Модулирующее влияние АТФ на нейронную активность области САЗ гиппокампа новорожденных крыс тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.13, кандидат биологических наук Сафиулина, Виктория Фаизовна

• Сафиулина, Виктория Фаизовна
• кандидат биологических наук
• 2004

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Сафиулина, Виктория Фаизовна

Глава 1. Введение.

Актуальность проблемы.

Цели и задачи исследования.

Научная новизна.

Теоретическая и практическая значимость.

Апробация.

Положения, выносимые на защиту.

Глава 2. Обзор литературы.

Сетевые свойства гиппокампа в раннем постнатальном периоде развития.

Сигнальная роль пуринов.

АТФ рецепторы.

Аденози новые рецепторы.

Глава 3. Материалы и методы.

Краткое описание структуры гиппокампа.

Приготовление срезов и электрофизиологическая регистрация ответов в переживающих срезах гиппокампа новорожденных крыс.

Протокол электрофизиологической регистрации.

Использование фармакологических веществ.

Обработка данных по ГДП и спонтанной постсинаптической активности.

Статистическая оценка данных.

Компьютерное моделирование сети гиппокампа новорожденного животного.

Глава 4. Результаты исследований.

Результаты экспериментального и теоретического исследования ГДП и спонтанной постсинаптической активности.

Действие АТФ на ГДП и на спонтанную постсинаптическую активность.

Исследование вклада А1 рецепторов в эффект влияния АТФ на

ГДП и спонтанную постсинаптическую активность.

Исследование роли АТФ рецепторов в эффекте модуляции частоты ГДП и частоты спонтанной постсинаптической активности.

Действие а гон истов.

Действие антагонистов.

Эксперименты с блокаторами глутаматергических и ГАМКергических входов.

Влияние тетродотоксина.

Модельное исследование гигантских деполяризующих потенциалов.

Анализ механизма действия АТФ на частоту ГДП на основе нейросетевой модели гиппокампа новорожденных крыс.

Глава 5. Обсуждение результатов.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Модулирующее влияние АТФ на нейронную активность области САЗ гиппокампа новорожденных крыс»

Глава 1. Введение Актуальность проблемы

Изучение механизмов, лежащих в основе синаптической передачи, является одним из основных направлений исследований в современной нейробиологии. Нервная система новорожденных животных обладает рядом существенных функциональных особенностей. На раннем этапе развития нервной системы во многих отделах регистрируется спонтанная активность в виде гигантских деполяризующих потенциалов. Общепринятым является предположение, что такая согласованная работа нейронной сети новорожденных животных связана с наличием возвратного возбуждения в сети связанных нейронов и интернейронов. Однако некоторые авторы предполагают наличие пейсмекерного механизма работы сети, хотя работы в этом направлении, связанные с гиппокампом новорожденных животных, не обнаружили убедительных фактов существования пейсмекеров.

• Исследование природы генеза гигантских деполяризующих потенциалов необходимо для понимания клеточных и сетевых особенностей гиппокампа в раннем онтогенезе.

Наличие гигантских потенциалов в раннем возрасте считается необходимым условием для нормального развития нервной системы. Существование гигантских деполяризующих потенциалов свидетельствует о повышенной нейрональной активности в раннем постнатальном возрасте, что может приводить к увеличению концентрации внеклеточной АТФ. АТФ, в свою очередь, может модулировать сетевую активность гиппокампа и влиять на формирования связей и функциональные особенности мозга.

Можно полагать, АТФ и ее производные способны влиять на синаптическую передачу через пуринергические рецепторы. На гиппокампе взрослых животных было показано существование как постсинаптических, так и пресинаптических пуринергических рецепторов. Однако относительно гиппокампа новорожденных животных нет достаточных сведений о распределении и функциях пуринорецепторов. Исследование рецепторных механизмов влияния АТФ на нейрональную активность гиппокампа новорожденных животных важно для понимания нейромодуляторной роли АТФ в раннем онтогенезе.

Практической стороной рассматриваемого вопроса является изучение АТФ как средства, которое обладает нейропротекторными свойствами и используется при гипоксических и ишемических состояниях. Такое исследование позволило бы расширить представления о фармакологических особенностях АТФ.

