократного срабатывания РЦ происходит перенос электрона в ФНР с образованием полувосстановленной формы флавопротеина. Две восстановленные молекулы флавопротеина дисмутируют с образованием полностью восстановленного флавина, который является двухэлектронным

переносчиком и в конечном итоге восстанавливает НАДФ+ с прикреплением протона из стромы до НАДФН (Рубин, Кренделева, 2003).

1.2. Механизм генерации быстрой флуоресценции хлорофилла а в фотосинтетических мембранах

Для изучения световых реакций фотосинтеза широкое распространение получили флуориметрические методы (обзоры Lazar, 2003; Strasser et al., 2004; Govindjee, 2004), позволяющие получать информацию с интактного объекта в режиме реального времени. Это связано, главным образом, с развитием технологической базы и разработки различных методологических подходов к регистрации флуоресценции, что позволяет получать информацию с отдельных интактных клеток водорослей. Данный метод чрезвычайно важен в экологических исследованиях для получения экспресс данных в режиме реального времени, непосредственно в среде обитания in situ.

Как отмечалось ранее в тексте, первичным актом запасания энергии при фотосинтезе является поглощение квантов света молекулами фотосинтезирующих пигментов. В поглощении света у высших растений и водорослей участвуют три группы пигментов: каротиноиды, хлорофилл а и хлорофилл b; все они связаны с белковыми комплексами. Поле поглощения кванта света молекулами пигментов энергия возбуждения переносится по пигментной антенне к активным реакционным центрам. Однако не вся эта энергия используется в реакциях фотохимического преобразования в энергию разделенных зарядов в реакционных центрах ФС11 и ФС1, часть переносимой энергии по антенне не достигает реакционного центра, рассеивается по колебательным степеням свободы в тепло или излучает квант света в красной области спектра, т.е. флуоресцирует (Говинджи, 1987).

Флуоресценция высших растений и водорослей испускается хлорофиллом а, находящимися преимущественно в антенных комплексах ФС11 (Krause, Weis, 1991). Энергия же возбужденного состояния молекул хлорофилла b с высокой эффективностью (100%) передается на молекулы хлорофилла а, соответственно, из-за высокой скорости миграции энергии на хлорофилл, вспомогательные пигменты не флуоресцируют, за исключением фикобилипротеинов (Glazer, 1984). Эффективность и направленность миграции энергии по фотосинтетической пигментной матрице во многом зависит от локализации молекул пигмента в пределах пигмент-белкового комплекса (ПБК) и от взаиморасположения различных ПБК в фотосинтетической мембране (Рубин, 2013). Эти условия определяют перенос энергии между молекулами пигментов. Перенос энергии между молекулами хлорофилла а описывается резонансным механизмом, согласно которому поглощенная энергия стекает по антенному комплексу и передается к реакционным центрам ФСП и ФС1 (Говинджи, 1987). Энергия возбуждения от периферических светособирающих комплексов с высокой эффективностью

переносится на молекулы хлорофилла антенных комплексов реакционных центров, где затем используется в первичных реакциях фотохимического преобразования энергии.

Рис. 3. Электронные переходы молекулы хлорофилла а при поглощении кванта света.

Поглотив квант света, валентный электрон в молекуле хлорофилла переходит из основного (невозбужденного) состояния в возбужденное, т.е. переходит на более высокий энергетический уровень (Рис. 3). Для молекулы хлорофилла существуют два вероятных колебательных подуровня возбужденного электронного состояния: более высокий 8*2 (при поглощении кванта синего излучения) и более низкий 8*1 (при поглощении кванта красного излучения), что определяет в спектре поглощения хлорофилла два главных пика (Маторин, Рубин, 2012) (Рис. 3). При поглощении кванта синего света электрон за время 10-13 с переходит на нижний колебательный подуровень, т.е. релаксирует (внутренняя конверсия) в первое синглетное возбужденное состояние, не успев совершить химическую работу. С нижнего колебательного подуровня электрон возвращается в основное состояние (8о) примерно за время 10-9 с, энергия которого расходуется в нескольких дезактивационных процессах первого порядка и квантовый выход равен соотношению константы флуоресценции к сумме констант дезактивационных процессов энергии электронного возбуждения:

к

(р¥ =

К , + К , + к

} л р

(1)

где К/, К, Кр - константы скоростей излучения квантов флуоресценции, внутренней конверсии энергии возбуждения в тепло и фотохимической реакции.

Максимум излучения флуоресценции хлорофилла a находится в более длинноволновой области спектра, чем максимум поглощения. Максимальная флуоресценция молекул хлорофилла в растворе петролейного эфира наблюдается при 668 нм, а максимум поглощения приходится на 663 нм. Это явление получило название сдвиг Стокса. В листьях максимум флуоресценции при комнатной температуре наблюдается около 685 нм (Холл, Рао, 1983) и продолжается до 800 нм (Krause, Weis, 1984).

Уровень флуоресценции во многом зависит от окислительно-восстановительного состояния первичного акцептора хинонной природы Qa, наличия или отсутствия фотоповрежения протеинов и степени деэпоксидации ксантофиллов, входящих в состав ФС11 (Корнеев, 2002). В оптимальных условиях, при открытых реакционных центрах ФСП, когда первичный акцептор Qa окислен, константа Kp является наибольшей из остальных трех констант, соответственно, энергия поглощенных квантов света используется в фотосинтезе, при этом часть энергии возбуждения (~ 0,3%) теряется в виде флуоресценции за время переноса возбуждения к реакционному центру. Выход флуоресценции при открытых реакционных центрах минимален (Fo) и равен (1).

Интенсивность флуоресценции при открытых реакционных центрах называют постоянной флуоресценцией, которая связана с потерями энергии по пигментной антенне к реакционному центру ФСП. При закрытых реакционных центрах ФСП энергия не используется в фотосинтезе (Kp = 0) и квантовый выход флуоресценции существенно выше (Fm), чем для ФСП с Qa в окисленном состоянии и равен:

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Тодоренко, Дарья Алексеевна, 2016 год

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Антал, Т.К. Исследование влияния ионов метилртути и меди на первичные процессы фотосинтеза у зеленой водоросли Chlamydomonas moewusii с использованием параметров кинетических кривых переменной флуоресценции хлорофилла / Т.К. Антал, Е.Э. Граевская, Д.Н. Маторин, А.А. Волгушева, В.А. Осипов, Т.Е. Кренделева, А.Б. Рубин // Биофизика - 2009. - Т.54. - С.681-687.

Белевич, Т.А. Зависимость особенностей пространственного распределения летнего фитопланктона Онежского залива Белого моря от локальных гидрофизичеких условий / Т.А. Белевич, Л.В. Ильяш, А.В. Зимин, М. Д. Кравчишина, А.Е. Новихин, Е. Д. Добротина // Вестник Московского университета. - 2016. - Т. 16. - №3. - С.27-33.

Будников, Г.К. Тяжелые металлы в экологическом мониторинге водных систем / Г.К. Будников // Соросовский образовательный журнал. - 1998. - №5. - С.23-29.

Булычев, А.А. Индукционные изменения состояния двух фотосистем в листьях растений при модификациях мембранного транспорта ионов / А.А. Булычев // Биологические мембраны. - 2011. - Т.8 - №5 - С.365-373.

Бухов, Н.Г. Динамическая световая регуляция фотосинтеза / Н.Г. Бухов // Физиология растений. - 2004. - Т.51. - №6. - С.825-837.

Вавилин, Д.В. Два типа неактивных центров фотосистемы 2 у зеленой водоросли Chlorella, выращенной в условиях недостатка минерального азота / Д.В. Вавилин, Д.Н. Маторин, П С. Венедиктов, А.Б. Рубин // Физиол. раст. -1999. - Т.46. - С.679-685.

Васильев, И.Р. Исследование связи замедленной флуоресценции хлорофилла с гетерогенностью фотосинтетического аппарата зеленых растений: автореф. дис. ... канд. биол. наук.: 03.00.02. / Васильев Илья Ростиславович. - М., 1987. - 22 с.

Веселовский, В. Люминесценция растений / В. Веселовский, Т. Веселова. - М.: Наука, 1990. - 200 с.

Говинджи. Фотосинтез: В 2-х т. Т. 1. Пер. с англ. / Говинджи. - М.: Мир, 1987. - 728

с.

