Возбуждающая ГАМК-эргическая синаптическая передача в неокортексе мышей в ранний постнатальный период тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.13, кандидат биологических наук Дворжак, Антон Юрьевич

• Дворжак, Антон Юрьевич
• кандидат биологических наук
• 2009

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Дворжак, Антон Юрьевич

Содержание.

Список использованных сокращений.

Введение.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Возбуждающая ГАМК-эргическая синаптическая передача в неокортексе мышей в ранний постнатальный период»

Цель и задачи исследования.10

Научная новизна работы.11

Теоретическая и практическая значимость результатов исследования.11

Апробация работы.12

Структура и объем работы.12

Заключение диссертации по теме «Физиология», Дворжак, Антон Юрьевич

Выводы:

1. На дендритах клеток Кахаля-Ретциуса располагаются две популяции разных синапсов, генрирующие постсинаптические токи с разной кинетикой нарастания. Популяция ПСТ с быстрой кинетикой нарастания по сравнению с ПСТ с медленной кинетикой нарастания характеризуются более высокой амплитудой и большим шумом на фазе спада. При этом кинетика спада у разных типов ПСТ не различается.

2. Разные популяции синапсов на клетках Кахаля-Ретциуса обусловленны разными аксональными проекциями. Популяция синапсов, генерирующая ПСТ с медленной кинетикой нарастания (медленные синапсы), образована проекциями ГАМК-эргических интернейронов подпластинки. Другая группа синапсов, с быстрой кинетикой нарастания (быстрые синапсы), предположительно образована аксонами ГАМК-эргических нейронов из Zona Incerta вентрального таламуса.

3. ПСТ, генерируемые разными синаптическими популяциями на клетках Кахаля-Ретциуса, различаются своей чувствительностью к золпидему. Это свидетельствует о том, что разные синапсы экспрессируют разные ГАМКд рецепторы. В медленных синапсах экспрессируются ГАМКЛ рецепторы, содержащие oci и возможно осг / аз субъединицы, в то время как ГАМКа рецепторы в быстрых синапсах содержат только а2 / аз субъединицы. Постсинаптические рецепторы в медленных синапсах находятся ближе к состоянию насыщения по сравнению с быстрыми синапсами.

4. На основании анализа ответов при высокочастотной стимуляции мы заключили, что быстрые синапсы характеризуются большей вероятность высвобождения везикул, но меньшей квантовой амплитудой, по сравнению с медленными синапсами. При этом размер пула везикул, готовых к высвобождению, не различается в разных группах синапсов.

5. Медленные входы обладают меньшей чувствительностью к внеклеточной ГАМК, по сравнению с быстрыми входами.

6. Быстрые и медленные входы одинаково эффективны при передаче потенциалов действия, приходящих с низкой частотой. Высокочастотные сигналы способны обрабатываться только быстрыми входами.

Заключение

Наши результаты показали, что клетки-KP получают два типа ГАМК-эргических входов с разной частотно зависимой эффективностью синаптиче-ской передачи сигналов. В настоящее время нет детальных данных о входах на клетки-KP. В маргинальной зоне коры описано временное сплетение ГАМК-эргических нервных волокон (Lauder J.M. и др. 1986), образованное: аксонами нейронов маргинальной зоны (Marin-Padilla M., 1998), аксонами нейронов подпластипки (Voigt Т. и др. 2001) и внешними проекциями из zona incerta вентрального таламуса (Lin С.S. и др. 1990). Нейроны маргинальной зоны не проецируются на клетки-KP (Soda Т. и др. 2003).

Стимуляция в подпластинке приводит к возникновению вПСТм, следовательно, медленные входы образованы проекциями из подпластинки. Быстро нарастающие вПСТ возникали только при стимуляции в маргинальной зоне. Zona incerta вентрального таламуса на ранних стадиях развития обладает повышенной метаболической активностью (Nicoleiis М.А. и др. 2000), поэтому нейроны, проецирующие в маргинальную зону коры, демонстрируют высокую частоту спонтанных ПД и самопроизвольные высокочастотные вспышки электрической активности (Dammerman R.S. и др. 2000). Поскольку быстрые входы на клетках-KP способны обрабатывать сигналы с высокочастотным паттерном, мы полагаем, что они образованы обрезанными аксонами из Zona incerta. Однако, проверить гипотезу невозможно, так как нельзя получить целые проекции из zona incerta в маргинальную зону коры в срезах (Dammerman R.S. и др. 2000).

Клетки-КР выполняют ключевую роль в регуляции кортикогенеза. Они продуцируют рилин, ответственный за стратификацию кортикальной пластинки, и одновременно являются частью временной нейронной сети, обеспечивающей синаптогенез в коре. ГАМК для клеток-KP является единственным возбуждающим медиатором, поэтому электрическая активность этих клеток определяется активностью их ГАМК-эргических входов. Интенсивность синаптогенеза в нейронных сетях зависит от электрической активности нейронов. Поскольку клетки-KP являются элементами созревающей нейронной сети в коре (Radnikow G. и др. 2002), то источники входов на эти клетки, т.е. подпластинка и zona incerta, могут регулировать синаптогенез в коре. Если предположить, что продукция рилина зависит от электрической активности клеток-KP (например, через

Ca ), то входы на клетки-KP могут регулировать не только синаптогенез, но и клеточную миграцию. Блокада ГАМК-эргических связей в маргинальной зоне бикукулином приводит к нарушению клеточной миграции in vitro и кортикальным мальформациям у крыс in vivo (Heck N. и др. 2007). Поскольку таламо-кортикальные проекции приходят в развивающуюся кору прежде чем она созреет (Molliver М.Е. и др. 1973), то клетки-KP, через непосредственные входы из таламуса или опосредованно через подпластинку, могут синхронизировать развитие коры и таламуса.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Дворжак, Антон Юрьевич, 2009 год

1. Allendoerfer К. L. и Shatz С. J. //"The subplate, a transient neocortical structure: its role in the development of connections between thalamus and cortex"// Annu.-Rev. Neurosci.; 1994; Том 17 Стр. 185-218.