Цель и задачи исследования

Целью нашей работы является экспериментальное исследование влияния АТФ на синаптическую активность в гиппокампе новорожденных крыс и создание модели, описывающей гигантские деполяризующие потенциалы и механизм влияния на них АТФ. Такая работа предполагает решение следующих основных задач: - исследование изменения частоты гигантских деполяризующих потенциалов и частоты спонтанных постсинаптических потенциалов в зависимости от концентрации апплицируемой АТФ. Фармакологическое исследование вклада пуриновых рецепторов в наблюдаемый эффект АТФ. модельное представление генерации и распространения гигантских деполяризующих потенциалов. Сравнение результатов модели с экспериментальными данными, полученными при регистрации активности пирамидных клеток области СА 3 гиппокампа.

С этой целью проводились электрофизиологические эксперименты на нейронах области СА 3 гиппокампа новорожденных крыс и модельные исследования нейронных сетей.

Научная новизна

1) Впервые показано, что АТФ способна модулировать частоту гигантских деполяризующих потенциалов.

2) Выявлена зависимость частоты гигантских деполяризующих потенциалов и частоты спонтанной синаптической активности от концентрации АТФ. Показано, что

АТФ снижает частоту гигантских деполяризующих потенциалов и увеличивает частоту спонтанной синаптической активности.

3) Выявлено, что в феномене влияния АТФ на частоту гигантских деполяризующих потенциалов и на частоту спонтанной синаптической активности в гиппокампе новорожденных крыс принимают участие ионотропные пуринергические (Р2Х) и аденозиновые (А1) рецепторы.

4) На основе предположения участия электрических связей между интернейронами в генерации гигантских деполяризующих потенциалов впервые создана модель, описывающая форму и длительность гигантских деполяризующих потенциалов в гиппокампе новорожденных крыс.

5) На основе модели, описывающей определенные параметры и свойства гигантских деполяризующих потенциалов (форма, длительность, амплитуда, чувствительность к блокаторам синаптических связей), предложена гипотеза модуляции ритма этих потенциалов за счет воздействия АТФ через пуринорецепторы на гиперполяризационные токи в интернейронах.

Теоретическая и практическая значимость

Данное исследование представляет собой работу по экспериментальному и теоретическому исследованию влияния АТФ на спонтанную электрическую активность гиппокампа новорожденных крыс. Обнаружено ингибирующее действие АТФ на частоту гигантских деполяризующих потенциалов и возбуждающее действие на частоту спонтанных постсинаптических потенциалов. Такое действие обусловлено комплексным эффектом АТФ и ее продукта гидролиза - аденозина. Показано участие пуринорецепторов в модуляции сетевой активности новорожденного гиппокампа. Создана модель, описывающая гигантские деполяризующие потенциалы, на основе которой сделано предположение о влиянии АТФ на гиперполяризационные токи в интернейронах гиппокампа. Полученные новые данные расширяют представление о сетевых механизмах распространения возбуждения и о модулирующих свойствах АТФ в гиппокампе новорожденных крыс. Эти результаты позволили выявить роль АТФ как модулятора нейрональной активности в раннем периоде постнатального развития гиппокампа.

Апробация работы

Основные результаты были доложены на совместном заседании лабораторий нейробиологии обучения и нейроонтогенеза Института высшей нервной деятельности РАН (2003), на 3 - м Международном симпозиуме в Магдебурге "Neuroprotection and Neurorepair", на 7 - й Пущинской школе-конференции молодых ученых «БИОЛОГИЯ - НАУКА XXI ВЕКА » (2003), конференция "Важнейшие достижения ИВНД и НФ" (2003).

Положения, выносимые на защиту

1. АТФ способна модулировать нейронную активность в гиппокампе неональных крыс. Модулирующее действие АТФ связано как с самой АТФ, так и с продуктом ее гидролиза - аденозином.

2. АТФ уменьшает частоту гигантских деполяризующих потенциалов и увеличивает частоту спонтанных постсинаптических потенциалов в зависимости от приложенной концентрации.

3. АТФ модулирует частоту гигатских деполяризующих потенциалов и частоту спонтанных постсинаптических потенциалов через действие на пуринергические (Р2Х) и аденозиновые (А1) пуринорецепторы.

4. Исходя из гипотезы пейсмекерного характера происхождения гигантских деполяризующих потенциалов создана модель, на основе которой предположено влияние АТФ на гиперполяризационные токи в интернейронах.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Сафиулина, Виктория Фаизовна, 2004 год

1. Галкин А.В., Пряжников Е.Г., Соколова Е.М., Гиниатуллин Р.А. (2001) Оценка тонического и фазного эффекторов эндогенного аденозина на секрецию трансмиттера в нервно-мышечном соединении. Росс. Физиол. Журн. им. И.М. Сеченова Т. 87. № 8. Стр. 1135-1143.