Гольцев, В.Н. Исследование механизма замедленной флуоресценции реакционных центров фотосистемы II: дис. ... канд. биол. наук.: 03.00.02. / Гольцев Василий Николаевич. - М., 1979. - 159 с.

Гольцев, В.Н. Переменная и замедленная флуоресценция хлорофилла а -теоретические основы и практическое приложение в исследовании растений / В.Н. Гольцев, М.Х. Каладжи, М.А. Кузманова, С.И. Аллахвердиев. - Москва-Ижевск: Институт компьютерных исследований, 2014. - 220 с.

Дмитриева, А.Г. Анализ функциональных показателей популяции водорослей в условиях накопления меди / А.Г. Дмитриева, Г.А. Даллакян, Н.Л. Лысенко // Альгология. -1992. - Т.2. - №.2. - С. 30 - 36.

Дмитриева, А.Г. Физиология растительных организмов и роль металлов / А.Г. Дмитриева, О.Н. Кожанова, Н.Л. Дронина. - М: Издательство Московского университета, 2002. - 160 с.

Заворуев, В.В. Доминирование ЫщЫа соМо^а Ьвшш и фотосинтетическая активность фитопланктона в солоноватом меромиктическом озере Шира / В.В. Заворуев, Т.А. Зотина // Гидробиологический журнал. - 2002. - Т. 38 - № 2. - С.7-17.

Ипатова, В.И. Адаптация водных растений к стрессовым абиотическим факторам среды / В.И. Ипатова. - М.: Графикон-принт, 2005. - 224 с.

Карапетян, Н.В. Переменная флуоресценция хлорофилла как показатель физиологического состояния растений / Н.В. Карапетян, Н.Г. Бухов // Физиол. раст. -1986. - Т.33. - С.1013-1026.

Климов, В.В. Измерение энергии активации и времени жизни флуоресценции хлорофилла фотосистемы II /В.В. Климов, С.И. Аллахвердиев, В.З. Пащенко // Докл. АН СССР. - 1978. - Т. 242. - С. 1204-1209.

Корнеев, Д.Ю. Информационные возможности метода индукции флуоресценции хлорофилла / Д.Ю. Корнеев. - К.: Альтерпрес, 2002. - 188 с.

Краснова, Е.Д., Природа красных слоев в водоемах, отделяющихся от Белого моря / Е.Д. Краснова, А.Н. Пантюлин, Д.Н. Маторин, Д.А. Тодоренко, Т.А. Белевич, И.А. Милютина, Д.А. Воронов // Материалы научной конференции «Морская биология, геология, океанология - междисциплинарные исследования на морских стационарах». - М: Товарищество научных изданий КМК, 213. - С. 148-153.

Краснова, Е.Д. Цветение криптофитовой водоросли Екойошопа8 sp. (Сгур1орку1а, Pyrenomonadaceae) в редокс-зоне водоемов, отделяющихся от Белого моря / Е.Д. Краснова, А.Н. Пантюлин, Д.Н. Маторин, Д.А. Тодоренко, Т.А. Белевич, И.А. Милютина, Д.А. Воронов // Микробиология - 2014. - Т.83 - №3. - С.346-354.

Кренделева, Т.Е. Фосфорилирование белков хлоропластов и регуляция первичных процессов фотосинтеза/ Т.Е. Кренделева // Вестник Моск. Университета. Сер. Биология 16 - 1988. - Т.2. - С. 3-14.

Куликова, А. Л. Влияние избыточного содержания меди в среде на жизнеспособность и морфологию корней сои / А.Л. Куликова, Н.А. Кузнецова, В.П. Холодова // Физиология растений. - 2011. - Т.58. - № 5. - 719-727.

Литвин, Ф.Ф. Изучение фотосинтетических пигментных систем по спектрам излучения и спектрам возбуждения хемилюминесценции хлорофилла в высших растениях / Ф.Ф. Литвин, В.А Шувалов // Биохимия. - 1966. - Т.31. - С. 1264-1269.

Лунина, О.Н. Аноксигенные фототрофные бактерии стратифицированного озера Кисло-Сладкое, (Кандалакшский залив Белого моря) / А.С. Саввичев, Б.Б. Кузнецов, Н.В. Пименов, В.М. Горленко // Микробиология - 2014 - Т.83 - №1 - С.90-108.

Маторин, Д.Н. Применение метода регистрации длительного послесвечения зеленых растений для определения загрязненности фитотоксическими веществами объектов внешней среды / Д.Н. Маторин, П.С. Венедиктов, М.Г. Макевнина // Биол. Науки.

- 1985. - Т.12. - С. 122-127.

Маторин, Д.Н. Люминесценция хлорофилла в культурах микроводорослей и природных популяциях фитопланктона /Д.Н. Маторин, П.С. Венедиктов // Итоги науки и техн. ВИНИТИ. Сер. Биофизика. - 1990. - Т.40. - С.49-100.

Маторин, Д.Н. Флуоресценция хлорофилла высших растений и водорослей/ Д.Н. Маторин, А.Б. Рубин. - Москва-Ижевск: Институт компьютерных исследований, 2012. -256 с.

Моисеенко Т.И. Микроэлементы в поверхностных водах суши и особенности их водной миграции / Т.И. Моисеенко, Н.А. Гашкина // Доклады Академии наук. - 2005.- Т. 405, № 3.- С. 395-400.

Плеханов, С.Е. Влияние сульфат-ионов на рост и эффективность первичных процессов фотосинтеза культуры Scenedesmus quadricauda / С.Е. Плеханов, И.М. Аль-Сальман, М.М. Телитченко // Гидробиологический журнал. - 1990. - Т.26, №6. - С.37-42.

Полынов, В.А. Действие низких концентраций меди на фотоингибирование фотосистемы II у Chlorella vulgaris (Beijer)/ В.А. Полынов и др. // Физиология растений. -1993. - Т. 40. - № 5. - C.754-759.

Полынов, В.А. Исследование качества воды реки Москвы в черте города с использованием флуоресцентных методов / В.А. Полынов, П.С. Венедиктов // Биол. Науки.

- 1992. - № 6. - С.52.

Предельно допустимые концентрации (ПДК) химических веществ в воде водных объектов хозяйственно-питьевого и культурно-бытового водопользования: Гигиенические нормативы. ГН 2.1.5.1315-03. - М: Российский регистр потенциально опасных химических и биологических веществ Министерства здравоохранения Российской Федерации, 2003.

Приказ Федерального агентства по рыболовству от 18 января 2010 г. № 20 «Об утверждении нормативов качества воды водных объектов рыбохозяйственного значения, в

том числе нормативов предельно допустимых концентраций вредных веществ в водах водных объектов рыбохозяйственного значения».

Рогозин, Д.Ю. Микробное сообщество хемоклина меромиктического озера Шунет (Хакасия, Россия) в период летней стратификации / М.Ю. Трусова, Е.Б. Хромечек, А.Г. Дегерменджи // Микробиология. - 2010. - Т.79. - № 2. - С. 277-285.

Рубин, А.Б. Биофизические методы в экологическом мониторинге / А.Б. Рубин // Соросовский образовательный журнал. - 2000. - Т.6. - № 7. - С.7-13.

Рубин, А.Б. Регуляция первичных процессов фотосинтеза / А.Б. Рубин, Т.Е. Кренделева // Успехи биологической химии. - 2003. - Т.43. - С.225-266.

Рубин, А.Б. Биофизика: в 3-х томах. Т. III. Биофизика клеточных процессов. Механизмы первичных фотобиологических процессов / А.Б. Рубин. - Москва-Ижевск: Институт компьютерных исследований, 2013. - 480 с.

Соловченко, А.Е. Экранирование видимого и уф излучения как механизм фотозащиты у растений / А.Е. Соловченко, М.Н. Мерзляк // Физиология растений. - 2008. - Т.55 - №6 - С.803-822.

Тихонов, А.Н. Трансформация энергии в хлоропластах - энергопреобразующих органеллах растительной клетки/ А.Н. Тихонов // Соросовский образовательный журнал. -1996. - № 4. - С. 24-32.

Тихонов, А.Н. Регуляция световых и темновых стадий фотосинтеза. / А.Н. Тихонов // Соросовский образовательный журнал. - 1999. - № 11. - С. 8-15.