2. Angevine J. В., Jr. и Sidman R. L. //"Autoradiographic study of cell migration during histogenesis of cerebral cortex in the mouse"//Nature; Nov. 1961; Том 192 Стр.766-768.

3. Arnaud L., Ballif B. A., Forster E., и Cooper J. A. //"Fyn tyrosine kinase is a critical regulator of disabled-1 during brain development"// Curr. Biol.; Jan. 2003; Tom 13(1); Стр.9-17.

4. Auld D. S. и Robitaille R. //"Glial cells and neurotransmission: an inclusive view of synaptic function"// Neuron; Oct. 2003; Том 40(2); Стр.3 89-400.

5. Bar I., Lambert de R. С., и Goffinet A. M. //"The evolution of cortical development. An hypothesis based on the role of the Reel in signaling pathway"// Trends Neurosci.; Dec. 2000; Том 23(12); Стр.633-638.

6. Beffert U., Morfini G., Воск H. I I., Rcyna H., Brady S. Т., и Herz J. //"Reelin-mediated signaling locally regulates protein kinase B/Akt and glycogen synthase kinase 3beta"// J. Biol. Chem.; Dec. 2002; Том 277(51); Стр.49958-49964.

7. Behar Т. N., Li У. X., Tran H. Т., Ma W., Dunlap V., Scott С., и Barker J. L. //"GABA stimulates chemotaxis and chemokinesis of embryonic cortical neurons via calcium-dependent mechanisms"//J. Neurosci.; Mar. 1996; Том 16(5); Стр.1808-1818.

8. Behar Т. N., Schaffner A. E., Scott C. A., O'Connell С., и Barker J. L. //"Differential response of cortical plate and ventricular zone cells to GABA as a migration stimulus"//J. Neurosci.; Aug. 1998; Том 18(16); Стр.6378-6387.

9. Belichenko P. V., Vogt Weisenhorn D. M., Mylclossy J., и Celio M. R. //"Calretinin-positive Cajal-Retzius cells persist in the adult human neocortex"// Neuroreport; Oct. 1995; Том 6(14); Стр. 1869-1874.

10. Ben-Ari Y., Khazipov R., Leinckugel X., Caillard О., и Gaiarsa J. L. //"GABAA, NMDA and AMPA receptors: a developmental^ regulated 'menage a trois*"// Trends Neurosci.; Nov. 1997; Том 20(11); Стр.523-529.

11. Berry M. и Rogers A. W. //"The migration of neuroblasts in the developing cerebral cortex"//J. Anat.; Oct. 1965; Том 99(Pt 4); Стр.691-709.

12. Bettler В., Kaupmann K., Mosbacher J., и Gassmann M. //"Molecular structure and physiological functions of GABA(B) receptors"// Physiol Rev.; July 2004; Tom 84(3); Стр.835-867.

13. Boncinelli E., Mallamaci А., и Muzio L. //"Genetic control of regional identity in the developing vertebrate forebrain'V/Novartis. Found. Symp.; 2000; Том 228 Стр.53-61.

14. Brown Т. H., Wong R. К., и Prince D. A. //"Spontaneous miniature synaptic potentials in hippocampal neurons"// Brain Res.; Nov. 1979; Том 177(1); Стр.194199.

15. Burkhalter A., Bernardo K. L., и Charles V. //"Development of local circuits in human visual cortex"// J. Ncurosci.; May 1993; Том 13(5); Стр.1916-1931.

16. Carstens E., Leah J., Lechner J., и Zimmermann M. //"Demonstration of extensive brainstem projections to medial and lateral thalamus and hypothalamus in the rat7/ Neuroscience; 1990; Том 35(3); Стр.609-626.

17. Ceccarelli В. и Hurlbut W. P. //"Vesicle hypothesis of the release of quanta of acetylcholine"//Physiol Rev.; Apr. 1980; Том 60(2); Стр.396-441.

18. Cheng Q., Yeh P. W., и Yeh H. H. //"Cajal-Retzius cells switch from expressing gamma-less to gamma-containing GABA receptors during corticogenesis"// Eur. J. Neurosci.; Oct. 2006; Том 24(8); Стр.2145-2151.

19. Connors В. W. и Prince D. A. //"Effects of local anesthetic QX-314 on the membrane properties of hippocampal pyramidal neurons"// J. Pharmacol. Exp. Ther.; Mar. 1982; Том 220(3); Стр.476-481.

20. Conti F., Minelli А., и Melone M. //"GABA transporters in the mammalian cerebral cortex: localization, development and pathological implications"// Brain Res. Brain Res. Rev.; July 2004; Том 45(3); Стр. 196-212.