2. Гиниатуллин Р.А., Соколова Е.М. (1998) Модулирующая роль АТФ в нервно-мышечном синапсе. Росс, физиолог, журн. им. И.М. Сеченова. Т. 84. № 10. Стр. 1132-1138.

3. Глебов Р.Н., Крыжановский Г.Н. (1978) "Функциональная биохимия синапса". М: Медицина.

4. Литвинов Е.Г. (2002) Пакет программ "Нейроимитатор" для имитационного моделирования нейронных сетей биологических объектов. Нейрокомпьютеры. Разработка и'применение. № 1-2. Стр. 21-35.

5. Отмахов Н.А. (1993) Нейрональная сеть гиппокампа: морфологический анализ. Усп. Физиолог.Наук. Т.24. № 4. Стр. 79-98

6. Alger a. Nicoll. (1980) Spontaneous inhibitory post-synaptic potentials in hippocampus: mechanism for tonic inhibition. Brain. Res. V.200. № 1. P. 195-200.

7. Amaral D.G. and Witter M.P. (1989) The three-dimensional organization of the hippocampal formation: a review of anatomical data. Neuroscience. V.31. № 3. P.571-591.

8. Andersen P., Bliss V.P., Skrede K.K. (1971) Lamellar organization of hippocampal excitatory pathways. Exp. Brain. Res. V.13. P.222-238.

9. Andersen P. (1999) Neurobiology. A spine to remember. Nature. V.399. № 6731. P.19-21.

10. Armstrong J.N., Brust T.B., Lewis R.G. and MacVicar B.A. (2002) Activation of Presynaptic P2X7 -Like Receptors Depresses Mossy Fiber-САЗ Synaptic Transmission through p38 Mitogen-Activated Protein Kinase. J.Neuroscience. V.22. № 14. P.5938-5945

11. Barbin G, Pollard H, Gaiarsa JL, Ben Ari Y (1993) Involvement of GABAa receptors in the outgrowth of cultured hippocampal neurons. Neurosci. Lett. V.152. P.150-154.

12. Behar T.N., Schaffner A.E., Colton C.A., Somogyi R., Olah Z., Lehel C., Barker J.L. (1994) GABA-induced chemokinesis and NGF-induced chemotaxis of embryonic spinal cord neurons. J.Neurosci. V.14. P.29-38.

13. Ben-Ari Y. (2002) Excitatory actions of gaba during development: the nature of the nurture. Nat.Rev.Neurosci. V.3. №.9. P.728-739.

14. Ben-Ari Y., Cherubini E., Corradetti R. and Gaiarsa J.L. (1989) Giant synaptic potentials in immature rat CA3 hippocampal neurones. J. Physiol. V.416. P.303-325.

15. Bender R., Hoffmann M.C., Frotscher M., Nitsch C.(2001) Species-specific expression of parvalbumin in the entorhinal cortex of the Mongolian gerbil : dependence on local activity but not extrinsic afferents. Neuroscience. V.99. P.423-431.

16. Blanton M.G. et al.(1989) Whole cell recording from neurons in slices of reptilian and mammalian cerebral cortex. J. Neurosci. Methods. V.30. № 3. P.203-210.

17. Bradford H.F., Jones D.G., Ward H.K., Booher J.(1975) Biochemical and morphological studies of the short and long term survival of isolated nerve-endings. Brain Research. V.90. № 2. P.245-259.

18. Buell G., Collo G., Rassendren F. (1996) P2X receptors: an emerging channel family. Eur J Neurosci. V. 8. № 10. P.2221-2228.

19. Burnstock G. (1972). Purinergic nerves. Pharmacol. Rev. V.24. № 3. P.509-581

20. Buzsaki G. and Chrobak J J. (1995) Temporal structure in spatially organized neuronal ensembles: a role for interneuronal networks. Curr Opin Neurobiol. V.5. № 4. P.504-510.

21. Caciagli F., Ciccarelli R., Di Iorio P., Ballerini P., Tacconelli L. (1988) Cultures of glial cells release purines under field electrical stimulation: the possible ionic mechanisms. Pharmacol Res Commun. V.20. № 11. P.935-947.

22. Chen K., Aradi I., Thon N., Eghbal-Ahmadi M., Baram T.Z., Soltesz 1.(2001) Persistently modified h-channels after complex febrile seizures convert the seizure-induced enhancement of inhibition to excitability. Nat. Med. V.l. P.331-337.