Тодоренко, Д.А. Изучение токсичности сульфата меди и наночастиц серебра с использованием флуоресценции микроводорослей Scenedesmus quadricauda / Д.А Тодоренко, Д.Н Маторин, А.А Алексеев, Д. Тунгатарова // Вестник Российского университета дружбы народов. Серия "Экология и безопасность жизнедеятельности". -2014. - № 1. - С. 25-32.

Успенская, В. И. Экология и физиология питания пресноводных водорослей: Курс лекций для студентов биологических факультетов государственных университетов / В.И. Успенская. - М.: Изд-во Московского университета, 1966. - 122 с.

Федоров В.Д. Изменение биохимического состава клетки в накопительной культуре Scenedesmus quadricauda/ В.Д. Федоров, Г.А. Даллакян // Вестник московского университета. Сер.16 Биология. - 1986. -№4.- С.49-52.

Физиология растений: Учебник для студ. вузов / Н.Д. Алехина, Ю.В. Балнокин, В.Ф. Гавриленко и др.; Под ред. И.П. Ермакова. - М.: Издательский центр «Академия», 2005. -640 с.

Филенко, О.Ф. Основы водной токсикологии / О.Ф. Филенко, И.В. Михеева - М.: Колос, 2007. - 144 с.

Филенко, О. Ф. Биологические методы в контроле качества окружающей среды / О. Ф. Филенко // Экологические системы и приборы. - 2007. - №6. - С. 18-20.

Хасанова, Л.А. Изучение токсического шока ионами Cu2+ у цианобактерий Synechocyctis aquatilis: автореф. дис. ... канд. биол. Наук: 03.00.07/ Хасанова Лилия Анасова - Л., 1989. - 16 с.

Холл, Д.О. Фотосинтез: Пер. с англ. / Д.О. Холл, К.К. Рао. - М.: Мир, 1983. - 134 с.

Чемерис, Ю.К. Влияние недостатка минерального питания на фотосинтетический аппарат хлореллы / Ю.К. Чемерис, А.В. Попова, А.А. Арутюнян, П.С. Венедиктов // Физиол. раст. - 1989. - Т.36. - С.57-66.

Allen, J.F. Induction of a Mehler reaction in chloroplast preparations by methyl viologen and by ferredoxin: effects on photosynthesis by intact chloroplasts / J.F. Allen // Plant Science Letters. - 1978. - V.12. - P.161 -167.

Allen, J.F., A structural phylogenetic map for chloroplast photosynthesis. Review/ J.F. Allen, W.B.M. de Paula, S. Puthiyaveetil, J. Nield // Trends in Plant Science. - 2011. - V.16 -№.12. - P.645-655.

Antal, T.K. Probing of photosynthetic reactions in four phytoplanktonic algae with a PEA fluorometer / D.N. Matorin, L.V. Ilyash, A.A. Volgusheva, V.A. Osipov, I.V. Konyuhov, Т.Е. Krendeleva, A. B. Rubin // Photosynth. Res. - 2009. - V.102. - P.67-76.

Arellano, J.B. (1995) The donor side of Photosystem II as the copper-inhibitory binding site / J.B. Arellano, J.J. Lazaro, J. Lopez-Gorge, M. Baron // Photosynth. Res. - 1995. - V.45. -P.127-134.

Arnold, W. The mechanism of delayed light production by photosynthetic organisms and a new effect of electric fields on chloroplasts/ W. Arnold, J. Azzi // Photochem. Photobiol. - 1971. - V.14. - P. 233-240.

Backor, M. Comparison between growth responses of autotrophic and heterotrophic population of lichen photobiont Trebouxia (Chlorophyta) on Cu, Hg and Cd chloride treatments / M. Backor, J. Hudak, M. Backorova // Phyton Ann. Rei bot. A. - 1998. - V.38. - P.239-250.

Backor, M. Copper tolerance in the lichen photobiont Trebouxia erici (Chlorophyta) / M. Backor, P. Vaczi // Environ. exp. Bot. - 2001. - V.48. - P. 11-20.

Barber, J. Salt-induced light emission from chloroplasts / J. Barber, P. B. G. Kraan // Biochim. Biophys. Acta. - 1970. - V.197. - P. 49-59.

Benn, T. M. Nanoparticle silver released into water from commercially available sock fabrics / T.M. Benn, P. Westerhoff // Environ. Sci. Technol. - 2008 - V.42 - №11 - P.4133-4139.

Bernal, M. Copper effect on cytochrome b559 of photosystem II under photoinhibitory conditions / M. Bernal, M. Roncel, J.M. Ortega, R. Picorel, I Yruela // Physiol. Plant. - 2004. -V.120. - P.686-694.

Carpentier, R. Quantitative analysis of the experimental O-J-I-P chlorophyll fluorescence induction kinetics / R. Carpentier, S. Boisvert S, D. Joly // FEBS J. - 2006. - V.20, P.4770-4777.

Caspi, V. The effect of copper on chlorophyll organization during greening of barley leaves / V. Caspi, M. Droppa, G. Horvath, S. Malkin, J.B. Marder, V.I. Raskin // Photosynth. Res. - 1999. - V.62 - P.165-174.

Chow, W.S. Electron Fluxes through Photosystem I in Cucumber Leaf Discs Probed by far-red Light / W.S. Chow, A.B. Hope // Photosynth. Res. - 2004. - V.81. - P.77-89.

Cid, A. Copper toxicity on the marine microalga Phaeodactylum tricornutum: effects on photosynthesis and related parameters / A. Cid, C. Herrero, E. Torres, J. Abalde // Aquatic Toxicology - 1995. - V.31 - №2 - P.165-174.

Cuchiara, C.C. Chlorophyll a florescence in sweet potatoes under different copper concentrations / C.C. Cuchiara I.M.C. Silva, D.S. Dalberto, M.A. Bacarin, J.A Peters // Journal of Soil Science and Plant Nutrition. - 2015. - V.15 - №1. - P.179-189.

Bertrand, M Photosynthetic organisms and excess of metals / M. Bertrand, I. Poirier // Photosynthetica. - 2005. - V. 43. - №3. - P. 345-353.

Buchta, J. Photosynthetic dioxygen formation studied by time-resolved delayed fluorescence measurements - Method,rationale, and results on the activation energy of dioxygen formation / J. Buchta, M. Grabolle, H. Dau //Biochim. Biophys. Acta - 2007. - V.1767 - P.565-574.

Dau, H. Short-term adaptation of plants to changing light intensities and its relation to Photosystem II photochemistry and fluorescence emission / H. Dau // J. Photochem Photobiol. -1994. - V.26 - P.3-27.

Debus, R.J. The manganese and calcium ions of photosynthetic oxygen evolution / R.J. Debus // Biochim. Biophys. Acta - 1992. - V.1102 - P.269-352.

de Grooth, B.G. External electric field effects on prompt and delayed fluorescence in chloroplasts / B.G. de Grooth, H.J. van Gorkom // Biochim. Biophys. Acta. - 1981. - V. 635 -P.445-456.

Demmig, B. Photoinhibition and zeaxanthin formation in intact leaves. A possible role of xanthophyll cycle in the dissipation of excess light energy / B. Demmig, K.Winter, A. Kruger, F.C. Czugan // Plant Physiol. - 1987. - V.84. - №82. - P. 218-224.

De Lima, R. Silver nanoparticles: a brief review of cytotoxicity and genotoxicity of chemically and biogenically synthesized nanoparticles / R. De Lima, A.B. Seabra, N. Duran // J. Appl. Toxicol. -2012. - V.32. - P.867-879.

Dewez, D. Silver nanoparticles toxicity effect on photosystem II photochemistry of the green alga Chlamydomonas reinhardtii treated in light and dark conditions/ D. Dewez, A. Oukarroum // Toxicological & Environmental Chemistry - V.94 - №8 - 2012. - P.1536-1546.

Egorova, E.A. Origin of multiphase reduction of P700+ in broad bean leaves after irradiation with far-red Light / E. A. Egorova, M.K. Nikolaeva, N.G. Bukhov // Russian Journal of Plant Physiology - 2005. - V.52. - №.4. - P. 34-440.

Eister, R. Silver hazards to fish, wildlife and invertebrates: a synoptic review / R. Eister // Biological Science Report. U.S. Department of the Interior. Washington DC. - V.32. - 1996.