21. Courchesne E., Pierce K., Schumann С. M., Redcay E., Buckwalter J. A., Kennedy D. P., и Morgan J. //"Mapping early brain development in autism1"//Neuron; Oct. 2007; Том 56(2); Стр.399-413.

22. D'Arcangelo G. //"Apoer2: a reelin receptor to remember"//Neuron; Aug. 2005; Tom 47(4); Стр.471-473.

23. D'Arcangelo G., Homayouni R., Keshvara L., Rice D. S., Sheldon M., и Curran T. //"Reelin is a ligand for lipoprotein receptors"// Neuron; Oct. 1999; Том 24(2); Стр.471-479.

24. D'Arcangelo G., Miao G. G., Chen S. C., Soares H. D., Morgan J. I., и Curran T. //"A protein related to extracellular matrix proteins deleted in the mouse mutant reeler"//Nature; Apr. 1995; Том 374(6524); Стр.719-723.

25. D'Arcangelo G., Nakajima K., MiyataT., Ogawa M., Mikoshiba К., и Curran T. //"Reelin is a secreted glycoprotein recognized by the CR-50 monoclonal antibody"//J. Neurosci.; Jan. 1997; Том 17(1); Стр.23-31.

26. Dammerman R. S., Flint A. C., Noctor S., и Kriegstein A. R. //"An excitatory GABAergic plexus in developing neocortical layer 1"// J. Neurophysiol.; July 2000; Tom 84(1); Стр.428-434.

27. Del Rio J. A., Sole M., Borrell V., Martinez А., и Soriano E. //"Involvement of Cajal-Retzius cells in robust and layer-specific regeneration of the entorhino-hippocampal pathways"// Eur. J. Neurosci.; June 2002; Том 15(12); Стр. 18811890.

28. Derer P. и Derer M. //"Cajal-Retzius cell ontogenesis and death in mouse brain visualized with horseradish peroxidase and electron microscopy"// Neuroscience; 1990; Tom 36(3); Стр.839-856.

29. DeSilva U., D'Arcangelo G., Braden V. V., Chen J., Miao G. G., Curran Т., и Green E. D. //"The human reelin gene: isolation, sequencing, and mapping on chromosome 77/ Genome Res.; Feb. 1997; Том 7(2); Стр.157-164.

30. Di Cristo G. //"Development of cortical GABAergic circuits and its implications for neurodevelopmcntal disorders"// Clin. Genet.; July 2007; Том 72(1); Стр. 1-8.

31. Dulabon L., Olson E. C., Taglienti M. G., Eisenhuth S., McGrath В., Walsh C. A., Kreidberg J. А., и Anton E. S. //"Reelin binds alpha3betal integrin and inhibits neuronal migration"// Neuron; July 2000; Том 27(1); Стр.33-44.

32. Dupont E., Hanganu I. L., Kilb W., Hirsch S., и Luhmann H. J. //"Rapid developmental switch in the mechanisms driving early cortical columnar networks"// Nature; Jan. 2006; Том 439(7072); Стр.79-83.

33. Dvorzhak A., Myakhar O., Kamkin A., Kirmse К., и Kirischuk S. //"Postsynaptically different inhibitory postsynaptic currents in Cajal-Retzius cells in the developing neocortex"// Neuroreport; Aug. 2008; Том 19(12); Стр. 12131216.

34. Eriksson S. H., Thorn M., Heffernan J., Lin W. R., Harding B. N., Squier M. V., и Sisodiya S. M. //"Persistent reelin-expressing Cajal-Retzius cells in po-lymicrogyria"// Brain; July 2001; Том 124(Pt 7); Стр. 1350-1361.

35. Fatemi S. H. //"Reelin glycoprotein: structure, biology and roles in health and disease"//Mol. Psychiatry; Mar. 2005; Том 10(3); Стр.251-257.

36. FATT P. и KATZ B. //"Spontaneous subthreshold activity at motor nerve endings"// J. Physiol; May 1952; Том 117( 1); Стр. 109-128.

37. Frerking M., Borges S., и Wilson M. //"Variation in GABA mini amplitude is the consequence of variation in transmitter concentration"// Neuron; Oct. 1995; Том 15(4); Стр.885-895.

38. Friauf E., McConnell S. 1С, и Shatz C. J. //"Functional synaptic circuits in the subplate during fetal and early postnatal development of cat visual cortex"// J. Neurosci.; Aug. 1990; Том 10(8); Стр.2601-2613.

39. Friauf E. и Shatz C. J. //"Changing patterns of synaptic input to subplate and cortical plate during development of visual cortex"// J. Neurophysiol.; Dec. 1991; Tom 66(6); Стр.2059-2071.

40. Frotscher M. //"Cajal-Retzius cells, Reelin, and the formation of layers"// Curr. Opin. Neurobiol.; Oct. 1998; Том 8(5); Стр.570-575.

41. Ghosh А. и Shatz C. J. //"Involvement of subplate neurons in the formation of ocular dominance columns"// Science; Mar. 1992; Том 255(5050); Стр.14411443.

42. Glezer 1.1., Hof P. R., и Morgane P. J. //"Calretinin-immunoreactive neurons in the primary visual cortex of dolphin and human brains"// Brain Res.; Nov. 1992; Том 595(2); Стр.181-188.