23. Clapham D.E. (1998) Not so funny anymore: pacing channels are cloned. Neuron. V.21. P.5-7.

24. Clarke L.L. and Boucher R.C. (1992) Chloride secretory response to extracellular ATP in human normal and cystic fibrosis nasal epithelia. Am J Physiol. V.263. № 2. Ptl. P.348-356.

25. Cloues R., Jones S., Brown D.A. (1993) Zn2+ potentiates ATP-activated currents in rat sympathetic neurons. Pflugers Arch. V.424. № 2. P.152-158.

26. Cobb S.R., Buhl E.H., Halasy K., Paulsen 0. and Somogyi P. (1995) Synchronization of neuronal activity in hippocampus by individual GABAergic interneurons. Nature. V.378. № 6552. P.75-78.

27. Collo G., North R.A., Kawashima E., Merlo-Pich E., Neidhart S., Surprenant A.(1996) Cloning of P2X5 and P2X6 receptors and the distribution and properties of an extended family of ATP-gated ion channels. J. Neurosci. V.16. P.2495-2507

28. Cook S.P. and MacCleskey E.W. (1997) Desensitization, recovery and Ca(2+)-dependent modulation of ATP-gated P2X receptors in nociceptors. Neuropharmacology. V.36. №9. P. 1303-1308.

29. Connor J.A., Tseng H.Y., Hockberger P.E. (1987) Depolarization- and transmitter-induced changes in intracellular Ca2+ of rat cerebellar granule cells in explanted culture. J. Neurosci. V.7. P. 1384-1400 .

30. Delaney S.M. and Geiger J.D. (1996) Brain regional levels of adenosine and adenosine nucleotides in rats killed by high-energy focused microwave irradiation. J. Neurosci. Methods. V.64. № 2. P.151-156.

31. Deuchars S.A., Atkinson L., Brooke R.E. et al.(2001) Neuronal P2X7 receptors are targeted to presynaptic terminals in the central and peripheral nervous systems. J.Neurosci.V.21. № 18. P.7143-7152

32. DiFrancesco D. (1993). Pacemaker mechanisms in cardiac tissue. Annu. Rev. Physiol. V.55. P.455-472.

33. Dubyak G.R. and el-Moatassim C. (1993) Signal transduction via P2-purinergic receptors for extracellular ATP and other nucleotides.Am 3 Physiol. V.265. № 3. Pt 1. P.577-606.

34. Dunwiddie T.V., Diao L., Proctor W.R. (1997a) Adenine nucleotides undergo rapid, quantitative conversion to adenosine in the extracellular space in rat hippocampus. J Neurosci. V.17. № 20. P.7673-7682.

35. Dunwiddie T.V., Diao L., Kim H.O., Jiang J.L., Jacobson K.A. (19976) Activation of hippocampal adenosine A3 receptors produces a desensitization of A1 receptor-mediated responses in rat hippocampus. J. Neurosci. V.17. № 2. P.607-614.

36. Dunwiddie T.V. and Diao L. (1994) Extracellular adenosine concentrations in hippocampal brain slices and the tonic inhibitory modulation of evoked excitatory responses. J. Pharmacol. Exp. Ther. V.268. № 2. P.537-545.

37. Dunwiddie T.V. and Hoffer BJ. (1980) Adenine nucleotides and synaptic transmission in the in vitro rat hippocampus. Br J Pharmacol. V.69. № 1. P.59-68.

38. Dunwiddie T.V. and Masino S.A. (2001) The role and regulation of adenosine in the central nervous system. Annu. Rev. Neurosci. V.24. P.31-55.

39. Edwards F.A., Gibbs AJ. (1993) ATP—a fast neurotransmitter. FEBS Letters, V.325. № 1. P.86-89.

40. Feoktistov I. and Biaggioni I. (1997) Adenosine A2B receptors. Pharmacol Rev. V.49. № 4. P.381-402.

41. Finch D.M., Nowlin N.L. and Babb T.L. (1983) Demonstration of axonal projections of neurons in the rat hippocampus and subiculum by intracellular injection of HRP. Brain Res. V.271. P.201-216

42. Fredholm B.B. (1982) Adenosine actions and adenosine receptors after 1 week treatment with caffeine. Acta Physiol. Scand. Pharmacol. V.351. P.194-201.

43. Fredholm B.B., Jonzon B. and Lindgren E. (1984) Changes in noradrenaline release and in beta receptor number in rat hippocampus following long-term treatment with theophylline or L-phenylisopropyladenosine. Acta Physiol. Scand. V.122. P.55-59.