El Badawy, A. M. Impact of Environmental Conditions (pH, Ionic Strength, and Electrolyte Type) on the Surface Charge and Aggregation of Silver Nanoparticles Suspensions / A.M. El Badawy, T P. Luxton, R.G. Silva, K G. Scheckel, M.T. Suidan, T.M. Tolaymat // Environ. Sci. Technol. - 2010. - V.44 - №4 - P.1260-1266.

Evans, E.H. The relationship between delayed fluorescence and the H+ gradient in chloroplasts / E.H. Evans, A T. Crofts // Biochim. Biophys. Acta. - 1973. - V.292 - № 2. -P.130-139.

Fabrega, J. Silver nanoparticles: Behaviour and effects in the aquatic environment / J. Fabrega, S.N. Luoma, C.R. Tyler, T.S. Galloway, J.R. Lead // Environment International. - 2011. -V.37 - № 2 - P.517-531.

Falkowski, P.G. Aquatic photosynthesis / P.G. Falkowski, J.A. Raven. - USA: Princeton University Press, 2007. - 488 p.

Fernandes, J.C. Biochemical, physiological, and structural effects of excess copper in plants / J.C. Fernandes, F.S. Henriques // Bot Rev. - 1991. - V.57. - P.246 -273.

Fortin, C. Silver uptake by the green alga Chlamydomonas reinhardtii in relation to chemical speciation: influence of chloride / C. Fortin, P.G.C. Campbell // Environ. Toxicol. Chem. - 2000. -V.19. - P.2769-2778.

Genty, B. The relationship between the quantum yield of photosynthetic electron transport and quenching of chlorophyll fluorescence / B. Genty, J.M. Briantais, N.R. Baker // Biochim Biophys Acta. - 1989. - V. 990. - P. 87-92.

Geranio, L. The Behavior of Silver Nanotextiles during Washing / L. Geranio, M. Heuberger, B. Nowack // Environ. Sci. Technol. - 2009. - V.43 - №21 - P.8113-8118.

Gil-Allue, C. Silver nanoparticle effects on stream periphyton during short-term exposures / C. Gil-Allue, K. Schirmer, A. Tlili, M.O. Gessner, R. Behra // Environ. Sci. Technol. - 2015. -V.49. - P.1165-1172.

Glazer, A.N. Phycobilisome. A macromolecular complex optimized for light energy transfer / A.N. Glazer // Biochim. Biophys. Acta. - 1984. - V.768 - P. 29-51.

Golbeck, J.H. Structure and Function of Photosystem I / J.H. Golbeck // Plant Physiology, Plant Mol Biol. - 1992. - V. 43 - P. 293-324.

Goltsev, V. Mathematical model of prompt and delayed chlorophyll fluorescence induction kinetics / V. Goltsev, I. Yordanov I. // Photosynthetica. - 1997. - V. 33. - P. 571-586.

Goltsev, V. Simultaneous analysis of prompt and delayed chlorophyll a fluorescence in leaves during the induction period of dark to light adaptation / V. Goltsev, I. Zaharieva, P. Lambrev, I. Yordanov, R.J. Strasser // J. Theor. Biol. - 2003. - V. 225. - №2. - P. 171-183.

Goltsev V., Kinetics of delayed chlorophyll a fluorescence registered in milliseconds time range / V. Goltsev, P. Chernev, I. Zaharieva, P. Lambrev, R.J. Strasser // Photosynth. Res. -2005. - V.84. - P. 209-215.

Goltsev, V. Delayed chlorophyll fluorescence as a monitor for physiological state of photosynthetic apparatus / V. Goltsev, I. Zaharieva, P. Chernev and R.J. Strasser // Biotechnology & Biotechnological Equipment. - 2009. - V.23 (Special Edition). - P. 452-457.

Govindjee. Sixty-three years since Kautsky: chlorophyll a fluorescence / Govindjee // Aust. J. Plant. Physiol. - 1995. - V.34. - P.1073-1079.

Gubbins EJ. 2011. Phytotoxicity of silver nanoparticles to Lemna minor L. / E.J.Gubbins, L.C. Batty, J R. Lead // Environ. Poll. - V.159. - P.1551-1559.

Halliwell, B. Oxygen toxicity, oxygen radicals, transition metals and disease/ B. Halliwell, J.M.C. Gutteridge // Biochem. J. - 1984. - V.219. - P. 1-14.

Hermann, H. Inhibition of photosynthesis by solar radiation in Dunaliella salina: relative efficiencies of UV-B, UV-A and PAR / H. Hermann, D.-P. Hader, F. Ghetti // Plant, Cell and Environment - 1997. - V.20 - P.359-365.

Herzig, R. Nitrogen limitation in Isochrysis galbana (Haptophyceae). Photosynthetic energy conversion and growth efficiencies / R. Herzig, P.G. Falkowski / J. Phycol. // 1989. -V.25. - P.462-471.

Hiriart-Baer V.P. Toxicity of silver to two freshwater algae, Chlamydomonas reinhardtii and Pseudokirchneriella subcapitata, grown under continuous culture conditions: Influence of

thiosulphate / V.P. Hiriart-Baer, C. Fortin, D-Y. Lee c, P. G.C. Campbell // Aquatic Toxicology. - 2006. - V.78. - P.136-148.

Hollosy, F Effect of UV radiation on plant cells / F. Hollosy // Micron. - 2002. - V.33. -P.179-197.

Hsu, B. Evidence for the contribution of the S-state transition of oxygen evolution to the initial phase of fluorescence induction // B. Hsu, V. Lee // Photosyn. Res. - 1993. - V.36 - P.81-88.

Hu, X. In vitro evaluation of cytotoxicity of engineered metal oxide nanoparticles / X. Hu, S. Cook, P. Wang, H.M. Hwang // Sci. Total Environ. - 2009. - V.407. - P.3070-3072.

Hutchinson, G.E. A contribution to the limnology of arid regions, primary founded on observation made in the Lahontan Basin / G.E. Hutchinson // Transactions of the Connecticut Academy of Arta and Sciences, 33, 47-132.

Ivorra, N. Metal induced succession in benthic diatom consortia: PhD thesis / I. Ivorra -Amsterdam, 2000.

Jassby, A.D. Mathematical formulation of the relationship between photosynthesis and light for phytoplankton/ A.D. Jassby, T. Platt // Limnol. Oceanogr. - 1976. - V.21. - P.540-547.

Jegerschöld, C. Copper (II) inhibition of electron transfer through photosystem II studied by EPR spectroscopy / C. Jegerschöld, J.B. Arellano, W.P. Schöder, P.J.M. van Kan, M. Baron, S. Styring // Biochemistry - 1995. - V.34. - 12747-12754.

Joliot, P. Plastoquinone compartmentation in chloroplasts: I. Evidence for domains with different rates of photoreduction / J. Lavergne, D. Beal // Biochim Biophys Acta. - 1992. -V.1101. - P.1-12.

Kaegi, R. Release of silver nanoparticles from outdoor facades / R. Kaegi, B. Sinnet, S. Zuleeg, H. Hagendorfer, E. Mueller, R. Vonbank, M. Boller, M. Burkhardt, // Environ. Pollut. -2010. - V.158 - №9 - P.2900-2905.

Kalaji, H. Identification of nutrient deficiency in Maize and Tomato plants by in vivo chlorophyll a fluorescence measurements / A. Oukarroum, V. Alexandrov, M. Kouzmanova, M. Brestic, M. Zivcak, I.A. Samborska, M.D. Cetner, S.I. Allakhverdiev,V. Goltsev // Plant Physiol. and Biochem. - 2014. - V.81 - P.16-25.

Kautsky, H. Neue Versuche zur Kohlensäureassimilation / H. Kautsky, A. Hirsch // Naturwissenschaften. - 1931. - V.19 - №48. - P.964-964.

Kirchhoff, H. Plastocyanin redox kinetics in spinach chloroplasts: Evidence for disequilibrium in the high potential chain / H. Kirchhoff, M.A. Schottler, J. Maurer, E. Weis // Biochim. Biophys. Acta. - 2004. - V.1659. - P.63-72.