43. Gorski J. A., Talley Т., Qiu M., Puelles L., Rubenstein J. L., и Jones K. R. //"Cortical excitatory neurons and glia, but not GABAergic neurons, are produced-in the Emxl-expressing lineage"//J. Neurosci.; Aug. 2002; Том 22(15); Стр.63096314.

44. Hanganu I. L., Kilb W., и Luhmann H. J. //"Functional synaptic projections onto subplate neurons in neonatal rat somatosensory cortex"// J. Neurosci.; Aug. 2002; Tom 22(16); Стр.7165-7176.

45. HeckN., Kilb W., Reiprich P., Kubota II., Furukawa Т., Fukuda А., и Luhmann H. J. //"GABA-A receptors regulate neocortical neuronal migration in vitro and in vivo"// Cereb. Cortex; Jan. 2007a; Том 17(1); Стр. 138-148.

46. HeckN., Kilb W., Rciprich P., Kubota H., Furukawa Т., Fukuda А., и Luhmann H. J. //"GABA-A receptors regulate neocortical neuronal migration in vitro and in vivo2"//Cereb. Cortex; Jan. 2007b; Том 17(1); Стр. 138-148.

47. Hestrin S. и Armstrong W. E. //"Morphology and physiology of cortical neurons in layer Iм//J. Neurosci.; Sept. 1996; Том 16(17); Стр.5290-5300.

48. Hevner R. F. //"Development of connections in the human visual system during fetal mid-gestation: a Dil-tracing study"//J. Neuropathol. Exp. Neurol.; May 2000; Tom 59(5); CTp.385-392.

49. Hevner R. F., Neogi T., Englund C., Daza R. A., h Fink A. //"Cajal-Retzius cells in the mouse: transcription factors, neurotransmitters, and birthdays suggest a pallial origin"// Brain Res. Dev. Brain Res.; Mar. 2003; Tom 141(1-2); Cxp.39-53.

50. Hevner R. F., Shi L., Justice N., Hsueh Y., Sheng M., Smiga S., Bulfone A., Goffinet A. M., Campagnoni A. T., h Rubenstein J. L. //"Tbrl regulates differentiation of the preplate and layer 6"// Neuron; Feb. 2001; Tom 29(2); C/rp.353-366.

51. Huntley G. W. h Jones E. G. //"Cajal-Retzius neurons in developing monkey neocortex show immunoreactivity for calcium binding proteins"// J. Neurocytol.; Apr. 1990; Tom 19(2); Crp.200-212.

52. Jones E. G. //"Cortical development and thalamic pathology in schizophrenia"// Schizophr. Bull.; 1997; Tom 23(3); Crp.483-501.

53. Kerjan G. h Gleeson J. G. //"A missed exit: Reelin sets in motion Dabl polyubiquitination to put the break on neuronal migration"// Genes Dev.; Nov. 2007; Tom 21(22); Crp.2850-2854.

54. Keshvara L., Benhayon D., Magdaleno S., и Curran T. //"Identification of reelin-induced sites oftyrosyl phosphorylation on disabled 17/ J. Biol. Chem.; May 2001; Том 276( 19); Стр. 16008-16014.

55. Kilb W., Ikeda M., Uchida K., Okabe A., Fukuda А., и Luhmann H. J. //"Depolarizing glycine responses in Cajal-Retzius cells of neonatal rat cerebral cortex"// Neuroscience; 2002; Том 112(2); Стр.299-307.

56. Kilb W. и Luhmann П. J. //"Characterization of a hyperpolarization-activated inward current in Cajal-Retzius cells in rat neonatal neocortex"// J. Neurophysiol.; Sept. 2000; Том 84(3); Стр. 1681-1691.

57. Kilb W. и Luhmann H. J. //"Spontaneous GABAergic postsynaptic currents in Cajal-Retzius cells in neonatal rat cerebral cortex"// Eur. J. Neurosci.; Apr. 2001; Tom 13(7); Стр. 1387-1390.

58. Kim H. G., Fox К., и Connors B. W. //"Properties of excitatory synaptic events in neurons of primary somatosensory cortex of neonatal rats"// Cereb. Cortex; Mar. 1995; Tom 5(2); Стр. 148-157.

59. Kirischuk S. и Grantyn R. //"Inlraterminal Ca2+ concentration and asynchronous transmitter release at single GABAergic boutons in rat collicular cultures"// J. Physiol; May 2003; Том 548(Pt 3); Стр.753-764.

60. Kirmse K., Dvorzhak A., Grantyn R., и Kirischuk S. //"Developmental down-regulation of excitatory GABAergic transmission in neocortical layer I via presynaptic adenosine A(l) receptors"// Cereb. Cortex; Feb. 2008; Том 18(2); Стр.424-432.

61. Kirmse К., Dvorzhak A., Grantyn R., и Kirischuk S. //"Developmental Down-regulation of Excitatory GABAergic Transmission in Neocortical Layer I via Presynaptic Adenosine A1 Receptors"// Cereb. Cortex; June 2007a;

62. Kirmse К., Dvorzhak A., Henneberger С., Grantyn R., и Kirischuk S. //"Cajal Retzius cells in the mouse neocortex receive two types of pre- and postsynaptically distinct GABAergic inputs"// J. Physiol; Dec. 2007b; Том 585(Pt 3); Стр.881-895.