44. Fredholm B.B., Jzerman A.P., Jacobson K.A., Klotz K.N., Linden J. (2001) International Union of Pharmacology. XXV. Nomenclature and classification of adenosine receptors. Pharmacol. Rev. V.53. № 4. P.527-52.

45. Freund T.F. and Buzsaki G. (1996) Interneurons of the hippocampus. Hippocampus. V.6. № 4. P.347-470.

46. Galli L. and Maffei L. (1988) Spontaneous impulse activity of rat retinal ganglion cells in prenatal life. Science. V.242. № 4875. P.90-91.

47. Galarreta M. and Hestrin S. (2001) Electrical synapses between GABA-releasing interneurons. Nat. Rev. Neurosci. V.2. № 6. P.425-433.

48. Galkin A.V., Giniatullin R.A., Mukhtarov M.R. et al.(2001) ATP but not adenosine inhibits nonquantal acetylcholine release at the mouse neuromuscular junction. Eur. J. Neurosci. V.13. № 11. P.2047-2053.

49. Garaschuk O., Hanse E. and Konnerth A. (1998) Developmental profile and synaptic origin of early network oscillations in the CA1 region of rat neonatal hippocampus. J Physiol. V. 15. № 507. Pt.l. P.219-236.

50. Gasparini S., Saviane C., Voronin L.L., Cherubini E.(2000) Silent synapses in the developing hippocampus: Lack of functional AMPA receptors or low probability of glutamate release? Proc. Natl. Acad. Sci. USA. V.97. № 17. P.39741-39746.

51. Giniatullin R.A., Sokolova E.M.(1998) ATP and adenosine inhibit transmitter release at the frog neuromuscular junction through distinct presynaptic receptors. Br. J. Pharmacol. V.124. № 4. P.839-844

52. Greene R.W., Haas H.L. (1991) The electrophysiology of adenosine in the mammalian central nervous system. Prog. Neurobiol. V.36. № 4. P.329-341.

53. Gu X. and Spitzer N.C. (1995) Distinct aspects of neuronal differentiation encoded by frequency of spontaneous Ca2+ transients. Nature. V.375. № 6534. P.784-787.

54. Hamill O.P., Sakmann B. (1984) Multiple conductance states of single acetylcholine receptor channels in embryonic muscle cells. Nature. V.294. № 5840. P.462-464.

55. Harden T.K., Boyer J.L., Nicholas R.A. (1995) P2-purinergic receptors: subtype-associated signaling responses and structure. Annu Rev Pharmacol Toxicol. V.35. P.541-579.

56. Hinkle L., McCaig C.D., Robinson K.R. (1981) The direction of growth of differentiating neurones and myoblasts from frog embryos in an applied electric field. J Physiol. V.314. P.121-135.

57. Honore Е., Martin С., Mironneau С., Mironneau J. (1989) An ATP-sensitive conductance in cultured smooth muscle cells from pregnant rat myometrium. Am. J. Physiol. V.257. №2. Pt.l. P.297-305.

58. Humphrey P., Buell G., Kennedy I., Khakh B.S., Michel A.D., Surprenant A. and Trezise D.J. (1995) New insights on P 2X purinoceptors. Naunyn-Schmiedeberg's Arch. Pharmacol. V.352. P.585-596.

59. Ikeuchi Y., Nishizaki Т., Mori M. and Okada Y. (1996) Adenosine activates conductance in К channel and enhances cytosolic Ca 21 release via a P purinoceptor in hippocampal neurons. Eur. J. Pharmacol. V.304. P.191-199.

60. Inoue K., Nakazawa K., Fujimori K., Watano T. and Takanaka A. (1992) Extracellular adenosine 59-triphosphate-evoked glutamate release in cultured hippocampal neurons. Neurosci Lett. V.134. P.215-218.

61. Ishii T.M., Takano M., Xie L.H., Noma A., Ohmori H. (1999). Molecular characterization of the hyperpolarization-activated cation channel in rabbit heart sinoatrial node. 3. Biol. Chem. V.274. P.12835-12839.

62. Ishizuka N., Weber J., Amaral D.G. (1990) Organization of intrahippocampal projections originating from CA3 pyramidal cells in the rat. J Comp Neurol V.295. P.580-623.

63. Jacobson M. (1991) Developmental neurobiology, 3rd Ed, P. 212-214. Press: New York: Plenum

64. Kawaguchi Y. and Kubota Y. (1993) Correlation of physiological subgroupings of nonpyramidal cells with parvalbumin- and calbindinD28k-immunoreactive neurons in layer V of rat frontal cortex. J. Neurophysiol. V.70. № 1. P.387-396.