Kittler, S. Toxicity of silver nanoparticles increases during storage because of slow dissolution under release of silver ions / S. Kittler, C. Greulich, J. Diendorf, M. Koller, M. Epple // Chem. Mater. - 2010 - V.22 - P.4548-4554.

Klaine, S.J. Nanomaterials in the environment: behavior, fate, bioavailability, and effects / S.J. Klaine, P.J.J. Alvarez, G.E. Batley, T.F. Fernandes, R.D. Handy, D.Y. Lyon, S. Mahendra, M.J. McLaughlin, JR. Lead // Environ. Toxicol. Chem. - 2008. - V.27. - P.1825-1851.

Kolber, Z. Effects of growth irradiance and nitrogen limitation on photosynthetic energy conversion in Photosystem II / Z. Kolber, J. Zehr, P.G. Falkowski // Plant Physiol. - 1988. -V.88. - P.923-929.

Kramer, D.M. New fluorescence parameters for the determination of Qa redox state and excitation energy fluxes / D.M. Kramer, G. Johnson, O. Kiirats, G.E. Edwards // Photosynthesis Research. - 2004. - V.79. - P.209-218.

Kramer, D.M. Balancing the central roles of the thylakoid proton gradient / D.M. Kramer, JA. Cruz, A. Kanazawa // Trends Plant Sci. - 2003. - V.8 - №1 - P.27-32.

Krasnova, E.D. Study of microbial communities in redox zone of meromictic lakes isolated from the White Sea using spectral and molecular methods / E.D. Krasnova, A.V. Kharcheva, I.A. Milyutina, D.A. Voronov, S.V. Patsaeva // Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom in special issue - EMBS European Marine Biology Symposium. - 2015. - V.95. - №8. - P.1579-1590.

Krause, G.H. Chlorophyll Fluorescence as a Tool in Plant Physiology: 11. Interpretation of Fluorescence Signals / G.H. Krause, E. Weis // Photosynth. Res. - 1984. - V. 5. - P. 139-157.

Kruskopf, M. Chlorophyll content and fluorescence responses cannot be used to gauge reliably phytoplankton biomass, nutrient status or growth rate / M. Kruskopf, K.J. Flynn // New Phytologist - 2006. - V.169 - P.525-536.

Küpper, H. In situ detection of heavy metal substituted chlorophylls in water plants / H. Küpper, F. Küpper, M. Spiller // Photosyn. Res. - 1998. - V.58 - P.123-133.

Lavorel, J. On a relation between fluorescence and luminescence in photosynthetic systems / J. Lavorel Progr. Photosynth. Res. - V.2 - 1969. - P. 883-898.

Lavorel, J. Luminescence / J. Lavorel; In: Govindjee (Ed). - London: Academic Press, Bioenergetics of Photosynthesis. - 1975. - P. 223-317.

Lazar, D. Chlorophyll a fluorescence induction / D. Lazar // Biochim. Biophys. Acta -1999. - V.1412, P.1-28.

Lazar, D. Chlorophyll a fluorescence rise induced by high light illumination of dark-adapted plant tissue studied by means of a model of photosystem II and considering photosystem II heterogeneity / D. Lazar // J. Theoretical Biology - 2003 - V.220 - P.469-503.

Lazar, D. The polyphasic chlorophyll a fluorescence rise measured under high intensity of exciting light / D. Lazar // Functional Plant Biology. - 2006. - V.33, P.9-30.

Lu, C.M. Acute toxicity of excess mercury on the photosynthetic performance of cyanobacterium, S. platensis - assessment by chlorophyll fluorescence analysis / C.M. Lu, C.W. Chau, J.H. Zhang // Chemosphere. - 2000. - V.41. - P.191- 196.

Maksymiec, W. Effect of excess Cu on the photosynthetic apparatus of runner bean leaves treated at two different growth stages / W. Maksymiec, R. Russa, T. Urbanik-Sypniewska, T. Bazynski // Physiol. Plant. - 1994 - V.91. - P.715-721.

Malkin, R. Biochemistry and molecular biology of plants / R. Malkin, K. Niyogi; In: B.B. Buchanan, W. Gruissem, Jones R.L. Rockville (Ed). - Maryland: American Society of Plant Physiology, 2000. - P. 568-628.

Malkin, S. Delayed luminescence. Primary Processes of Photosynthesis / S. Malkin; In: J. Barber (Ed). - Amsterdam: Elsevier, 1977. - P. 349-431.

Malkin, S. The relationship between millisecond luminescence and fluorescence in tobacco leaves during the induction period / S. Malkin, W. Bilger, U. Schreiber // Photosynth. Res. - 1994. - V.39. - P.57-66.

Mallick, N. Copper-induced oxidative stress in the chlorophycean microalga Chlorella vulgaris: response of the antioxidant system / N. Mallick // J. Plant Physiol. - 2004. - V.161. -P.591-597.

Mallick, N. Use of chlorophyll fluorescence in metal-stress research: a case study with the green microalga Scenedesmus // N. Mallick, F.H. Mohn // Ecotoxicol. Technol. Saf. - 2003. -V.55 - №1 - P.64-69

Marambio-Jones, C. A review of the antibacterial effects of silver nanomaterials and potential implications for human health and the environment / C. Marambio-Jones, E.M.V. Hoek // J. Nanopart. Res. - 2010. - V.12 - №5 - P.1531-1551.

Matorin, D. Chlorophyll fluorimetry as a method for studying light absorption by photosynthetic pigments in marine algae/ D. Matorin, T. Antal, M. Ostrowska, A. Rubin, D. Ficek, R. Majchrowski // Oceanologia - 2004. - V.46 - №.4 - P.519-531.

Matorin, D.N. Effect of silver nanoparticles on the parameters of chlorophyll fluorescence and P700 reaction in the green alga chlamydomonas reinhardtii / D. N. Matorin, D. A. Todorenko, N. K. Seifullina et al. // Microbiology. — 2013. — V.82, №.6. — P.862-867.

Mendoza-Cózalt, D.G. Cd2+ transport and storage in the chloroplast of Euglena gracilis / D.G. Mendoza-Cózalt, R. Moreno-Sánchez // Biochim. biophys. Acta. - 2005. - V.1706. - P.88-97.

Miao, A.J. Intracellular uptake: a possible mechanism for silver engineered nanoparticle toxicity to a freshwater alga Ochromonas danica / A.J. Miao, Z.P. Luo, C.S. Chen, W.C. Chin, P.H. Santschi, A. Quigg // Plos One. - 2010. - V.5 - №12 - P.1-8.

Mohanty, N. Copper toxicity affects photosystem II electron transport at the secondary quinone acceptor, Qb / N. Mohanty, I. Vass I., S. Demeter // Plant Physiol. -1989. - V.90. -P.175-179.

Monnet, F. Relationship between PSII activity, CO2 fixation, and Zn, Mn and Mg contents of Lolium perenne under zinc stress / F. Monnet, N. Vaillant, P. Vernay, A. Coudret, H. Sallanon, A. Hitmi // J. Plant Physiol. - 2001. - V.158. - P.1137-1144.

Moore, M.N. Do nanoparticles present ecotoxicological risks for the health of the aquatic environment? / M.N. Moore // Environ. Int. - 2006. - V.32. - P.967-976.

Murthy, S.D.S. Mercury-induced alterations of chlorophyll a fluorescence kinetics in cyanobacteria: Multiple effects of mercury on electron transport / S.D.S. Murthy, N.G Bukhov, P. Mohanty // J. Photochem. Photobiol. - 1990. - V.6. - P.373-380.

Nagajyoti, P.C. Heavy metals, occurrence and toxicity for plants: a review / P.C. Nagajyoti, K.D. Lee, T.V.M. Sreekanth // Environ. Chem. Lett. - 2010. - V.8 - P.199-216.

Navari-Izzo, F. Phytoremediation of metals / F. Navari-Izzo, M.F. Quartacci // Minerva Biotech. - 2001. - V.13 - P.73-83.

Navarro, E. Environmental behavior and ecotoxicity of engineered nanoparticles to algae, plants, and fungi / E. Navarro, A. Baun, R. Behra, N.B. Hartmann, J. Filser, A.J. Miao, A. Quigg, P.H. Santschi, L. Sig // Ecotoxicology. - 2008. - V.17. - P.372-386.