63. Kirmse K., Grantyn R., и Kirischuk S. //"Developmental downregulation of low-voltage-activated Ca2+ channels in Cajal-Retzius cells of the mouse visual cortex"//Eur. J. Neurosci.; June 2005; Том 21(12); Стр.3269-3276.

64. Kirmse К. и Kirischuk S. //"Ambient GAB A constrains the strength of GABAergic synapses at Cajal-Retzius cells in the developing visual cortex"// J. Neurosci.; Apr. 2006a; Том 26(16); Стр.4216-4227.

65. Kirmse К. и Kirischuk S. //"Ambient GABA constrains the strength of GABAergic synapses at Cajal-Retzius cells in the developing visual cortex"// J. Neurosci.; Apr. 2006b; Том 26(16); Стр.4216-4227.

66. Kirmse К. и Kirischuk S. //"N-ethylmaleimide increases release probability at GABAergic synapses in layer I of the mouse visual cortex"// Eur. J. Neurosci.; Nov. 2006c; Том 24(10); Стр.2741-2748.

67. Kolk S. M., Whitman M. C., Yun M. E., Shete P., и Donoghue M. J. //"A unique subpopulation of Tbrl -expressing deep layer neurons in the developing cerebral cortex"//Mol. Cell Neurosci.; Dec. 2005; Том 30(4); Стр.538-551.

68. Komuro H. и Kumada T. //"Ca2+ transients control CNS neuronal migration"// Cell Calcium; May 2005; Том 37(5); Стр.387-393.

69. Konig N., Roch G., и Marty R. //"The onset of synaptogenesis in rat temporal cortex"//Anat. Embryol. (Bcrl);Nov. 1975; Том 148(1); Стр.73-87.

70. Kornack D. R. и Rakic P. //"Changes in cell-cycle kinetics during the development and evolution of primate neocortex"// Proe. Natl. Acad. Sci. U. S. A; Feb. 1998; Tom 95(3); Стр. 1242-1246.

71. Kostovic I. и Rakic P. //"Developmental history of the transient subplate zone in the visual and somatosensory cortex of the macaque monkey and human brain"// J. Comp Neurol.; July 1990; Том 297(3); Стр.441-470.

72. Kriegstein A. R. и Noctor S. C. //"Patterns of neuronal migration in the embryonic cortex"// Trends Neurosci.; July 2004; Том 27(7); Стр.392-399.

73. Kubo K.5 Mikoshiba К., и Nakajima K. //"Secreted Reelin molecules form homodimers"//Neurosci. Res.; Aug. 2002; Том 43(4); Стр.381-388.

74. Kullmann D. M. //"Spillover and synaptic cross talk mediated by glutamate and GABA in the mammalian brain"// Prog. Brain Res.; 2000; Том 125 Стр.339-351.

75. Lambert de R. С. и GolTmet A. M. //"The reeler mouse as a model of brain development"// Adv. Anat Embryol. Cell Biol.; 1998; Том 150 Стр. 1-106.

76. Lauder J. M., Han V. !<., Henderson P., Verdoorn 'Г., и Towle A. C. //"Prenatal ontogeny of the GABAergic system in the rat brain: an immunocytochemical study"// Neuroscience; Oct. 1986; Том 19(2); Стр.465-493.

77. Letinic К., Zoncu R., и Rakic P. //"Origin of GABAergic neurons in the human neocortex"//Nature; June 2002; Том 417(6889); Стр.645-649.

78. Leventer R. J., Guerrini R., и Dobyns W. B. //"Malformations of cortical development and epilepsy"// Dialogues. Clin. Neurosci.; 2008; Том 10(1); Стр.4762.

79. Leventer R. J., Phelan E. M., Coleman L. Т., Kean M. J., Jackson G. D., и Harvey A. S. //"Clinical and imaging features of cortical malformations in childhood"//Neurology; Sept. 1999; Том 53(4); Стр.715-722.

80. Li J. и Schwark H. D. //"Distribution and proportions of GABA-immunoreactive neurons in cat primary somatosensory cortex"// J. Comp Neurol.; May 1994; Том 343(3); Стр.353-361.

81. Lin С. S., Nicolelis M. A., Schneider J. S., и Chapin J. K. //"A major direct GABAergic pathway from zona incerta to neocortex"// Science; June 1990; Том 248(4962); Стр.1553-1556.

82. Lo Turco J. J. и Kriegstein A. R. //"Clusters of coupled neuroblasts in embry- , onic neocortex"// Science; Apr. 1991; Том 252(5005); Стр.563-566.

83. Lu Т. и Trussell L. О. //"Inhibitory transmission mediated by asynchronous transmitter release"// Neuron; June 2000; Том 26(3); Стр.683-694.

84. Luhmann H. J., Hanganu I., и Kilb W. //"Cellular physiology of the neonatal rat cerebral cortex"// Brain Res. Bull.; May 2003; Том 60(4); Стр.345-353.

85. Luhmann H. J. и Prince D. A. //"Postnatal maturation of the GABAergic system in rat neocortex"// J. Neurophysiol.; Feb. 1991; Том 65(2); Стр.247-263.

86. Marin-Padilla M. //"Dual origin of the mammalian neocortex and evolution of the cortical plate"// Anat. Lmbryol. (Berl); Feb. 1978; Том 152(2); Стр.109-126.