65. Khazipov R., Leinekugel X., Khalilov I., Gaiarsa J.L. and Ben-Ari Y. (1997) Synchronization of GABAergic interneuronal network in CA3 subfield of neonatal rat hippocampal slices. J. Physiol. V.498. Pt.3. P.763-772.

66. Khazipov R., Esclapez M., Caillard O., Bernard C., Khalilov I., Tyzio R., Hirsch J., Dzhala V., Berger B. and Ben-Ari Y. (2001) Early development of neuronal activity in the primate hippocampus in utero. J. Neurosci. V.21. № 24. P.9770-9781.

67. Kennedy C. and Leff P. (1995) Painful connection for ATP. Nature. V.377. № 6548. P.385-386.

68. King B.F., Ziganshina L.E., Pintor J. and Burnstock G. (1996) Full sensitivity of P2X2 purinoceptor to ATP revealed by changing extracellular pH. BrJ. Pharmacol. V.117. P.1371-1373.

69. Kocsis J.D., Eng D.L., Bhisitkul R.B. (1984) Adenosine selectively blocks parallel-fiber-mediated synaptic potentials in rat cerebellar cortex. Proc. Natl. Acad. Sci. U S A., V.81. № 20. P.6531-6534.

70. Li C., Peoples R.W. and Weight F.F. (1997) Mg 21 inhibition of ATP-activated current in rat nodose ganglion neurons: Evidence that Mg 21 decreases the agonist affinity of the receptor. J. Neurophysiol. V.77. P.3391-3395.

71. Li C., Peoples R.W. and Weight F.F. (1996) Proton potentiation of ATP-gated ion channel responses to ATP and Zn 21 in rat nodose ganglion neurons. J. Neurophysiol. V.76. P.3048-3058.

72. Lorente de No R.(1934) Studies on the structure of cerebral cortex. II. Continuation of the study of the ammonic system. 3. Psychol. Neurol. V.45. P.381-438.

73. Luthi A., McCormick D.A. (1998). H-current: properties of a neuronal and network pacemaker. Neuron. V.21. P.9-12.

74. Leinekugel X., Khazipov R., Cannon R., Hirase H., Ben-Arl Y. and Buzsaki G. (2002) Correlated bursts of activity in the neonatal hippocampus in vivo. Science. V.296. №.5575. P.2049-2052.

75. Maccaferri G. and McBain C.J. (1996) The hyperpolarization-activated current (Ih) and its contribution to pacemaker activity in rat CA1 hippocampal stratum oriens-alveus interneurones. J. Physiol. V.497. Pt 1. P. 119-130.

76. Maggi L., Sher E. and Cherubini E. (2001) Regulation of GABA release by nicotinic acetylcholine receptors in the neonatal rat hippocampus. J. Physiol. V.536. Pt 1. P.89-100.

77. Massengill J.L., Smith M.A., Son D.I., O'Dowd D.K. (1997) Differential Expression of K4-ap Currents and Kv3.1 Potassium Channel Transcripts in Cortical Neurons that Develop Distinct Firing Phenotypes . J. Neurosci. V.17. №.9. P.3136-3147

78. Meier E., Drejer J., Schousboe A. (1983) Trophic actions of GABA on the development of physiologically active GABA receptors. In: CNS-receptors from molecular pharmacology to behaviour (Mandel P, DeFeudis FV, eds). Press: New York, Raven.

79. Meister M., Wong R.O., Baylor D.A. and Shatz C.J. (1991) Synchronous bursts of action potentials in ganglion cells of the developing mammalian retina. Science. V.252. № 5008. P.939-943.

80. Mendoza-Fernandez V., Andrew R.D., Barajas-Lopez C. (2000) ATP inhibits glutamate synaptic release by acting at P2Y receptors in pyramidal neurons of hippocampal slices. Journal of Pharmacology and Experimental. Therapeutics. V.293. № 1 P. 172-179.

81. Menendez de la Prida L., Bolea S., Sanchez-Andres JV. (1996)Analytical characterization of spontaneous activity evolution during hippocampal development in the rabbit. Neurosci Lett. V.218. № 3. P. 185-187.

82. Menendez de la Prida L., Bolea S. and Sanchez-Andres J.V. (1998)Origin of the synchronized network activity in the rabbit developing hippocampus. Eur. J. Neurosci. V.10. № 3. P.899-906.