Navarro, E. Toxicity of silver nanoparticles to Chlamydomonas reinhardtii / E. Navarro, F. Piccapietra, B. Wagner, F. Marconi, R. Kaegi, N. Odzak // Environ. Sci. Technol. - 2008. - V.42.

- P.8959-8964.

Nor, Y.M. Ecotoxicity of copper to aquatic organisms: review / Y.M. Nor // Environ. Res.

- 1987. - V.43. - P.274-282.

O'Connor, D.V. Time correlated single photon counting / D.V. O'Connor, D. Phillips. -London: Academic Press, 1984.

Okada, M. Inhibition of photosystem I and photosystem II in chloroplasts by UV radiation / M. Okada, M. Kitajima, W.L. Butler // Plant Cell Physiol. - 1976 - V.17 - P.35-43.

Oukarroum, A. Inhibitory effects of silver nanoparticles in two green algae, Chlorella vulgaris and Dunaliella tertiolecta / A. Oukarroum, S. Bras, F. Perreault, R. Popovic // Ecotox. Environ. Safe. -2012. - V.78. - P.80-85.

Oukarroum, A. Silver nanoparticle toxicity effect on growth and cellular viability of the aquatic plant Lemna gibba / A. Oukarroum, L. Barhoumi, L. Pirastru, D. Dewez // Environ. Toxicol. Chem. - 2013. - V.32. - P.902-907.

Ouzounidou, G. Sites of action of copper in the photosynthetic apparatus of maize leaves: Kinetic analysis of chlorophyll fluorescence, oxygen evolution, absorption changes and thermal dissipation as monitored by photoacoustic signals / G. Ouzounidou, M. Moustakas, R. Strasser // Funct. Plant Biol. - 1997. - V.24. - P.81-90.

Ouzounidou, G. Changes in Growth and Physiology of Tobacco and Cotton Under Ag Exposure and Recovery: Are They of Direct or Indirect Nature? / G. Ouzounidou, Constantinidou H. A. // Arch. Environ. Contam. Toxicol. - 1999. - V.37 - P.480-487.

Paivóke, A.E.A. Soil pollution alters ATP and chlorophyll contents in Pisum sativum seedlings / A.E.A. Paivóke // Biol. Plant. - 2003. - V.46 - P.145-148.

Perales-Vela H.V., Growth, photosynthetic and respiratory responses to sub-lethal copper concentrations in Scenedesmus incrassatulus (Chlorophyceae) / H.V. Perales-Vela, S. González-Moreno, C. Montes-Horcasitas, R.O. Cañizares-Villanueva // Chemosphere. - 2007. -V.67. - P.2274-2281.

Pell, E.J. Multiple stress-induced foliar senescence and implications for whole-plant longevity. In: H.A. Mooney, W.E. Winner, E.J. Pell (eds) Response of plants to multiple stresses / E.J. Pell, M.S. Dann. - New York: Academic Press, 1991. - 189 p.

Piccapietra, F. Intracellular silver accumulation in Chlamydomonas reinhardtii upon exposure to carbonate coated silver nanoparticles and silver nitrate / F. Piccapietra, C.G. Allué, L. Sigg, R. Behra // Environ. Sci. Technol. - 2012. - V.46. - P.7390-7397.

Piccapietra, F. Colloidal stability of silver nanoparticles and their interactions with the alga Chlamydomonas reinhardtii: diss. for the degree of doctor of sciences: diss. eth no. 20365 / Flavio Piccapietra. - Zurich, 2012. - 109 p.

Pillai, S., 2014. Linking toxicity and adaptative responses across the transcriptome, proteome, and phenotype of Chlamydomonas reinhardtii exposed to silver / S. Pillai, R. Behra, H. Nestler, M.J.-F. Suster, L. Sigg, K. Schrimer // PNAS. - 2014. - V.111 - № 9 - P. 3490 -3495.

Pinto, E. Heavy metal-induced oxidative stress in algae / E. Pinto, T.C.S. Sigaud-Kutner, M.A.S. Leitao, O.K. Okamoto, D. Morse, P. Colepicolo // J. Phycol. - 2003. - V.39. - P.1008-1018.

Platt, T. Modeling the productivity of phytoplankton. In: E.D.N.Y. Golberg, J.Willey (eds) The Sea / K.L. Denman, A.D. Jassby // 1977. - P.807-856.

Pospisil, P. Valinomycin sensitivity proves that light-induced thylakoid voltages result in millisecond phase of chlorophyll fluorescence transients / P. Pospisil, H. Dau // Biochim. Biophys. Acta. - 2002. - V.1554. - P. 94-100.

Radenovic, C. Delayed chlorophyll fluorescence in plant models / C. Radenovic, D. Markovic, M. Jeremic // Photosynthetica. - 1994. - V.30 - P.1 -24.

Rai, M. Silver nanoparticles as a new generation of antimicrobials / M. Rai, A. Yadav, A. Gade // Biotechnol. Adv. - 2009. - V.27 - №1 - P.76-83.

Randi, A.M. Acclimation and photoprotection of young gametophytes of Acrostichum Danaeifolium to UV stress / A.M. Randi, M.C.A. Freitas, A.C. Rodrigues, M. Maraschin, M.A. Torres // Photosynthetica - 2014. - V.52 - №1 - P.50-56.

Rappaport, F. Kinetics and Pathways of Charge Recombination in Photosystem II / F. Rappaport, M. Guergova-Kuras, P.J. Nixon, B.A. Diner, J. Lavergne // Biochemistry - 2002. -V.41. - P.8518-8527.

Patsikka, E. Excess copper predisposes photosystem II to photoinhibition in vivo by outcompeting ion and causing decrease in chlorophyll / E. Patsikka, M. Kairavio, Sersen F, E.M. Aro, Tyystjarvi // Plant physiol. - 1998. - V.129. - P.1359 -1367.

Ratte, H.T. Bioaccumulation and toxicity of silver compounds: a review / H.T. Ratte // Environ. Sci. Technol. - 1999. - V. 18. - P.89-108.

Rauser, W.E. Structure and function of metal chelators produced by plants / W.E. Rauser // Cell Biochem. Biophys. - 1999. - V.31. - P.1-30.

Renger, G. Energy transfer and trapping in photosystem II.The photosystems: structure, fruction and molecular biology./ G. Renger; In: J. Barber (Ed). - Amsterdam: Elsevier, 1992. -P.45-99.

Rich, P.R. The interactions of duroquinol, DBMIB and NQNO with the chloroplast cytochrome bf complex / P.R. Rich, S.A. Madwick, D.A. Moss // Bioch. Biophys. Acta - 1991. -V.1058. - P.312.

Rijstenbil, J.W. Oxidative stress induced by copper; defense and damage in the marine planktonic diatomDitylum brightwellii, grown in continuous cultures with high and low zinc levels / J.W. Rijstenbil, J.W.M. Derksen, T.C.W. Poortvliet, A. Sandee, M. Van den Berg, J. Van Drie, J.A. Wijnholds // Mar Biol. - 1994. - V.119. - P.583-590.

Romanenko, F.A. The postglacial uplift of the Karelian coast of the White Sea according to radiocarbon and diatom analyses of lacustrine-boggy deposits of Kindo peninsula / F.A. Romanenko, O.S. Shilova // Doklady Earth Sciences - 2012. - V.442. - P.242-246.

Saleh, M. M. Differentiation between two strains of microalga Parachlorella kessleri using modern spectroscopic method / M. M. Saleh, D.N. Matorin, B.K. Zayadan, D.A. Todorenko, E.P. Lukashev, MM. Gaballah //Botanical Studies. - 2014a. -V.55 - №53. - P.1-8.

Saleh, M.M. Phenotypic, genotypic and biophysical features of wild and mutant strains of green microalgae Chlamydomonas reinhardtii / M.M. Saleh, B.K. Zayadan, D.N. Matorin, M.M. Gaballah // Egyptian J. of Botany - 2014b. - P.79 -97.

Salisbury, F.B Metal toxicity and resistance. In: Plant physiology / F.B. Salisbury, C.W. Ross. - CA, Belmont: Wadsworth Publishing Company, 1991. - 126 p.

Schansker, G. Characterization of the 820-nm transmission signal paralleling the chlorophyll a fluorescence rise (OJIP) in pea leaves / G. Schansker, A. Srivastava, Govindjee, R.J. Strasser // Funct. Plant Biol. 2003. - V.30 - №7 - P.785-796.