87. Marin-Padilla M. //"Cajal-Retzius cells and the development of the neocortex"// Trends Neurosci.; Feb. 1998; Том 21(2); Стр.64-71.

88. Marin-Padilla M. //"Prenatal ontogenetic history of the principal neurons of the neocortex of the cat (Felis domestica). A Golgi study. II. Developmental differences and their significances"// Z. Anat Entwicklungsgesch.; 1972; Том 136(2); Стр.125-142.

89. Martin R., Gutierrez A., Penafiel A., Marin-Padilla M., и de la C. A. //"Persistence of Cajal-Retzius cells in the adult human cerebral cortex. An immu-nohistochemical study"// Histol. Histopathol.; Apr. 1999; Том 14(2); Стр.487-490.

90. Meyer G. //"Genetic control of neuronal migrations in human cortical development"//2007;( 189);

91. Meyer G., Perez-Garcia C. G., Abraham H., и Caput D. //"Expression of p73 and Reelin in the developing human cortex"// J. Neurosci.; June 2002; Том 22(12); Стр.4973-4986.

92. Meyer G., Wahle P., Castaneyra-Pcrdomo А., и Ferres-Torres R. //"Morphology of neurons in the white matter of the adult human neocortex"// Exp. Brain Res.; 1992; Том 88( 1); Стр.204-212.

93. Mienville J. M. //"Persistent depolarizing action of GABA in rat Cajal-Retzius cells"// J. Physiol; Nov. 1998b; Том 512 ( Pt 3) Стр.809-817.

94. Mienville J. M. //"Persistent depolarizing action of GABA in rat Cajal-Retzius cells"//J. Physiol; Nov. 1998a; Том 512 ( Pt3) Стр.809-817.

95. Mienville J. M., Marie I., Marie D., и Clay J. R. //"Loss of IA expression and increased excitability in postnatal-rat Cajal-Retzius cells"// J. Neurophysiol.; Sept. 1999; Tom 82(3); Стр.1303-1310.

96. Mienville J. M. и Pesold C. //"Low resting potential and postnatal upregula-tion of NMDA receptors may cause Cajal-Retzius cell death"// J. Neurosci.; Mar. 1999; Tom 19(5); Стр. 1636-1646.

97. Mikkonen M., Soininen H., и Pitkanen A. //"Distribution of parvalbumin-, calretinin-, and calbindin-D28k-immunoreactive neurons and fibers in the human entorhinal cortex"// J. Comp Neurol.; Nov. 1997; Том 388(1); Стр.64-88.

98. Molliver M. E., Kostovic I., и van der L. H. //"The development of synapses in cerebral cortex of the human fetus"// Brain Res.; Feb. 1973; Том 50(2); Стр.403-407.

99. Montoro R. J. и Yuste R. //"Gap junctions in developing neocortex: a review"// Brain Res. Brain Res. Rev.; Dec. 2004; Том 47(1-3); Стр.216-226.

100. Monyer H., Burnashev N., Laurie D. J., Sakmann В., и Seeburg P. H. //"Developmental and regional expression in the rat brain and functional properties offourNMDA receptors"// Neuron; Mar. 1994; Том 12(3); Стр.529-540.

101. Mrzljak L., Uylings H. В., Kostovic I., и Van Eden C. G. //"Prenatal development of neurons in the human prefrontal cortex: I. A qualitative Golgi study"// J. Comp Neurol.; May 1988; Том 271(3); Стр.355-386.

102. Nicolelis M. A., Chapin J. К., n Lin R. C. //"Development of direct GABAergic projections from the zona incerta to the somatosensory cortex of the rat"//Neu-roscience; Mar. 1995; Том 65(2); Стр.609-631.

103. Nusser Z., Cull-Candy S., и Farrant M. //"Differences in synaptic GABA(A) receptor number underlie variation in GABA mini amplitude"// Neuron; Sept. 1997; Tom 19(3); Стр.697-709.

104. Nusser Z., Sieghart W., и Mody I. //"Differential regulation of synaptic GABAA receptors by cAMP-dependent protein kinase in mouse cerebellar and olfactory bulb neurones"// J. Physiol; Dec. 1999; Том 521 Pt 2 Стр.421-435.

105. O'Rahilly R. и Muller F. //"Prenatal ages and stages-measures and errors"// Teratology; May 2000; Том 61(5); Стр.382-384.

106. Okhotin V. E., Kalinichenko S. G., и Motavkin P. A. //"Cholinergic neurons of the human motor cortex."// Morfologiia; 1998; Том 113(1); Стр.29-33.

107. Owens D. F. и Kriegstein A. R. //"Is there more to GABA than synaptic inhibition?"// Nat. Rev. Neurosci.; Sept. 2002; Том 3(9); Стр.715-727.

108. Owens D. F., Liu X., и Kriegstein A. R. //"Changing properties of GABA(A) receptor-mediated signaling during early neocortical development"// J. Neuro-physiol.; Aug. 1999; Том 82(2); Стр.570-583.

109. Pearce R. A. //"Physiological evidence for two distinct GABAA responses in rat hippocampus"// Neuron; Feb. 1993; Том 10(2); Стр.189-200.