83. Messersmith E.K. and Redburn D.A. (1993) The role of GABA during development of the outer retina in the rabbit. Neurochem. Res. V.18. № 4. P.463-470.

84. Miles R. and Wong R.K. (1986) Excitatory synaptic interactions between CA3 neurones in the guinea-pig hippocampus. J. Physiol. V.373. P.397-418.

85. Monteggia L.M., Eisch A.J., Tang M.D., Kaczmarek L.K., Nestler E.J. (2000). Cloning and localization of the hyperpolarization-activated cyclic nucleotide-gated channel family in rat brain. Mol. Brain Res. V.81. P.129-139.

86. Moosmang S., Biel M., Hofmann F., Ludwig A.(1999). Diierential distribution of four hyperpolarization-activated cation channels in mouse brain. Biol. Chem. V.380. P.975-980.

87. Nakazawa K., Fujimori K., Takanaka A. and Inoue K. (1990) An ATP-activated conductance in pheochromocytoma cells and its suppression by extracellular, calcium. J Physiol (Lond). V.428. P.257-272.

88. O'Donovan M.J. (1999) The origin of spontaneous activity in developing networks of the vertebrate nervous system. Curr. Opin. Neurobiol. V.9. № 1. P.94-104.

89. Ongini E., Adami M., Ferri C., Bertorelli R. (1997) Adenosine A2A receptors and neuroprotection. Ann. N Y Acad. Sci. V.825. P.30-48.

90. Pankratov Y., Castro E., Miras-Portugal M.T., Krishtal 0. (1998) A purinergic component of the excitatory post-synaptic current mediated by P2X receptors in the CA1 neurons of the rat hippocampus. Eur. J. Neurosci. V.10. P.3898 -3902.

91. Pankratov Y., Lalo U., and Krishtal O. (2002) Role for P2X Receptors in Long-Term Potentiation. J. Neurosci. V.22. № 19. P.8363-8369

92. Pintor J., Diaz-Hernandez M., Bustamante C., Gualix J., de Terreros F.J., MirasPortugal M.T. (1999) Presence of dinucleotide and ATP receptors in human cerebrocortical synaptic terminals. Eur. J. Pharmacol. V.366. № 2. P.159-165.

93. Purves D. and Lichtman J.W.(1985). Geometrical differences among homologous neurons in mammals. Science. V.228. № 4697. P.298-302.

94. Ralevic V. and Burnstock G.(1998) Receptors for purines and pyrimidines. Pharmacol Rev. 1998. V.50. № 3. P.413-492.

95. Reichling D.B., Kyrozis A., Wang J., MacDermott A.B. (1994) Mechanisms of GABA and glycine depolarization-induced calcium transients in rat dorsal horn neurons. J. Physiol. V.476. № 3. P.411-421.

96. Rivera Cv Voipio J., Payne J.A., Ruusuvuori E., Lahtinen H., Lamsa K., Pirvola U., Saarma M. and Kaila K. (1999) K+/CI- co-transporter KCC2 renders GABA hyperpolarizing during neuronal maturation. Nature. V.397. № 6716. P.251-255.

97. Rubio M.E. and Soto F. (2001) Distinct Localization of P2X Receptors at Excitatory Postsynaptic Specializations. J. Neurosci. V.21. P.641-653.

98. Santoro B., Liu D.T., Yao H., Bartsch D., Kandel E.R., Siegelbaum S.A., Tibbs G.R. (1998) Identification of a gene encoding a hyperpolarization-activated pacemaker channel of brain. Cell. V.93. № 5. P.717-729.

99. Santoro B., Chen S., Luthi A., Pavlidis P., Shumyatsky G.P., Tibbs G.R., Siegelbaum S.A. (2000) Molecular and functional heterogeneity of hyperpolarization-activated pacemaker channels in the mouse CNS. J. Neurosci. 2000. V.20. № 14. P.5264-5275.

100. Scanziani M., Capogna M., Gahwiler B.H., Thompson S.M. (1992) Presynaptic inhibition of miniature excitatory synaptic currents by baclofen and adenosine in the hippocampus. Neuron. V. 9. № 5. P.919-927.

101. Séguéla P., Haghighi A., Soghomonian JJ., Cooper E. (1996) A novel neuronal P2X ATP receptor channel with widespread distribution in the brain. J. Neurosci. V.16. P.448-455

102. Sik A., Penttonen M., Ylinen A. and Buzsaki G. (1995) Hippocampal CA1 interneurons: an in vivo intracellular labeling study. J. Neurosci. V.15. № 10. P.6651-6665.