Schansker, G. (2005) Methylviologen and dibromothymoquinone treatments of pea leaves reveal the role of photosystem I in the Chl a fluorescence rise OJIP / G. Schansker, S. Toth, R.J. Strasser //Biochim. Biophys. Acta - 2005. - V.1706 - №3 - P.250-261.

Schansker, G. Dark recovery of the Chl a fluorescence transient (OJIP) after light adaptation: The qT-component of non-photochemical quenching is related to an activated photosystem I acceptor side / G. Schansker, S. Toth, R.J. Strasser // Biochim. Biophys. Acta. -2006. - V.1757. - P.787.

Schreiber, U. Continuous recording of photochemical and non-photochemical chlorophyll fluorescence quenching with a new type of modulation fluorometer / U. Schreiber, U. Schliwa, W.Bilger // Photosynth. Res. - 1986. - V.10. - P.51-62.

Shreiber, U. (1995) Assessment of photosystem II photochemical quantum yield by chlorophyll fluorescence quenching analysis / U. Schreiber, H. Hormann, C. Neubauer, C. Klughammer // Plant Physiology - 1995. - V.22. - P.209-220.

Sharp, R.R. Factors Influencing Hydroxylamine Inactivation of Photosynthetic Water Oxidation / R.R. Sharp, C.F. Yocum // Biochim. Biophys. Acta - 1981. - V.635 - P.90-104.

Shatz, G.H Picosecond kinetics of fluorescence and absorbtion changes in photosystem II particles exited at low photon density / G.H. Shatz, H. Brock, A.R. Holzwarth // Proc. Natl. Acad. Sci. USA - 1998. - V.84 - P.8414-8418.

Sicora, C The interaction of visible and UV-B light during photodamage and repair of photosystem II / C. Sicora, Z. Mate, I.Vass // Photosynth. Res. - 2003. - V.75 - P.127-137.

Srivastava, A. Greening of peas: parallel measurements of 77 K emission spectra, OJIP chlorophyll a fluorescence transient, period four oscillation of the initial fluorescence level, delayed light emission, and P700 / A. Srivastava, R.J. Strasser, Govindjee // Photosynthetica. -1999. - V.37. - P.365-392.

Stirbet A. Modeling chlorophyll a fluorescence transient: relation to photosynthesis / A. Stirbet, G.Yu. Riznichenko, A.B. Rubin, Govindjee // Biochemistry (Rus). - 2014. - V.79. - №4. - P. 291-323.

Stapleton, A.E. Ultraviolet Radiation and Plants: Burning Questions. Review article. / A.E. Stapleton // The Plant Cell - 1992. - V. 4. - P.1353-1358.

Strasser, R.J. The grouping model of plant photosynthesis. In: Chloroplast Development / R. J. Strasser; In: G. Akoyunoglou (Ed.). - North Holland: Elsevier, 1978. - P. 513-524.

Strasser, R.J. The grouping model of plant photosynthesis: heterogeneity of photosynthetic units in thylakoids. In: Photosynthesis III. Structure and Molecular Organisation of the Photosynthetic Apparatus / R.J. Strasser; In: G. Akoyunoglou (Ed). - Philadelphia: Balaban International Science Services, 1981. - P. 727-737.

Strasser, B.J. Donor side capacity of Photosystem II probed by chlorophyll a fluorescence Transients / R.J. Strasser // Photosynthesis Research. - 1997. - V.52. - P. 147-155.

Strasser, R.J. Analysis of the chlorophyll a fluorescence transient. In: Advances in Photosynthesis and Respiration. Chlorophyll a Fluorescence: a Signature of Photosynthesis / R.J. Strasser, M. Tsimilli-Michael, A. Srivastava; In: G. Papageorgiou, Govindjee (Ed.). - The Netherlands: Springer, 2004. - P.321-362.

Strasser, R. J. Simultaneous in vivo recording of prompt and delayed fluorescence and 820 nm reflection changes during drying and after rehydration of the resurrection plant Haberlea rhodopensis / R. J. Strasser, M. Tsimilli-Michael, S. Qiang,V. Goltsev // Biochim. Biophys. Acta. - 2010. - V.1797. - P. 1313-1326.

Susplugas, S. Changes in the photosynthetic activities during several stages of vegetative growth of Spirodelapolyrhiza: Effect of chromate / S. Susplugas, A. Srivastava, R.J. Strasser // J. Plant Physiol. - 2000. - V.157. - P.503-512.

Szivâk, I. Metal-induced reactive oxygen species production in Chlamydomonas reinhardtii (Chlorophyceae) / I. Szivâk, R. Behra, L. Sigg // J. Phycol. - 2009. - V.45. - P.427-435.

Tyystjarvi, E. Light emission as a probe of charge separation and recombination in the photosynthetic apparatus: relation of prompt fluorescence to delayed light emission and termoluminescence / E.Tyystjarvi, I. Vass; In: G. Papageorgiou, Govindjee (Ed.) // Chlorophyll fluorescence. A signature of photosynthesis - 2004. - P.363-388.

Van Assche, F. Inhibition of photosynthesis by heavy metals / F. Van Assche, H. Clijsters // Photosynth. Res. - 1985. - V.7. - P. 31-40.

Van Kooten, O. The use of chlorophyll fluorescence Nomenclature in plant stress physiology / O. Van Kooten, J.F.H. Snel // Photosynthesis Research. - 1990. - V. 25. - P. 147150.

Vass, I. Adverse effects of UV-B light on the structure and function of the photosynthetic apparatus / I. Vass, A. Szilard, C. Sicora // Chapter 43. - 2005.

Venediktov, P. S. The influence of the electric diffusion potential on delayed fluorescence light curves of chloroplasts treated with 3-(3,4-dichlorophenyl)-1,1-dimethylurea / P. S. Venediktov, V. N. Goltsev, V. P. Shinkarev // Biochim. Biophys. Acta. - 1980. - V.593. - P.25-132.

Volgusheva, A.A Examination of chlorophyll fluorescence decay kinetics in sulfur deprived algae Chlamydomonas reinhardtii / A.A.Volgusheva, V.E. Zagidullin, T.K. Antal, B.N. Korvatovsky, T.E. Krendeleva, V.Z. Paschenko, A.B. Rubin // Biochim. Biophys. Acta - V.1767 - P.559-564.

Wang, H. Responses of antioxidative enzymes to accumulation of copper hyperaccumulator of Commoelina communis/ H. Wang, X-q. Shan, B. Wen, S. Zhang, Z-J. Wang // Arch. Environ. Contam. Toxicol. - 2004. - V.47. - P.185-192.

Wijnhoven, S.W.P. Nano-silver - a review of available data and knowledge gaps in human and environmental risk assessment / S.W.P. Wijnhoven, W.J.G.M. Peijnenburg, C.A. Herberts, W.I Hagens, AG. Oomen, E.H.W.Heugens, B. Roszek, J. Bisschops, I. Gosens, D. Van de Meent, S. Dekkers, WH. De Jong, M. Van Zijverden, A.J.A.M Sips, RE. Geertsma // Nanotoxicology. - 2009. - V.3 - №2 - P.109-138.

Wodala, B. Monitoring moderate Cu and Cd toxicity by chlorophyll fluorescence and P700 absorbance in pea leaves / B. Wodala, G. Eitel, T.N. Gyula, A. Ördög, F. Horvath // Photosynthetica - 2012 - V.50 - №3 - P.380-386.

Xia, J. Early stage toxicity of excess copper to photosystem II of Chlorella pyrenoidosa-OJIP chlorophyll a fluorescence analysis / J. Xia Q. Tian // J. Environ. Sc. - 2009. - V.21 -P.1569-1574.

Xu, Q.S. Accumulation and acute toxicity of silver in Potamogeton crispus L. / Q.S. Xu, J.Z. Hu, K.B. Xie, H.Y. Yang, K.H. Du, G.X. Shi // Journal of Hazardous Materials. - 2010. -V.73. - P.186-193.

Yruela, I. Photoinhibition of Photosystem II from higher plants — Effect of copper inhibition / I. Yruela, J.J. Pueyo, P.J Alonso, R. Picorel // J Biol Chem. - 1996a. - V.271. -P.27408-27415.