110. Pearce R. A., Grunder S. D., и Faucher L. D. //"Different mechanisms for use-dependent depression of two GABAA-mediated IPSCs in rat hippocampus"// J. Physiol; Apr. 1995; Том 484 ( Pt 2) Crp.425-435.

111. Perez-Garci E., Gassmann M., BettlerB., и Larkum M. E. //"The GABABlb isoform mediates long-lasting inhibition of dendritic Ca2+ spikes in layer 5 somatosensory pyramidal neurons"//Neuron; May 2006; Том 50(4); Стр.603-616.

112. Polleux F., Whitford K. L., Dijkhuizen P. A., Vitalis Т., и Ghosh A. //"Control of cortical interneuron migration by neurotrophins and PI3-kinase signaling"// Development; July 2002; Том 129(13); Стр.3147-3160.

113. Porter В. E., Brooks-Kayal А., и Golden J. A. //"Disorders of cortical development and epilepsy"// Arch. Neurol.; Mar. 2002; Том 59(3); Стр.361-365.

114. Pritchett D. В. и Seeburg P. H. //"Gamma-am inobutyric acid A receptor alpha 5-subunit creates novel type II benzodiazepine receptor pharmacology"// J. Neuro-chem.; May 1990; Том 54(5); Стр. 1802-1804.

115. Radnikow G., Feldmeyer D., и Lubke J. //"Axonal projection, input and output synapses, and synaptic physiology of Cajal-Retzius cells in the developing rat neocortex"//J. Neurosci.; Aug. 2002; Том 22(16); Стр.6908-6919.

116. Rakic P. //"Elusive radial glial cells: historical and evolutionary perspective"// Glia; July 2003; Том 43(1 ); Стр. 19-32.

117. Rakic P. //"Neurons in rhesus monkey visual cortex: systematic relation between time of origin and eventual disposition"// Science; Feb. 1974; Том 183(123); Стр.425-427.

118. Rakic S. и Zecevic N. //"Emerging complexity of layer I in human cerebral cortex"//Cereb. Cortex; Oct. 2003b; Том 13(10); Стр. 1072-1083.

119. Rakic S. и Zecevic N. //"Emerging complexity of layer I in human cerebral cortex"// Cereb. Cortex; Oct. 2003a; Том 13(10); Стр. 1072-1083.

120. Ramon y Cajal S //"Histologie du System Nerveux de l'Homme et des Vertebrates. 7/1911;

121. Ramon y Cajal S //"Sur la structure de l'ecorce cerebrale de quelques mammifères."// La Cellule; 1891 ; Том 7 Стр. 123-176.

122. Retzius G. //"Die Cajal'schen Zellen der Grosshirnrinde biem Menschen und bei Saugetieren. Biologische Untersuchungen."//Neue Folge; 1893; Том 5 Стр. 1-8.

123. Rice D. S. и Curran T. //"Role of the reelin signaling pathway in central nervous system development"// Annu. Rev. Neurosci.; 2001; Том 24 Стр. 1005-1039.

124. Rickert С. H. //"Cortical dysplasia: neuropathological aspects"// Childs Nerv. Syst.; Aug. 2006; Том 22(8); Стр.821-826.

125. Rivera С., Voipio J., Payne J. A., Ruusuvuori E., Lahtinen H., Lamsa K., Pir-vola U., Saarma M., и Kai la К. //"The K+/C1- co-transporter KCC2 renders GAB A hyperpolarizing during neuronal maturation"//Nature; Jan. 1999; Том 397(6716); Стр.251-255.

126. Royaux I., Lambert de R. C., D'Arcangelo G., Demirov D., n Goffinet A. M. //"Genomic organization of the mouse reelin gene"// Genomics; Dec. 1997; Tom 46(2); Crp.240-250.

127. Sarnat H. B. h Flores-Sarnat L. //"Role of Cajal-Retzius and subplate neurons in cerebral cortical development"// Semin. Pediatr. Neurol.; Dec. 2002; Tom 9(4); Crp.302-308.

128. Schneggenburger R., Meyer A. C„ ii Neher E. //"Released fraction and total size of a pool of immediately available transmitter quanta at a calyx synapse"// Neuron; June 1999; Tom 23(2); Cxp.399-409.

129. Schwartz T. H., Rabinowitz D., Unni V., Kumar V. S., Smetters D. K., Tsiola A., h Yuste R. //"Networks of coactive neurons in developing layer 1"//Neuron; Mar. 1998; Tom 20(3); Cip.541-552.

130. Sem'ianov A. V. //"Glutamate- and Gaba-mediated extrasynaptic diffuse signaling in the hippocampus|"// Zh. Vyssh. Nerv. Deiat. Im I. P. Pavlova; Jan. 2004; Tom 54(1); Crp.68-84.

131. Sheng M., Cummings J., Roldan L. A., Jan Y. N., h Jan L. Y. //"Changing subunit composition of heteromeric NMDA rcceptors during development of rat cortex"// Nature; Mar. 1994; Tom 368(6467); Crp.144-147.

132. Sidman R. L. и Rakic P. //"Neuronal migration, with special reference to developing human brain: a review"// Brain Res.; Nov. 1973; Том 62(1); Стр.1-35.

133. Sieghart W. и Sperk G. //"Subunit composition, distribution and function of GABA(A) receptor subtypes"// Curr. Top. Med. Chem.; Aug. 2002; Том 2(8); Стр.795-816.