103. Soto F., Garcia-Guzman M., Gomez-Hernandez J.M., Hollmann M.# Karschin C., Stuhmer W. (1996a) P2X4: and ATP-activated ionotropic receptor cloned from rat brain. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. V. 93. P.3684-3688.

104. Soto F., Garcia-Guzman M., Karschin C., Stuhmer W. (1996b) Cloning and tissue distribution of a novel P2X receptor from rat brain. Biochem. Biophys. Res. Commun. V.223. P.456-460.

105. Spitzer A.R. (1994) Spontaneous Ca2+ spikes and waves in embryonic neurons: signaling systems for differentiation. Trends Neurosci. V.17. № 3. P.115-118.

106. Stutts M J., Chinet T.C., Mason S.J., Fullton J.M., Clarke L.L., Boucher R.C. (1992) Regulation of CI- channels in normal and cystic fibrosis airway epithelial cells by extracellular ATP. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. V.89. № 5. P.1621-1625

107. Tabak J., Senn W., O'Donovan MJ. and Rinzel J. (2000) Modeling of spontaneous activity in developing spinal cord using activity-dependent depression in an excitatory network. J. Neurosci. V.20. № 8. P.3041-3056.

108. Traub R.D., Kopell N., Bibbig A., Buhl E.H., LeBeau F.E. and Whittington M.A. (2001) Gap junctions between interneuron dendrites can enhance synchrony of gamma oscillations in distributed networks. J.Neurosci. V.21. № 23. P.9478-9486.

109. Traub R.D., Bibbig A., Piechota A. (2001) Synaptic and nonsynaptic contributions to giant ipsps and ectopic spikes induced by 4-aminopyridine in the hippocampus in vitro. 3. Neurophysiol. V.85. № 3. P.1246-1256.

110. Troadec J.D., Thirion S., Nicaise G., Lemos J.R., Dayanithi G. (1998) ATP-evoked increases in Ca2+.i and peptide release from rat isolated neurohypophysial terminals via a P2X2 purinoceptor. J Physiol. V.511. Pt 1. P.89-103.

111. Trussell L.O., Jackson M.B. (1987) Dependence of an adenosine-activated potassium current on a GTP-binding protein in mammalian central neurons. J. Neurosci. V.7. № 10. P.3306-3316.

112. Turner D.A. and Schwartzkroin P.A. (1983) Electrical characteristics of dendrites and dendritic spines in intracellular^ stained CA3 and dentate hippocampal neurons. J Neurosci. V.3. № 11. P.2381-2394.

113. Vasilyev D.V and Barish M.E. (2002) Postnatal development of the hyperpolarization-activated excitatory current Ih in mouse hippocampal pyramidal neurons. J Neurosci. V.15. № 22. P.8992-9004.

114. Virginio C., North R.A., Surprenant A.(1998) Calcium permeability and block at homomeric and heteromeric P2X2 and P2X3 receptors, and P2X receptors in rat nodose neurones. J Physiol. V.510. Pt 1. P.27-35.

115. Volgushev M., Voronin L.L., Chistiakova M., Artola A., Singer W. (1995) All-or-none excitatory postsynaptic potentials in the rat visual cortex. Eur J. Neurosci. V.7. № 8. P.1751-1760.

116. Wieraszko A. and Seyfried T.N. (1989) Stimulation-dependent release of adenosine triphosphate from hippocampal slices. Brain Res. V.485. № 2. P.244-250.

117. Wu L.G., Saggau P.(1994) Adenosine inhibits evoked synaptic transmission primarily by reducing presynaptic calcium influx in area CA1 of hippocampus. Neuron. V.12. № 5. P.1139-1148.

118. Zhu PJ., Krnjevic K. (1993) Adenosine release is a major cause of failure of synaptic transmission during hypoglycaemia in rat hippocampal slices. Neurosci. Lett. V. 155. № 2. P.128-131.

119. Zhu P.J., Krnjevic K.(1997) Endogenous adenosine on membrane properties of CA1 neurons in rat hippocampal slices during normoxia and hypoxia. Neuropharmacology. V. 36. № 2. P. 169-176.

120. Yuste R., Katz L.C. (1991) Control of postsynaptic Ca2+ influx in developing neocortex by excitatory and inhibitory neurotransmitters. Neuron. V.6. P.333-344 .

121. Yuste R., Nelson D.A, Rubin W.W. and Katz L.C. (1995) Neuronal domains in developing neocortex: mechanisms of reactivation. Neuron. V.14. № 1. P.7-17.