Yruela, I. Cu(II)-inhibitory effect on Photosystem II from higher plants. A picosecond time-resolved fluorescence study / I. Yruela, G. Gatzen, R. Picorel, A.R. Holzwarth // Biochemistry - 1996b - V.35. - P.9469-9474.

Zaharieva, I. Advances on Photosystem II investigation by measurement of delayed chlorophyll fluorescence by a phosphoroscopic method / I. Zaharieva, V. Goltsev // Photochem. Photobiol. - 2003. - V.77. - №3. - P.292-298.

Список параметров флуоресценции и формул, используемых в JIP-тесте с пояснениями (Strasser et al., 2004).

Измеряемые параметры флуоресценции

Ft Флуоресценция, излучаемая в момент времени ^ с момента включения освещения

Fo Минимальный сигнал флуоресценции, зарегистрированный при 20 мкс или 50 мкс

Fl00мкс Интенсивность флуоресценции при 100 мкс

Fз00мкс Интенсивность флуоресценции при 300 мкс

Fj Интенсивность флуоресценции при 2 мс во время фазы I

Fi Интенсивность флуоресценции при 30 мс во время фазы I

Fp (=Fm) Максимальная флуоресценция во время фазы Р

t(FM) Время (мс), необходимое для достижения максимальной флуоресценции Fм

Am (или Area) Площадь над индукционной кривой флуоресценции (ОЛР)

Флуоресцентные параметры, вычисленные из измеряемых данных

Fv=Fm-Fo Максимальная переменная флуоресценция

Vj=(Fj - Fo)/Fv Относительная амплитуда ОЛ фазы. Отражает количество закрытых РЦ по отношению к общему числу РЦ, которые могут быть закрыты

Vi=(Fi - Fj)/Fv Относительная амплитуда J-I фазы. Отражает способность ФС1 и ее акцепторов окислять РОШ

Voj=(Ft - Fo)/(Fj - Fo) Относительная переменная флуоресценция, нормированная к амплитуде фазы ОЛ

VoK=(Ft - Fo)/(Fk - Fo) Относительная переменная флуоресценция, нормированная к амплитуде фазы О-К

Mo=4- (Fзooмкс - Fo)/Fv Начальный наклон фазы ОЛ роста флуоресценции.

Отражает скорость закрывания РЦ ФСП

8м=(Лм)/Ру Нормированная площадь над индукционной кривой флуоресценции ЭЛР. Отражает емкость пула электронных акцепторов до полного восстановления Ол

ЛВ8/КС=Мо(1/У;)(1/фРс) Поток энергии, поглощаемый одним активным РЦ

ТКо/КС=Мо(1/У;) Поток энергии возбуждения, улавливаемой одним активным РЦ

Б1о/ЯС=(ЛВ Б/ЯС) - ТЯо/ЯС Общее количество энергии, рассеиваемой одним РЦ в виде тепла

фРо= ТКо/ЛВ8=Бу/Ем Максимальный квантовый выход первичной фотохимической реакции

фЕо= ETо/ABS= фро^о Квантовая эффективность переноса электронов от Ол-

уо= ЕТо/ ТЯо=(1 - У;) Вероятность транспорта электронов за пределы Ол-

5ко= ЯЕо/ ЕТо - (1 - Ут)/(1 - У;) Вероятность редукции крайних акцепторов ФС1

фЯо= фРо фЕо 5яо= ЯЕо/ЛВ8= фРо(1 - У1) Квантовый выход восстановления крайних акцепторов ФС1

фэо=1 - фРо=(Ро - Ем) Квантовая эффективность рассеивания энергии в виде тепла

Р1лвБ=(ЯС/ЛВ8) (фРо/(1 - фРо))(^0/(1 - ^0) Показатель функциональной активности ФСП

PItota1= Р1ЛВБ (5яо/(1 - 5яо) Показатель функциональной активности ФСП и ФС1

Вещество Структура

Диурон 3'-(3,4-дихлорфенил)- 1',1'-диметилмочевина)

Дибромтимохинон (ДБТХ) 2,5 -дибром-3 -метил-6-изопропил-р-бензохинон

Гидроксиламин гидрохлорид №ОН • НС1

Метилвиологен (Паракват) К,К'-диметил-4,4'-дипиридилий дихлорид

Спектр поглощения культуры зеленой водоросли S. quadricauda после 1 ч инкубации в присутствии 5, 10, 20 и 50 мкМ СиБЭ^

2500 2000 Н

? 1500 -

н о

о' 1000 -Ее,

500 -0

1

_ _ - ■ 2

Уш--- 3

/ ✓ А------ 4

—• 5

«Г—----•---ф--

24

Время, ч

48

72

Изменение уровня постоянной флуоресценции (Бо) культуры водоросли S. quadricauda в зависимости от времени инкубации в присутствии СиБо^ где 1 - 5 мкМ; 2 - 10 мкМ; 3 - 20 мкМ; 4 - 50 мкМ Си8о4.

Гистограмма распределения размера наночастиц серебра в 10% водном растворе. Измерение размера наночастиц выполнено с помощью Zetasizer Nano ZS.

Время, ч Время, ч

Изменение уровня постоянной флуоресценции ^о) и параметра Fv/Fm культуры водоросли С. гвткагйШ в зависимости от времени инкубации в присутствии Л§НЧ, где 1 - контроль; 2 - 2 мкМ Л§НЧ; 3 - 20 мкМ Л§НЧ

Распределение солености (Б, %о), температуры (Т, °С) и окислительно-восстановительного потенциала (БЬ, мВ) по глубине в исследуемых водоемах.

Параметры ЛР-теста фитопланктона поверхностного слоя и слоя хемоклина меромиктических водоемов Белого моря, рассчитанные из индукционных кривых БФ, измеренные с помощью Лдиареи-С 100 с интенсивностью 1000 мкмоль квантов м-2 с-1 в течение 2 с.

Парамет ры ЛР-теста Лагуна на Зеленом мысе оз. Кисло-сладкое оз. Еловое оз. Н. Ершовское оз. Трехцветное

Поверхностн ый слой (0,5 м) Зона хемоклина (4,9 м) Поверхнос тный слой (0,5 м) Зона хемоклина (2,2 м) Поверхностн ый слой (0,5 м) Зона хемоклина (2,7 м) Поверхнос тный слой (0,5 м) Зона хемоклина (2,4 м) Поверхност ный слой (0,5 м) Зона хемоклина (1,7 м)

Мо 1,429±0,03 0,824±0,02 1,289±0,05 0,548±0,03 1,463±0,004 0,479±0,06 0,627±0,07 0,395±0,02 0,38±0,02 0,490±0,004

V; 0,46±0,005 0,497±0,01 0,495±0,02 0,356±0,01 0,41±0,06 0,375±0,05 0,54±0,03 0,365±0,001 1,068±0,04 0,844±0,008

Ру/Рш 0,28±0,05 0,732±0,004 0,293±0,02 0,76±0,08 0,19±0,02 0,52±0,07 0,374±0,03 0,77±0,06 0,192±0,006 0,515±0,07

фЕо 0,15±0,01 0,37±0,05 0,15±0,03 0,5±0,1 0,131±0,001 0,32±0,12 0,172±0,03 0,49±0,02 0,12±0,01 0,22±0,1

ЛББ/ЯС 11,195±0,010 2,26±0,24 6,24±0,12 2,0±0,8 14,12±0,01 2,5±0,5 3,104±0,01 1,4±0,4 14,69±1,05 3,3±0,3

Б1о/ЯС 8,091±0,8 0,607±0,03 4,411±0,6 0,472±0,5 11,5±0,9 1,195±0,7 4,128±1,1 0,318±0,07 7,554±0,6 1,274±0,09

РТЛББ 0,04±0,010 1,2±0,1 0,07±0,02 2,9±0,3 0,04±0,01 0,72±0,01 0,164±0,01 4,220±0,20 0,026±0,01 0,24±0,02

А и Г - спектры поглощения; Б и Д - спектры флуоресценции при возбуждении 430 нм; В и Е - спектры возбуждения флуоресценции при 750 и 780 нм, где А, Б, В - пробы, отобранные в лагуне на Зеленом мысе на глубине 5 м, Г, Д, Е - пробы, отобранные в оз. Трехцветном на глубине 2 м.