134. Sisodiya S. M. //"Surgery for malformations of cortical development causing epilepsy"// Brain; June 2000; Том 123 ( Pt 6) Стр. 1075-1091.

135. Soda Т., Nakashima R., Watanabe D., Nakajima K., Pastan I., и Nakanishi S. //"Segregation and coactivation of developing neocortical layer I neurons"//J. Neurosci.; July 2003; Том 23(15); Стр.6272-6279.

136. Sotnikov О. S. //"Primary sensory neurons in the central nervous system."// Morfologiia; 2005; Том 127(3); Стр.75-81.

137. Stumm R. K., Zhou С., Ara Т., Lazarini F., Dubois-Dalcq M., Nagasawa Т., Hollt V., и Schulz S. //"CXCR4 regulates interneuron migration in the developing neocortex"// J. Neurosci.; June 2003: Том 23(12); Стр.5123-5130.

138. Suetsugu S., Tezuka Т., Morimura Т., Hattori M., Mikoshiba K., Yamamoto Т., и Takenawa Т. //"Regulation of actin cytoskeleton by mDabl through N-WASP and ubiquitination of mDabl"// Biochem. J.; Nov. 2004; Том 384(Pt 1); Стр. 1-8.

139. Super H., Martinez A., Del Rio J. А., и Soriano E. //"Involvement of distinct pioneer neurons in the formation of layer-specific connections in the hippocampus"//J. Neurosci.; June 1998; Tom 18(12); Стр.4616-4626.

140. Takahashi Т., Nowakowski R. S., и Caviness V. S., Jr. //"The cell cycle of the pseudostratified ventricular epithelium of the embryonic murine cerebral wall"//J. Neurosci.; Sept. 1995; Том 15(9); Стр.6046-6057.

141. Tamamaki N., Fujimori K., Nojyo Y., Kaneko Т., и Takauji R. //"Evidence that Sema3A and Sema3F regulate the migration of GABAergic neurons in the developing neocortex"// J. Comp Neurol.; Jan. 2003; Том 455(2); Стр.238-248.

142. Tissir F. и Goffinet A. M. //"Reelin and brain development"// Nat. Rev. Neurosci.; June 2003; Том 4(6); Стр.496-505.

143. Tissir F., Lambert de R. С., и Goffinet A. M. //"The role of reelin in the development and evolution of the cerebral cortex"// Braz. J. Med. Biol. Res.; Dec. 2002; Tom 35(12); Стр. 1473-1484.

144. Traynelis S. F., Silver R. А., и Cull-Candy S. G. //"Estimated conductance of glutamate receptor channels activated during EPSCs at the cerebellar mossy fiber-granule cell synapse"//Neuron; Aug. 1993; Том 11(2); Crp.279-289.

145. Van der К. W. //"Acetylcholine quanta are released from vesicles by exocyto-sis (and why some think not)"//Neuroscience; Jan. 1988; Том 24(1); Стр. 1-7.

146. Van Eden C. G., Mrzljak L., Voorn P., и TJylings H. B. //"Prenatal development of GABA-ergic neurons in the neocortex of the rat7/ J. Comp Neurol.; Nov. 1989; Tom 289(2); Стр.213-227.

147. Voigt Т., Opitz Т., и de Lima A. D. //"Synchronous oscillatory activity in immature cortical network is driven by GABAergic preplate neurons"// J. Neuro-sci.; Nov. 2001; Том 21(22); Стр.8895-8905.

148. Volterra А. и Meldolcsi J. //"Astrocytes, from brain glue to communication elements: the revolution continues"// Nat. Rev. Neurosci.; Aug. 2005; Том 6(8); Стр.626-640.

149. Weeber E. J., Beffert U., Jones C., Christian J. M., Förster E., Sweatt J. D., и Herz J. //"Reelin and ApoE receptors cooperate to enhance hippocampal synaptic plasticity and learning"// J. Biol. Chem.; Oct. 2002; Том 277(42); Стр.3994439952.

150. Whiting P. J. //"GABA-A receplors: a viable target for novel anxiolytics?"// Curr. Opin. Pharmacol.; Feb. 2006; Том 6(1); Стр.24-29.

151. Xiang Z., Huguenard J. R., и Prince D. A. //"Synaptic inhibition of pyramidal cells evoked by different interncuronal subtypes in layer v of rat visual cortex"// J. Neurophysiol.; Aug. 2002; Том 88(2); Стр.740-750.

152. Yoshida M., Assimacopoulos S., Jones K. R., и Grove E. A. //"Massive loss of Cajal-Retzius cells does not disrupt neocortical layer order"// Development; Feb. 2006; Том 133(3); Стр.537-545.

153. Zecevic N., Chen Y., и Filipovic R. //"Contributions of cortical subventricular zone to the development of the human cerebral cortex"// J. Comp Neurol.; Oct. 2005; Том 491(2); Стр.109-122.

154. Zhou F. M. и Hablitz J. J. //"Postnatal development of membrane properties of layer I neurons in rat ncocortex'7/ J. Neurosci.; Feb. 1996; Том 16(3);1. Стр.1131-1139.

155. Zucker R. S. и Regehr W. G. //"Short-term synaptic plasticity"// Annu. Rev. Physiol; 2002; Том 64 Стр.355-405.